小型表栖节肢动物群落对高寒湿地退化的响应

邵珍珍,吴鹏飞

西南民族大学青藏高原研究院, 成都 610041

湿地是陆地生态系统重要组成部分,具有调节气候、涵养水源、维系生态平衡等功能。青藏高原东缘的若尔盖湿地是世界上最典型的高原湿地,该区域不仅是黄河和长江的重要水源区,也是高原生物多样性维持基地和世界山地生物物种的一个重要起源和分化中心[1]。近年来,在全球气候变化及人类干扰的影响下,若尔盖出现了湿地面积缩减、沼泽旱化、草地退化等现象[2- 3]。在湿地退化过程中,植物种类及数量发生变化,地上植物群落退化,凋落物输入减少,有机质矿化速率上升[4- 5]。已有研究发现土壤动物的种类、数量和生物量与土壤理化性质有密切的关系[6- 7],而植物群落的变化能够改变土壤动物的食物质量和数量,从而影响节肢动物的群落组成和多样性[8- 9]。

表栖节肢动物是草地生态系统的消费者和分解者,在维持草地生态系统结构、生态服务功能、群落稳定性和食物网结构等方面发挥着重要作用[10],且每个物种在凋落物分解和营养物质循环过程中都是必不可少的[11]。因此,对表栖节肢动物的监测可作为评价草地生态系统及其环境质量的一种有效手段[12]。目前国内外关于高寒草甸退化对土壤动物影响的报道较多[13-14],也有少量利用陷阱法研究高寒湿地表栖节肢动物的报道[4],但未见利用吸虫器法研究高寒湿地小型表栖节肢动物群落多样性的报道。而陷阱法和吸虫器法所获取的表栖节肢动物在个体大小和类群组成上存在较大差异,因此有必要利用吸虫器法研究高寒湿地小型表栖节肢动物群落组成及其多样性。本文利用吸虫器法对若尔盖高寒湿地范围内不同生境小型表栖节肢动物进行调查,旨在了解若尔盖高寒湿地小型表栖节肢动物群落组成、时空分布特征,以及对高寒湿地退化的响应和主要影响因子,揭示高寒湿地生态系统退化过程中结构与功能的变化机制。

1 研究区概况

研究区位于四川省阿坝藏族羌族自治州北部的若尔盖县境内,地处青藏高原的东北缘,属于黄河上游地区。地理坐标为东经102°08′—103°39′,北纬32°56′—34°19′之间,区域总面积1.67×105hm2,由湿地、湖泊、河流、草地和山谷等组成。平均海拔为3500 m。若尔盖属高原寒带湿润季风气候,年平均气温为0.96 ℃,年间气温波动幅度达0.6 ℃。最热月为7月,极端最高气温为24.6 ℃；最冷月为1月,极端最低气温为-33.6 ℃。年降水量主要集中在5至8月份,由南向北逐渐减少,年均降水量656.8 mm,年均蒸发量为1233.2 mm。若尔盖县内植被以高原草甸和沼泽为主,主要土壤类型为草甸土、沼泽土和泥炭土。

2 研究方法

2.1 样地设置

在若尔盖县境内根据植物群落的盖度、组成和土壤类型选取沼泽草甸、草原草甸、中度退化草甸3种生境。沼泽草甸的主要植物种类有：西藏苔草(Carexthibetica),木里苔草(Carexmuliensis),垂穗披碱草(Elymusnutans)、蒲公英(Taraxacummaurocarpum)、高原毛茛(Ranunculustanguticus)、火绒草(Leontopodiumleontopodioides)、珠芽蓼(Polygonumviviparum)、紫菀(Astertataricus)、老鹳草(Herbaerodii)、毛莨状金莲花(Trolliusranunculoides)、报春花(Primulamalacoides)等,高度10—30 cm,盖度90%以上。土壤为泥炭土。草原草甸的主要植物种类有：藏羊茅(Festucawallichanica)、葛缕子(Carumcarvi)、狼毒(Stellerachamaejasme)、四川嵩草(Kobresiasetchwanensis)、乳白香青(Anaphalislactea)、条叶银莲花(Anemonetrullifolia)、棘豆(Oxytropiskansuensis)矮金莲花(Trolliusfarreri)、高原毛茛、垂穗披碱草、草地早熟禾(Poapratensis)等,高度20—40 cm,盖度90%以上。土壤类型为壤土。中度退化草甸主要植物种类有：黄帚橐吾(Ligulariavirgaurea)、鹅绒委陵菜(Potentillaansrina)、嵩草(Kobresiabellardii)、高原毛莨、蒲公英、棘豆等,高度0—5 cm,盖度50%—70%以上。土壤类型为沙壤土。

