云南古林箐省级自然保护区四种哺乳动物日活动节律及活动模式分析

刘 宇 缪 华 蒋桂莲 姚冲学 王智红 王 方 姜志诚 张志中 刘德军 陈明勇

(云南大学生命科学学院，昆明，650091)

动物日活动节律指动物在一天中不同时间段的活动强度及其周期性变化规律，是动物适应昼夜条件变化的结果，主要由动物体内生物钟控制[1]，其节律系统一般由输入通路、核心生物钟及输出通路3部分组成，输入通路感受外界光暗变化及其他时间线索传递给核心生物钟；核心生物钟根据环境时间调节自身内在的节律；输出通路则是生物钟系统发挥生理功能的平台和途径[2]。食物丰富度、生境质量、人类活动、遗传因素等多种综合因素都会对动物的活动节律造成影响[3]。因此，动物日活动节律方面的研究是行为生态学研究的重要内容之一[4]，有助于了解动物的生态行为策略、物种间相互关系及受干扰程度和环境压力[5]。红外相机技术因具有全天候工作、不易受环境因子限制、人为因素限制少、非损伤技术手段等优点[6]，近年来在野生动物活动节律方面具有更加广泛的运用[7]，已逐渐成为哺乳动物、地栖鸟类活动节律研究的重要手段[8-12]。

云南省古林箐省级自然保护区为典型喀斯特地貌，对于研究喀斯特地貌生态具有重要价值，已有文献对保护区内植物多样性进行评价[13]，而保护区内动物多样性的情况并不十分清楚，偶见零星报道[14]，且该报道对动物多样性介绍较为笼统，参考资料年代较为久远，部分动物分布存疑。因此，为进一步了解古林箐省级自然保护区哺乳动物资源现状，依托生态环境部在全国开展的县域哺乳动物本底调查与评估试点项目“云南省马关县哺乳动物本底调查与评估”支持，于2017年7—11月，采用红外相机技术对保护区哺乳动物进行调查和监测，基于红外相机数据对该地区物种多样性进行分析，并对物种丰富度较高的4种哺乳动物的日活动节律和活动模式进行了探讨。

1 研究区域概况与方法

1.1 研究区域概况

古林箐省级自然保护区位于云南省文山壮族苗族自治州马关县西南部，22°41′—22°53′N，103°53′—104°05′E，总面积6 832 hm2，其中林业用地面积6 713.7 hm2，占保护区面积的98.3%，非林业用地面积118.3 hm2，占保护区面积的1.7 %，森林覆盖率达97.1 %。保护区内以喀斯特地貌为主，地形高差起伏大，最高海拔2 018.4 m，最低海拔仅160 m，立体气候明显，属南亚热带气候，年降雨量1 700 mm以上，年平均气温为18.2℃—22.8℃。

1.2 红外相机的布设与安装

在实地调查前，首先通过对保护区科技人员、护林员作了访问调查，通过他们了解当地的地形、地貌、植被及哺乳动物大致分布情况。结合地形、植被及水源等生境条件，采用随机分层抽样在保护区各片区选择了30个红外相机位点(图1)，于2017年7—11月对保护区内哺乳动物进行了监测。

在安装红外相机时，主要选择哺乳动物经常出没的通道，或有哺乳动物活动痕迹的地点安装红外相机。所用的30台红外相机型号全为猎科Ltl Acorn 6210，时段选择24 h全时监测，拍摄模式选择相机自带的“拍照+视频”模式，两次拍照时间间隔设定为1 min，照片质量设置为1 200万像素，视频尺寸设置1 080 P。设置好参数后，先将相机暂时固定于树干上，离地面大约0.5 m，布设时相机镜头需要平行于地面，尽量避开阳光直射的地方[15]，清理镜头前方的遮挡物，调试相机位置(即由人在相机镜头前模拟动物活动姿势触发相机感应器，相机自动拍摄人的照片和视频，在相机监测器上回放并观察相机拍摄到的照片和视频效果，据此调整相机安放的方位和角度，多次调试后，使相机达到最佳拍摄效果)，最后固定相机使之处于正常工作状态。采用预先准备的《红外相机安放记录表》对每台相机及储存卡进行编号，记录像机位点的经度、纬度、海拔、坡度、坡向、距水源的距离、植被、郁闭度、主要树种及其他相关生境信息。监测期结束后，收回相机，拷贝储存卡上的照片和视频数据备用。

