除草剂对黄河三角洲入侵植物互花米草的影响

乔沛阳,王安东,谢宝华,王 丽,韩广轩,梅宝玲,张希涛

1 中国科学院烟台海岸带研究所,中国科学院海岸带环境过程与生态修复重点实验室, 烟台 264003 2 内蒙古大学生态与环境学院, 呼和浩特 010021 3 山东省黄河三角洲国家级自然保护区, 东营 257500 4 山东省林业监测规划院, 济南 250014

互花米草(Spartinaalterniflora)隶属于禾本科米草属,是多年生草本植物,原产地位于美洲大西洋沿岸,具有很强的生长繁殖能力、耐盐和耐淹能力[1],1979年引入我国,已成为滨海滩涂地区的优势物种,遍布于我国各沿海省份[2]。2003年,互花米草被列入国家环保总局和中国科学院联合发布的中国第一批外来入侵物种名单中[3]。

在我国互花米草入侵后疯狂繁殖扩张,严重威胁沿海湿地生物多样性及生态系统健康等,防治互花米草,对恢复潮间带生态环境及生物多样性具有重大意义[2,4]。目前,控制互花米草繁殖扩张的方法主要有物理防治、生物防治、化学防治和综合防治等[5- 10]。物理防治主要是通过人工或机械装置,采用刈割、淹水、火烧、翻耕和碎根等物理手段控制互花米草的生长繁殖,但单一的物理防治手段很难有效控制互花米草的扩张[9,11]；生物防治和生物替代技术尚不成熟,而且生物防治可能需要引入新物种,有带来新的生物入侵的风险[12- 13]；化学防治是使用除草剂灭除互花米草植株,存在污染环境、威胁底栖动物等风险,其优点是见效快,经济成本低,适宜人力难以达到的泥泞滩涂,喷施除草剂在国外是常用的互花米草防治方法,但在国内这方面的研究还很少[14]。目前,美国环保署只允许在河口生境使用草甘膦和咪唑烟酸控制互花米草。国外学者研究发现在互花米草苗期施用草铵膦、草甘膦和咪唑烟酸均得到了90%以上的灭草效果,但对于成熟米草,除草剂的灭草效果差很多[15]。草甘膦的灭草效果并不稳定,不同的表面活性剂和不同的喷药时期灭草效果差异很大,咪唑烟酸的灭草效果受冠层喷施条件及潮汐侵淹时长的影响较大[16- 17]。综合防治是将几种方法结合使用,以求达到更好的互花米草控制效果[18]。

互花米草于1990年被引入黄河三角洲在五号桩附近,至2015年整个黄河三角洲互花米草总面积达3278 hm2[19],对本土植物、鸟类和部分底栖动物等生存造成了严重威胁,如破坏鸟类觅食及栖息环境[20]、改变底栖动物群落组成、大型经济贝类消失、优势种群改变等[21]。本研究在黄河三角洲潮间带对互花米草喷施不同除草剂,监测除草剂对互花米草的灭除效果,同时调查除草剂对大型底栖动物的影响,旨在筛选出可以有效灭除互花米草且对环境影响较小的除草剂,为我国互花米草防治提供技术支持。

1 材料与方法

1.1 研究区域

黄河三角洲(37°16′—38°16′ N,118°20′—119°20′ E)属于暖温带半湿润大陆性季风气候,年均气温11.0—14.0°C,多年平均年降水量609.5 mm,降水量季节变化和年际变化较大[22]。本研究的试验点位于黄河入海口北侧潮间带(37°50′26.74″ N,119°5′18.56″ E),该区域地势平坦,潮汐为不规则半日潮,潮流是近似平行于海岸的往复流[23]。研究期间试验区域平均高潮位42.7 cm,平均低潮位24.4 cm。平均涨潮历时512 min,平均落潮历时715 min,完全落潮后地表有1—3 cm积水。由海到陆依次分布着大叶藻(Zosteramarina)、互花米草(S.alterniflora)、盐地碱蓬(Suaedasalsa)、芦苇(PhragmitesaustraliasTrin)和柽柳(TamarixchinensisLour)等植物,互花米草在浅水区与大叶藻存在较窄的生态位重叠,在向陆方向上与盐地碱蓬相邻。试验区域为互花米草单一群落,成体株高1.3—1.6 m,4—7月为营养生长期,8—10月为生殖生长期,11月开始枯萎死亡。