2.2 小型表栖节肢动物采集

在沼泽草甸、草原草甸、中度退化草甸3种生境内各选两个50 m×50 m样地,每个样地内按对角线法选取3个5 m×5 m样方。2014年7、9月,分别在每个样方内用口径为16 cm(采样面积为0.11 m2)的便携式吸虫器采集小型表栖节肢动物。每个样方内随机吸取3次,间隔2 m以上,作为一个样品。共采集小型表栖节肢动物样品36份。采集到的小型表栖节肢动物用75%的酒精保存,带回实验室内清理、分类鉴定。根据《昆虫分类检索》[15]、《中国土壤动物检索图鉴》[16]、《昆虫形态分类学》[17]等书籍,在体视显微镜(Olympus SZX16)、光学显微镜(Leica DM4000B)等观察仪器下对小型表栖节肢动物进行鉴定,一般鉴定到属,少数到科,并统计个体数量。

2.3 植物群落和土壤理化性质调查

在每个样地中按照对角线法设置3个50 cm×50 cm的固定样方,每个样方之间距离5 m以上,测量每个样方内植物群落高度。用剪刀刈割地上部分植物,测定总鲜草重后称取200 g装入纸袋。将取完后的地上部分对应的地下部分取出并装入布袋中带回实验室后用清水洗净,称取200 g装入纸袋。实验室内,在75 ℃条件下把植物地上和地下部分烘干至恒重,分别计算生物量。采用环刀法测定土壤容重和含水量。土壤理化性质测定的土样直接装入自封袋带回实验室分析。不同阶段的植物种类、地上生物量、地下生物量、土壤容重、pH、含水率、有机质、全氮、全磷、全钾、有效氮、有效磷和有效钾共13个环境因子的基本情况见文献[4]。

2.4 数据分析处理

个体数占总捕获量10%以上的为优势类群, 1%—10%之间的为常见类群, 1%以下的为稀有类群。

利用主成分分析法(Principal Component Analysis,PCA)分别对7、9月份不同退化阶段小型表栖节肢动物群落进行排序,分析过程中对各类群的数量进行log(x+1)转换。为减少变量和图形复杂性,仅标出在第一、二排序轴综合得分最高的前12个类群。

利用重复测量方差分析(Repeated-measure ANOVA)对不同生境间小型表栖节肢动物群落密度及多样性的差异性进行检验。另用独立样本t-检验分析同一生境月份间的差异。对不符合正态分布的数据,利用log(x+1)转换,如仍不符合正态分布,则采用Mann-Whitney U法进行检验。

按照生境把两个月份的小型表栖节肢动物群落调查数据综合,然后用典范对应分析(Canonical Correspondence Analysis,CCA)对3种生境的小型表栖节肢动物群落与环境因子的关系进行排序,以分析环境因子对小型表栖节肢动物群落的影响。用多元回归分析(Multiple Regression Analysis)检测两个月份小型表栖节肢动物群落密度和多样性的平均值与环境因子间的关系,分析环境因子对小型表栖节肢动物群落密度和多样性的影响。

数据处理采用IBM SPSS 20.0和Canoco for Windows 4.5软件。

3 结果与分析

3.1 小型表栖节肢动物群落组成

2014年7、9月份在若尔盖高寒湿地共采集到小型表栖节肢动物18661只,隶属于3纲15目69科85类(表1)。优势类群为球圆跳属(Sphaeridia)、长跳属(Entomobrya)和莓螨科(Rhagidiidae),分别占总捕获量的15.49%、17.22%和27.81%；常见类群有德跳属(Desoria),齿步甲螨属(Odontocepheus)等10类,占总捕获量的28.85%；稀有类群有小圆跳属(Sminthurinus),梁甲螨属(Lamellobates)等75类,占总捕获量的10.59%。在纲水平上,弹尾纲(Collembola)包含3目8个类群,个体数占总捕获量的42.79%；蛛形纲(Arachnida)包含4目15个类群,占总捕获量的42.53%；昆虫纲(Insecta)包含8目66个类群,占总捕获量的14.68%。从类群组成与个体数量来看,弹尾纲是高寒湿地小型表栖节肢动物的主要组成部分。