图1 古林箐省级自然保护区布设的30台红外相机位点示意图Fig.1 A Schematic diagram of 30 infrared camera sites placed in Gulinqing Provincial Nature Reserve

1.3 数据处理

使用Bio-Photo软件对红外相机照片数据进行处理，首先参考《中国动物志》[16]、《中国兽类野外手册》[17]等书籍对拍摄到的哺乳动物进行分类和鉴定。然后确定独立有效照片，其判定标准为：同一相机位点含相同个体的相邻有效照片间隔时间至少为30 min，因此，将30 min以内的全部照片和视频定义为1张独立有效照片[18]；

1.4 数据分析

采用SPSS 23.0和Excel 2016软件进行数据统计、分析和制图。

采用时间相对丰富度指数TRAI(time-period relative abundance index，TRAI)[19]及日活动差异指数α(daily-discrepancy index，DDI)、昼夜指数β(diurnal-nocturnal index，DNI)来分析动物日活动节律及活动模式的差异。

(1)采用时间相对丰富度指数[19]分析动物日活动节律，计算公式：

TRAI=Ta/Na×100%

式中，TRAI表示时间相对丰富度指数，Ta为第a类动物在b时段出现的照片数；Na为第a类动物的照片总数。

(2)日活动差异指数α主要用于衡量动物日活动时间分配的均匀程度，α越小，则该动物日活动时间分配较为均匀。

式中：i为记录点时间数目，间隔1 h；ti为第i个数据点的时间值，若将1：00—2：00的时间值定义为1，则18：00—19：00的时间值定义为18；Pi为ti时刻拍摄到动物的独立有效照片数(IP数)；N为每个月拍摄到动物的总IP数；ri为ti时刻动物的相对活动强度，定义为ti时刻内拍摄到的动物IP占每个月拍摄到的动物IP的比例，即ri=Pi/N。

(3)昼夜指数β主要用于判断动物活动模式，即判定该种动物是以昼行性为主，还是以夜行性为主。计算公式：

当昼夜指数β>13/24，判定该动物以昼行性为主；若β<13/24，则判定该动物以夜行性为主[20]。

采用Shapiro-Wilk对日活动差异指数α及昼夜指数β进行正态检验，通过One-Sample Test检验α指数差异性，采用LSD法对不同时间段的活动强度进行多重比较，P<0.05时认为差异显著。

2 结果与分析

2.1 古林箐省级自然保护区哺乳动物多样性

本次调查共拍摄到哺乳动物照片2 904张，视频805段，除去动物个体太小或图片质量不佳而无法鉴定的物种外，鉴定出10种哺乳动物，隶属2目6科，均为中、小型兽类，且啮齿目(Rodentia)物种数量较多，发现国家Ⅱ级重点保护野生动物1种，为黄喉貂(Martesflavigula)，未发现国家Ⅰ级重点保护野生动物，被列入《国家保护的有益的或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物名录》(简称“三有动物”)9种；全部10种均列入《中国脊椎动物红色名录》[21]，其中，近危(NT)4种，易危(VU)2种，无危(LC)4种(表1)。

表1 红外相机拍摄到的古林箐省级自然保护区哺乳动物名录

Tab.1 The checklist of mammals photographed by infrared camera traps in Gulingqing Provincial Nature Reserve

注：Ⅱ.国家Ⅱ级重点保护野生动物；△.《国家保护的有益的或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物名录》物种(国家林业局，2000)；《中国脊椎动物红色名录》[21]物种，其中，NT：近危，VU：易危，LC：无危

Note：Ⅱ.Level Ⅱ National key protected wild animals.△.Directory of land protection wildlife that is beneficial to state or of important economic or scientific research value(The State Forestry Administration，2000).TheRedListofChina’sVertebrates[21]，NT：Near Threatened，VU：Vulnerable，LC：Least Concern

2.2 4种哺乳动物的日活动节律

基于红外相机拍摄数据，选择相对丰富度较高的豹猫(Prionailurusbengalensis)、果子狸(Pagumalarvata)、鼬獾(Melogalemoschata)、帚尾豪猪(Atherurusmacrourus)4种哺乳动物，对其日活动节律进行探究，采用时间相对丰富度指数(TRAI)分别绘制出日活动节律图(图2，图3，图4，图5)，通过分析，我们发现这4种哺乳动物呈现出不同的日活动节律。