1.2 试验设计

2017年7月,互花米草冠层高度约1.0—1.1 m,在互花米草分布区选取9个试验小区和1个对照区(CK),10个小区在平行于附近潮沟的方向上依次排列,小区四周未设置PVC围栏,相邻小区之间留有1 m间隔,每个小区面积为50 m2。退潮后用喷雾器将除草剂均匀喷施于互花米草茎叶部分,每个小区各喷施一种除草剂。为保证喷施均匀,每个小区喷洒2遍刚好把药剂溶液用完,9个小区全部完成喷药只需45 min,因此每个小区除草剂的有效停留时间视为一致。喷完药4 h后开始涨潮,一周内最高潮位不超过40 cm,低于互花米草冠层高度的一半。由于化学防治互花米草的研究很少,本研究选择了较常用的8种除草剂,除草剂名称和用量等信息详见表1,选择除草剂的原则遵循：①文献已有的,②适用于水田的,③灭除禾本科植物的(如芦苇)。

表1 供试除草剂种类及用量

*按有效成分计算；**文献中为咪唑烟酸；CK为未经处理的对照小区；1区为五氟磺草胺小区；2区为高效氟吡甲禾灵(0.432 kg/hm2)小区；3区为高效氟吡甲禾灵(0.632 kg/hm2)小区；4区为甲咪唑烟酸小区；8区为草甘膦小区；9区为氰氟草酯小区

1.3 防治效果监测

2017年9月,在各小区随机选取4个50 cm×50 cm的样方,调查互花米草株高和密度,11月(生长季结束后),调查互花米草株高、穗密度、结穗率和生物量等指标。每个样方随机测量20株互花米草高度,取其平均值。密度由样方内个体数除以样方面积得到。结穗率为样方内结穗株数除以总株数。齐地刈割样方内互花米草地上部分,挑出枯黄死亡个体,将存活植物洗净,带回试验室烘干测定地上生物量。地下生物量用收获法测定,在互花米草调查样方内挖根,深度为40 cm,将根系洗净,根据互花米草的根表面和根断面颜色来区分活根和死根,80℃烘干至恒重,称取根系生物量。

根据9月的调查结果,初步筛选出灭除互花米草效果较好的小区(两个高效氟吡甲禾灵小区、甲咪唑烟酸小区、草甘膦小区、氰氟草酯小区),11月对这些小区再次调查,进一步筛选出灭草效果更优秀的小区(剔除甲咪唑烟酸小区),并在这些小区内随机挖取3个25 cm×25 cm×40 cm的沉积物样方,调查大型底栖动物种类与密度。2018年4月、5月,调查CK、两个高效氟吡甲禾灵小区、草甘膦小区和氰氟草酯小区中互花米草萌发情况。2018年6月,在施用除草剂11个月后,再次调查CK、两个高效氟吡甲禾灵小区、草甘膦小区和氰氟草酯小区中大型底栖动物种类与密度。

1.4 数据分析与处理

为检验不同除草剂处理中互花米草各指标的差异,采用单因素方差分析(one-way ANOVA)对样本数据进行分析,经过方差齐性(Levene′s test)检验后,采用最小显著差异法(LSD)进行多重比较分析,对于不满足方差齐性检验的数据,采用Games-Howell(A)进行多重比较分析。所有图形运用Sigmaplot 12.5绘制。

2 结果与分析

2.1 除草剂对互花米草株高的影响

喷施除草剂2个月后,高效氟吡甲禾灵小区和氰氟草酯小区互花米草地上部分已经全部死亡。CK株高为(128.7±6.1) cm(平均值±标准误差,图1),五氟磺草胺、草铵膦和二氯喹啉酸处理的互花米草株高与CK无显著差异(P>0.05),单嘧磺隆小区株高比CK低8.9%(P<0.05),低浓度高效氟吡甲禾灵、高浓度高效氟吡甲禾灵、甲咪唑烟酸、草甘膦和氰氟草酯处理的互花米草株高分别比CK低34.0%、36.5%、24.4%、22.8%和43.0%,且差异显著(P<0.01)。后期对显著抑制互花米草生长的小区继续跟踪调查。