表1 小型表栖节肢动物群落组成

SM：沼泽草甸 Swampy meadow；GM：草原草甸 Grassland meadow；MDM：中度退化草甸 Moderately degraded meadow

3.2 小型表栖节肢动物群落组成结构动态

各生境小型表栖节肢动物的群落组成结构有一定差异(表1)。沼泽草甸共有52个类群,优势类群为球圆跳属(Sphaeridia)和莓螨科(Rhagidiidae),分别占总捕获量的25.61%和34.86%；常见类群有德跳属(Desoria),蚜科(Aphididae)等10类,占总捕获量的30.77%；稀有类群有陷等跳属(Isotomurus),短猛蚁属(Brachyponera)等41类,占总捕获量的8.81%。草原草甸共67种类群,优势类群为球圆跳属(Sphaeridia)、长跳属(Entomobrya)、原大翼甲螨属(Protokalumna)和莓螨科(Rhagidiidae),分别占总捕获量的11.80%、30.87%、14.21%和16.75%；常见类群有德跳属(Desoria),陷等跳属(Isotomurus)等9类,占总捕获量的18.52%；稀有类群有球圆跳属(Sphaeridia),小圆跳属(Sminthurinus)等54类,占总捕获量的7.86%。中度退化草甸共60种类群,优势类群为球圆跳属(Sphaeridia)和莓螨科(Rhagidiidae),占总捕获量的12.87%和51%；常见类群有钩圆跳属(Sminthurus),德跳属(Desoria)等8类,占总捕获量的24.30%；稀有类群有等节跳属(Isotoma),苔驼蝽属(Myrmedobia)等50类,占总捕获量的11.82%。3种生境中,草原草甸的小型表栖节肢动物类群最为丰富,中度退化草甸和沼泽草甸次之。

主成分分析结果表明不同生境间小型表栖节肢动物群落结构存在明显差异,且3个生境间小型表栖节肢动物群落结构在9月份差异最明显(图1)。此外,不同月份影响小型表栖节肢动物群落结构的主要类群不同。7月份,在PC1轴上影响群落结构的主要类群是长跳属(Entomobrya),在PC2上主要影响类群是球圆跳属(Sphaeridia)；9月份影响PC1的主要是长跳属(Entomobrya)和齿步甲螨属(Odontocepheus),影响PC2的主要是瘤蚜科(Pemphigidae)和叶蝉科(Jassidae)。

图1 不同生境间小型表栖节肢动物群落结构差异Fig.1 Spatial distributions of epigeic microarthropod communities among different habitatsSM：沼泽草甸 Swampy meadow；GM：草原草甸 Grassland meadow；MDM：中度退化草甸 Moderately degraded meadow

3.3 小型表栖节肢动物群落密度及多样性动态

从沼泽草甸到中度退化草甸,小型表栖节肢动物密度和类群数均呈先上升后下降趋势,且在草原草甸达到最大值,而Shannon-Wiener多样性指数和Simpson优势度指数无明显变化(图2)。重复测量方差分析结果(表2)表明,生境变化对小型表栖节肢动物的密度、类群数和Simpson优势度指数有显著影响(P<0.05),对Shannon-Wiener指数无显著影响(P>0.05)；月份变化对密度、Shannon-Wiener指数和Simpson优势度指数均有显著影响(P<0.01)；而生境和月份的交互作用对多样性指数有显著影响(P<0.01),对密度无显著影响(P>0.05)。t-检验结果表明沼泽草甸和草原草甸小型表栖节肢动物仅有密度和类群数在月份间有显著差异,而退化草甸的密度、多样性指数和优势度指数在7、9月份均有显著差异(图2)。以上结果表明,小型表栖节肢动物多样性在各生境间具有差异,且受生境和月份交互作用的影响。

表2 不同生境小型表栖节肢动物密度及多样性的重复测量方差分析(N=6)

图2 小型表栖节肢动物的密度及多样性动态 (平均值±标准误)Fig.2 Dynamics in abundance and diversity index of epigeic microarthropod communities不同大写字母表示不同生境间差异显著(P <0.05),不同小写字母代表同一生境不同月份间差异显著(P <0.05)