2.2.1 豹猫

日活动中具有3个明显的活动高峰(图2)，分别出现在3：00—5：00、5：00—7：00及19：00—21：00时段，且与其他活动时间差异显著(P<0.05)，但3个活动高峰间差异并不显著(P>0.05)。

图2 豹猫的日活动时间相对丰富度指数Fig.2 TRAI of Prionailurus bengalensis in daily activity

2.2.2 果子狸

在8：00—19：00未发现果子狸影像数据，因此，该时间段与果子狸活动最频繁的5：00—7：00时间段相比，差异显著(P<0.05)，但与20：00—24：00的3个活动小高峰比较则差异并不显著，因此，推测果子狸的活动时间主要在5：00—7：00及20：00—24：00两个时间段(图3)。

图3 果子狸的日活动时间相对丰富度指数Fig.3 TRAI of Paguma larvata in daily activity

图4 鼬獾的日活动时间相对丰富度指数Fig.4 TRAI of Melogale moschata in daily activity

2.2.3 鼬獾

日活动大致有3个活动高峰，呈现“中间低，两边高”的趋势(图4)，在6：00—18：00未发现其活动，在19：00—22：00、22：00—24：00及1：00—5：00出现3个连续的活动高峰，且在21：00—22：00时段，其活动呈现减弱状态，直至23：00以后又出现活动高峰，经LSD法进行多重比较，发现第1个活动高峰(19：00—22：00)与第2个高峰(22：00—24：00)存在差异(P<0.05)，而与第3个活动高峰差异不显著(P>0.05)。

2.2.4 帚尾豪猪

与鼬獾相似，帚尾豪猪的日活动规律也呈现“中间低，两边高”，在20：00—21：00、23：00—24：00、3：00—6：00具3个明显的活动高峰，尤其在20：00—21：00活动最频繁。由于在6：00—18：00未发现帚尾豪猪活动，因此该时间段与活动高峰时间段相比，差异显著(P<0.05)，但3个高峰未发现明显差异(图5)。

图5 帚尾豪猪的日活动时间相对丰富度指数Fig.5 TRAI of Atherurus macrourus in daily activity

2.3 4种哺乳动物的活动模式

通过制作豹猫、果子狸、鼬獾、帚尾豪猪4种动物日活动差异指数α及昼夜指数β的活动模式图(图6a，6b，6c，6d)，经分析，得到4种哺乳动物的活动模式分析结果。

2.3.1 豹猫

日活动差异指数α服从正态分布，且α指数在不同月份间差异显著(t=4.326，df=4，P=0.023)，8月α值最高，之后呈现降低趋势，说明豹猫在8月的日活动差异大，在1 d之内活动时间分配并不均匀。昼夜指数β不服从正态分布，但均小于13/24，表明豹猫以夜行性为主(图6a)。

2.3.2 果子狸

日活动差异指数α及昼夜指数β均服从正态分布，且均为10月呈现较高值，表明果子狸10月的日活动时间分配差异较大(t=6.175，df=3，P=0.009)，且有活动逐步向白昼时间靠近的趋势，但由于β<13/24，表明果子狸为夜行性动物(图6b)。

2.3.3 鼬獾

经Shapiro-Wilk检验，鼬獾的日活动差异指数α均服从正态分布，各月份α值差异显著(t=3.487，df=4，P=0.025)，昼夜指数β均为0(<13/24)，表明鼬獾为夜行性动物(图6c)。

2.3.4 帚尾豪猪

在7—10月的日活动差异指数α略有不同，但指数都较低，服从正态分布，各月份间的α值差异不显著(t=9.825，df=3，P=0.514)，不服从正态分布，而β<13/24，表明帚尾豪猪也为夜行性动物(图6d)。

3 讨论与结论

本次基于红外相机数据，在古林箐省级自然保护区内共调查到哺乳动物10种，相较于同为喀斯特地貌的广西弄岗国家级自然保护区记录到20种兽类[6]而言，哺乳动物多样性较低，可能原因是古林箐自然保护区分布破碎，分为多个片区，同时也没有生物廊道将各片区连接，在一定程度上造成生境破碎，动物难于交流和活动；再加之红外相机具有一定的局限性[22]，因此本次调查到的哺乳动物物种较少。