喷施除草剂4个月后(11月下旬),CK株高(133.4±1.3) cm(图 1),低浓度高效氟吡甲禾灵、高浓度高效氟吡甲禾灵、甲咪唑烟酸、草甘膦和氰氟草酯处理的互花米草株高分别比CK低39.9%、44.0%、42.8%、48.1%和47.7%,且差异极显著(P<0.01)。这说明这些除草剂对互花米草植株地上部分有明显的毒害作用。

图1 2017年9月和11月互花米草株高Fig.1 Height of S. alterniflora in September and November 2017不同字母表示差异显著(P<0.05)；CK为未经处理的对照小区；1区为五氟磺草胺小区；2区为高效氟吡甲禾灵(0.432 kg/hm2)小区；3区为高效氟吡甲禾灵(0.632 kg/hm2)小区；4区为甲咪唑烟酸小区；5区为单嘧磺隆小区；6区为草铵膦小区；7区为二氯喹啉酸小区；8区为草甘膦小区；9区为氰氟草酯小区

2.2 除草剂对互花米草抽穗的影响

11月21日调查CK、低浓度及高浓度高效氟吡甲禾灵、甲咪唑烟酸、草甘膦和氰氟草酯处理中互花米草穗长、穗密度以及结穗率(表2)。CK互花米草穗长为(20.0±0.2) cm,穗密度为(132.0±8.0) 穗/m2,结穗率为(56.7±10.8)%,甲咪唑烟酸小区穗长为(18.0±0.5) cm,穗密度为(84.0±28) 穗/m2,结穗率为(31.5±4.6)%,穗长、穗密度和结穗率虽然低于CK,但差异不显著(P>0.05)。由于高效氟吡甲禾灵和氰氟草酯在互花米草结穗前完全杀死了其地上部分,因此穗密度为0,草甘膦小区的互花米草地上部分虽然存活,但其生长受到显著抑制,未见抽穗。以上结果表明,高效氟吡甲禾灵、草甘膦和氰氟草酯均可完全限制互花米草的抽穗结实,从而完全抑制其有性繁殖能力。

表2 互花米草的穗长、穗密度与结穗率

**表示显著性差异(P<0.05)

2.3 除草剂对互花米草生物量的影响

生物量可以有效地反应除草剂对互花米草植株及根系毒害作用的强弱程度。各除草剂小区的互花米草总生物量均显著低于CK(P<0.01),仅为CK的54.5%—74.0%。施用除草剂后互花米草地上生物量也显著低于对照处理(P<0.01,表3),低浓度高效氟吡甲禾灵、高浓度高效氟吡甲禾灵、草甘膦和氰氟草酯处理的互花米草地上生物量分别为CK的70.9%、49.7%、63.1%和60.3%。高浓度高效氟吡甲禾灵和氰氟草酯处理的须根量和总根量相比CK均明显减少(P<0.05),其他处理与CK没有显著差异(P>0.05)。氰氟草酯小区互花米草茎叶在喷药15 d后全部枯黄,植株光合作用能力丧失,根系生长受到很大影响,根系生物量仅为CK的52.2%(P<0.05),高浓度高效氟吡甲禾灵小区互花米草在施药30 d后全部枯黄,其根系生物量为CK的63.7%(P<0.05),而其余小区互花米草地上部分死亡较晚或未全部死亡,根系生长受影响小,根系生物量与CK均无明显差异(P>0.05)。各种处理间死根茎量差异不明显(P>0.05),但除草剂小区的活根茎量显著低于CK(P<0.05),低浓度与高浓度高效氟吡甲禾灵、草甘膦和氰氟草酯处理的互花米草活根茎量分别为CK的64.4%、53.7%、57.3%和40.0%。