3.4 主要类群动态

因球圆跳属、长跳属和莓螨科是小型表栖节肢动物群落的三个优势类群(表1),有必要对优势类群的动态进行分析。从7、9月份的整体情况(图3)可知,球圆跳属密度呈先上升后下降,以草原草甸最高；长跳属仅存在草原草甸中；莓螨科的密度呈逐渐上升趋势。重复测量方差分析结果(表3)表明,球圆跳属的密度受生境、月份及其交互作用的影响(P<0.01),长跳属仅受生境变化的影响(P<0.01),而莓螨科仅受月份及其与生境交互作用的影响(P<0.01)。

图3 主要类群个体数量动态(平均值±标准误)Fig.3 Changes in abundances of dominant taxonomic groups of epigeic microarthropods (Mean±S.E.)

df球圆跳属 Sphaeridia长跳属 Entomobrya莓螨科 Rhagidiidae FPFPFP生境Habitat 2,1516.38<0.00123.68<0.0010.190.831月份Month1,1576.82<0.0014.050.6266.13<0.001生境Habitat×月份month2,157.840.0054.050.398.360.004

3.5 小型表栖节肢动物与环境因子的关系

由典型对应分析(CCA)结果(图4)知,第一排序轴与地下生物量(BB)、地上生物量(AB)、全磷(TP)等环境因子有较高的相关性,第二排序轴与植物种类(PS)的相关性较高。由图4还可知,沼泽草甸小型表栖节肢动物群落与有机质(SOM)、全氮(TN)、含水率(WC)呈正相关,与pH、有效磷(AP)呈负相关；草原草甸群落与地上生物量(AB)、地下生物量(BB)、全磷(TP)呈正相关；中度退化草甸群落与pH、有效磷(AP)呈正相关。

小型表栖节肢动物群落各参数与环境因子的多元回归分析结果(表4)表明,13个环境因子中仅有6个因子与小型表栖节肢动物群落有显著相关性。其中,小型表栖节肢动物的密度与地上生物量呈显著正相关(P<0.01)；类群数与地下生物量呈显著正相关(P<0.01),与有机质呈显著负相关(P<0.01)；Simpson优势度指数与植物种类呈显著正相关关系(P<0.05)。优势类群中球圆跳属与pH呈显著负相关；长跳属与地上生物量和全磷呈显著正相关；无环境因子与莓螨科显著相关。

图4 小型表栖节肢动物群落多样性与环境因子的CCA排序Fig.4 CCA ordination of epigeic microarthropod communities and environmental factorsPS：植物种类 Plant species；AB：地上生物量 Aboveground biomass；BB：地下生物量 Belowground biomass；SOM：有机质 Soil organic matter；WC：含水率 Water content；TP：全磷 Total phosphorus；AK：有效钾 Available potassium；AP：有效磷 Available phosphorus；TN：全氮 Total nitrogen；AN：有效氮 Available nitrogen；TK：全钾 Total potassium；BD：容重 Bulk density

密度类群数优势度指数球圆跳属长跳属莓螨科DensityTaxonomicSimpson indexSphaeridiaEntomobryaRhagidiidae植物VegetationPS0.34∗AB0.76∗∗0.77∗∗BB0.40∗∗ 土壤SoilSOM-0.51∗∗TP0.21∗pH-0.39∗

PS：植物种类 Plant species；AB：地上生物量 Aboveground biomass；BB：地下生物量 Belowground biomass；SOM：有机质 Soil organic matter；TP：全磷 Total phosphorus;*表示显著性水平为P<0.05,**表示P<0.01,双尾检验

4 讨论

4.1 退化对小型表栖节肢动物群落空间分布的影响

不同生境间小型表栖节肢动物群落组成结构的差异表明高寒湿地退化对小型表栖节肢动物群落组成有明显影响。已有研究表明植物群落[4,18]和土壤因子[19- 20]的综合作用能够影响表栖节肢动物的群落结构。本研究发现不同退化阶段植物群落和土壤因子对小型表栖节肢动物群落的影响不同(图4),如沼泽草甸中的齿步甲螨属、瘤蚜科与植物种类、有机质(SOM)等呈正相关,与pH值,有效磷(AP)等呈负相关；草原草甸的长跳属、鼓翅蝇科、泥蜂科与地上生物量、全磷(TP)等呈正相关；中度退化草甸的实蝇科、黄潜蝇科仅与pH值、有效磷(AP)等呈正相关。由此可知不同退化阶段小型表栖节肢动物各类群所受的环境影响因子不同是导致其群落结构差异的原因。此外,退化草甸的小型表栖节肢动物群落仅受土壤因子的影响,是由于该生境中植物群落退化相对严重,对小型表栖动物群落的影响减弱。