图6 4种动物的日活动差异指数α及昼夜指数β变化(a.豹猫；b.果子狸；c.鼬獾；d.帚尾豪猪)Fig.6 The changes of the daily-discrepancy index(α) and diurnal-nocturnal index(β) of the four animals(a.Prionailurus bengalensis.b.Paguma larvata.c.Melogale moschata.d.Atherurus macrourus)

动物活动节律是动物对环境和各种因子变化所产生的综合适应的表现形式。动物的日活动强度与成像概率呈正相关，成像概率越大则动物的活动强度也越大，说明动物在该时段表现更加活跃[23]。本研究选择物种丰富度较高的豹猫、果子狸、鼬獾、帚尾豪猪4种哺乳动物，对其日活动节律进行了探究，其日活动节律研究结果与前人研究结果相似[6，24-27]。研究中豹猫活动高峰期位于19：00—21：00以及3：00—5：00，与前人研究结果(18：00—24：00，2：00—4：00)[24]相比，活动频繁的时间区间大致相同，但活动高峰期出现延后和缩短，帚尾豪猪同样也出现活动高峰相应延后的情况。同时，4种动物均在20：00—24：00间出现活动高峰，活动高峰出现集中、相对提前和延后。分析认为，这些现象可能与以下几个因素有关：(1)与当地的天气有关。古林箐自然保护区降雨量大，湿度高，气温较高，4种动物均在夜间频繁活动，有利于隐藏和躲避敌害，减少与晨昏型肉食动物相遇及捕食概率[27]，同时能够将高温觅食压力和水分丧失降至最低[28]。(2)与猎物的活动有关。有研究表明，食物是影响啮齿目、食肉目(Carnivora)动物活动的主要因素[3]，如一些猫科动物的日活动节律和捕食对象的活动节律重叠较高[28]。(3)与人为活动及干扰强度有关。已有研究表明，人类活动对动物日活动节律有显著影响，在人类活动剧烈时，动物与人类的昼夜活动节律重叠显著减少[29]。分析红外相机影像数据发现，在20：00后，研究区域拍摄到人类活动影像数据很少，人为活动少，对动物干扰强度低，这4种哺乳动物在该时段后呈现活动高峰。因此，动物总是选择合适的天气状况、猎物活动高峰时段及人为活动节律及人为干扰强度小的时段活动和觅食，反映出这4种哺乳动物对当地环境长期适应的结果。

采用活动差异指数α及昼夜指数β进行对4种哺乳动物活动模式进行评价，在研究期间，除帚尾豪猪外，其余3种哺乳动物α值在不同月份间差异显著。豹猫和鼬獾在8月具有较高的α值，其后α值下降较快，日活动强度差异小，日活动更趋于稳定；而果子狸则相反，8月日活动强度差异较小，9—10月则差异较大，日活动不稳定。该现象可能与动物的觅食策略有关。经查询，马关县2017年7—8月降雨天数最多，9—11月降雨天数减少。降水促进植物生长，加之喀斯特地貌具有较为丰富的植物多样性[30]，给植食性和杂食性动物提供了食物来源。豹猫为杂食性动物，它们在植物性、动物性食物充足的夏季(6—8月)觅食[26]，可增加其捕食成功率；果子狸虽也为杂食动物，但更喜欢食用野果和植物种子，因此在9—11月植物种子和果实成熟时期活动较为频繁[31]，以便为冬天做好准备。帚尾豪猪在可供选择的食物减少时，增加搜寻食物的时间，才能获取充足的水分和食物[27]，当食物丰富时，动物花更多的时间寻找高质量的食物，实现净能量的最大化，而食物不太丰富时，则减少寻找食物的时间，降低体内能量的消耗[32]，动物能够依据环境的变化调整活动时间分配[33]，尤其在喀斯特地貌地区，存在月份间地表径流情况不同，食物资源分配不均的情况，因此动物的觅食策略应做相应的调整，在食物不充足的月份进行觅食，需扩大觅食范围，增加觅食时间，同时也增加了红外相机拍摄率，导致活动强度差异较大，这本身是动物在资源时空分布不均与外界环境多变的情况下做出的适应。

致谢：感谢马关县林业和草原局、古林箐省级自然保护区管理所工作人员在野外调查工作中给予大力支持和帮助！马关县林业局林政股罗朝元股长为本次研究做了大量协调工作；李明云老师、吴竹刚老师和云南大学沈庆泽、游飞雁、汤永晶、陈明辉、罗赟等同学参与了部分工作，在此一并致谢！