表3 互花米草地上生物量、根系生物量和总生物量

2.4 除草剂对次年克隆苗的影响

克隆苗密度可以指示根状茎分蘖能力的强弱,是判断除草剂抑制互花米草无性繁殖能力的有力指标。茎叶喷洒0.632 kg/hm2的高效氟吡甲禾灵有效抑制了互花米草根状茎分蘖,第二年没有克隆苗萌发(图2,P<0.01)。低浓度高效氟吡甲禾灵小区和氰氟草酯小区有零星克隆苗萌生,克隆苗密度仅为CK的1.2%和12.1%(P<0.01),株高与CK无明显差异(图2,P>0.05)。喷施草甘膦对次年克隆苗的密度和株高都没有明显影响(P>0.05)。

图2 互花米草克隆苗密度与株高Fig.2 Density and height of S. alterniflora clone seedlings

2.5 除草剂对大型底栖动物的影响

2017年11月21日(喷施除草剂4个月后),调查大型底栖动物种类及密度(图3)。大型底栖动物主要有日本刺沙蚕(NeanthesjaponicaIzuka)、天津厚蟹(Helicetridenstientsinensis)及薄壳绿螂(GlauconomeprimeanaCrosse & Debeaux),为方便描述,下文简称沙蚕、螃蟹及贝类。2018年6月(喷施除草剂11个月后)再次调查各处理小区内大型底栖动物情况(图3)。结果表明,施药4个月后,各小区内沙蚕和贝类的密度与CK相比没有明显差异(P>0.05),但螃蟹的密度显著低于CK(P<0.05),仅在氰氟草酯小区内发现螃蟹,密度为CK的12.4%(P<0.05),其余小区内均未发现螃蟹。施药11个月后,高浓度高效氟吡甲禾灵小区中沙蚕的密度为CK的2倍(P<0.05),其余小区内沙蚕密度与CK无显著差异(P>0.05),各除草剂处理小区中贝类的密度与CK相比没有明显差异(P>0.05),并且螃蟹的密度得到了较好的恢复,各施药小区内螃蟹的密度与CK没有明显差异(P>0.05)。

图3 2017年11月和2018年6月的大型底栖动物种类及密度Fig.3 Species and density of macrobenthos in November 2017 and June 2018

3 讨论与结论

3.1 不同除草剂治理互花米草效果的差异

作用机理的差异可能是不同除草剂具有不同灭草效果的重要原因。高效氟吡甲禾灵和氰氟草酯都是通过抑制植株体内乙酰辅酶A羧化酶的活性来抑制根、茎分生组织的生长,从而杀死植株[24- 25]。草甘膦是抑制植物体内5-烯醇丙酮莽草酸- 3-磷酸合酶,使其不能合成生存所必需的某些芳香氨基酸,导致互花米草植株死亡[12]。用药环境会影响灭草效果,施药后24 h内的降水会降低草甘膦和氰氟草酯的药效[26- 27],但高效氟吡甲禾灵受低温、降水等不利条件影响小[28],潮汐对除草剂的冲刷作用也可能影响灭草效果。有些除草剂如草甘膦可因被土壤中微生物吸附、金属离子络合而降低其对植物根系的毒性[29- 30],导致对互花米草无性繁殖能力的控制效果发生变化。药剂用量不同也会影响灭草效果,本研究中,两种用量的高效氟吡甲禾灵均可杀死互花米草地上部分,但较高用量的药剂对互花米草无性繁殖能力有更好的抑制效果。然而,除草剂的用量可能并非越高越好,Knott等[17]研究发现,草甘膦和咪唑烟酸对互花米草的控制效果随药剂用量增加而增强,但是较高用量的草铵膦或咪唑乙烟酸的灭草效果反倒有所下降,这也许是喷药不均匀所致。