本研究发现不同生境间小型表栖节肢动物的密度和多样性差异显著,且与生物量和植物种类呈显著正相关。已有研究表明植物种类、盖度[21-22]和生物量[8]可为表栖土壤节肢动物提供更多的栖息环境和食物来源,而食物资源是影响土壤动物个体数量的主要原因[23]。在本研究的3个生境中,植物群落密度、盖度及生物量均以草原草甸最高[4],草原草甸小型表栖节肢动物群落的密度和多样性显著地高于沼泽草甸和中度退化草甸(图2),说明小型表栖节肢动物群落密度及多样性主要受高寒湿地植物群落的影响。而小型表栖节肢动物的类群数与有机质呈显著负相关(表4)。在高寒湿地退化过程中,植物群落多样性降低,地上和地下生物量减少[4],有机质矿化速率上升[5]。因此,小型表栖节肢动物群落受到一定影响。其他研究也发现高寒湿地退化过程中土壤环境恶化可导致表栖节肢动物群落多样性下降[20]。

优势类群在群落组成中具有重要的作用,其对环境的敏感程度[24],可作为评定环境的指示物种[25]。本研究发现若尔盖高寒湿地小型表栖节肢动物群落的优势类群有球圆跳属、长跳属和莓螨科三类,长跳属个体数量较高且仅存在草原草甸中,表明长跳属是狭分布类群,对环境变化较为敏感。此外,长跳属密度与地上生物量和全磷呈显著正相关(表4),是因为草原草甸生境地上生物量较高,适合真菌和细菌生长,为长跳属提供良好食物来源[26]。因此可将长跳属作为高寒草甸的指示生物。球圆跳属个体数量随高寒湿地退化呈下降趋势,并与pH呈显著负相关。由于土壤pH值随着高寒湿地退化呈显著增加趋势[27],对球圆跳属的个体数量产生抑制作用。因此,球圆跳属的数量动态可以用来指示高寒湿地的变化趋势。莓螨科在3种生境间个体数量无显著差异并不受环境因子显著影响,可能是由于莓螨科为捕食性螨类,栖息于土壤表层、枯枝落叶和石块下[28],对植物群落和土壤环境的依赖性较弱,所以高寒湿地退化对其影响较弱,表明莓螨科在小型表栖节肢动物群落中的地位和作用相对稳定。

4.2 退化对小型表栖节肢动物群落季节动态的影响

高寒湿地不同生境小型表栖节肢动物密度和多样性均有显著的季节变化,但各生境间的季节动态不同(图2)。其他研究也发现不同植物群落下的土壤动物季节动态存在差异[29-30]。造成这种现象可能是因为该区域7月是降水较集中的月份[31],沼泽草甸地势相对较低,土壤过湿,甚至会出现季节性积水,不利于表栖节肢动物取食和栖息[32]。本研究中小型表栖节肢动物的Shannon-Wiener多样性指数和Simpson优势度指数仅在中度退化草甸呈现显著季节变化。这可能是因中度退化草甸的植物群落盖度低,种类少,且多为一年生草本植物,群落内部环境的季节变化相对较大,因此影响小型表栖节肢动物群落多样性。

本研究中每种生境只设置两个50 m×50 m样方,主要是因为每种生境的地形比较平坦,植物群落和土壤的空间异质性较低,并且每个样方内采集的3个样品均为混合样,能够代表各生境的真实情况。此外,开展土壤动物多样性研究的最大难点是对土壤动物的分类鉴定全依赖人工完成,效率低[33]。在研究区内表栖节肢动物的密度大于地下土壤节肢动物[34]。如果采集的表栖节肢动物样品过多,就无法在有限的时间内完成鉴定。

5 结论

若尔盖高寒湿地小型表栖节肢动物群落组成丰富,多样性较高,球圆跳属、长跳属和莓螨科为群落的优势类群。不同生境间小型表栖节肢动物的群落组成和多样性差异显著,表明高寒湿地退化对小型表栖节肢动物群落有显著影响。湿地植物群落和土壤理化性质对小型表栖节肢动物群落组成、密度及多样性有显著影响,但不同退化阶段影响小型表栖节肢动物的主要环境因子存在差异。小型表栖节肢动物群落的时空动态表明高寒湿地生态系统结构与功能在退化过程中发生显著变化。