喷施除草剂是简单易行的治理互花米草的方法,其中施用草甘膦的报道最多[31- 33],但不同研究中草甘膦的灭草效果有较大差异。Knott等[17]研究表明,对株高约13 cm的互花米草幼苗和株高约60 cm的成熟株体喷施草甘膦,幼苗死亡率为95.4%,但成熟植株只有不到25.0%受损,且无死亡现象。Mateos-Naranjo等[31]于西班牙南部喷洒草甘膦,在施药1年后互花米草分蘖密度减少了38%。Riddin等[32]喷施草甘膦和咪唑烟酸的混合液,施药一年后互花米草死亡率超过95%。本研究在互花米草拔节期后期喷施草甘膦,显著抑制了互花米草生长,地上植株虽未死亡,但无抽穗结实,地下根茎受到的影响则很小,次年萌发了大量克隆苗。这些研究结果不同的原因可能是：(1)草甘膦施用量不同；(2)喷药时期不同,不同生育期互花米草对农药的吸收能力和抗药性不同；(3)草甘膦的表面活性剂不同[33]；(4)试验区域的潮汐情况不同；(5)草甘膦和咪唑烟酸对互花米草致死存在协同作用,可以提高灭草效果。这些研究也说明,在使用除草剂治理互花米草时,需要提前进行因地制宜的技术探索。

3.2 施用除草剂治理互花米草的环境影响

化学防治方法主要是施用除草剂治理互花米草,可能对环境带来一定的负面影响,如对其他动植物造成危害,进而破坏本地土壤和生态系统[34- 35]。然而,也有不少研究发现施用除草剂对滩涂和河口生物没有危害[36- 38],这种无危害可能是因为低剂量的除草剂主要被植物叶片摄取,只有少量落至沉积物并迅速水解[36]。

底栖动物种群和数量的变化可作为评价除草剂环境影响的重要指标,目前虽有一些这方面的报道[38],但是除草剂对底栖动物毒害机制的研究还很匮乏。高效氟吡甲禾灵和氰氟草酯对螃蟹正常生命活动的影响尚不清楚,草甘膦小区中螃蟹消失可能是由于落入土壤中的草甘膦未能完全被互花米草根部吸收,部分残留在土壤中从而进入螃蟹体内,对螃蟹的肝胰腺造成不可逆损伤进而造成其死亡[39]。本研究发现,施药小区的螃蟹数量显著低于未施药小区,但在施药11个月后螃蟹数量基本恢复。另外,施药11个月后高浓度高效氟吡甲禾灵小区中沙蚕密度显著高于对照处理,Shimeta等的研究发现了类似的结果,这可能是因为死亡的互花米草为沙蚕等环节动物带来了丰富的食物[38]。由于潮间带是开放的环境,施药后短期内沉积物和水体中的药剂残留可能对某些底栖动物产生毒害,但当除草剂被潮水冲刷殆尽后,底栖动物种类和密度可很快恢复,某些底栖动物的数量还可能显著增加。因此,从长期来看,喷施除草剂治理互花米草,其负面环境影响可能没有预想的那么大,可以把化学防治作为互花米草防控的一种方法。

3.3 结论

本研究表明：(1)可有效灭除互花米草的除草剂有高效氟吡甲禾灵、氰氟草酯和草甘膦,且灭草效果依次减弱,就灭草效果而言推荐使用高效氟吡甲禾灵,但必须全面评估除草剂对环境的影响,这需长期跟踪监测施用除草剂对邻近海海域环境和生物的影响。化学方法防治互花米草适宜于小面积或难以抵达的泥泞区域,在治理大面积的互花米草时,应首先考虑对环境影响更小的物理方法。另外除草剂用量的不同会影响灭草效果；(2)喷施除草剂在短期内对某些大型底栖动物会产生不利影响,但更长时期后底栖动物种群和密度可以有效恢复。因此,在新入侵的或人力难以到达的小面积互花米草分布区,可以使用除草剂控制互花米草,但若使用除草剂进行大面积治理,还需要提前进行更全面的环境影响评估,如监测除草剂在水体和土壤中的降解周期以及除草剂对近海水体中动植物的影响。在未来研究中,针对灭草效果好的除草剂还需要进行深入的研究,探索最佳的用量、用药时间和用药频率,从而在保证良好灭草效果的前提下进一步降低农药用量,在最大程度上减小除草剂对生态环境的不利影响,使化学防治方法在互花米草防治中充分发挥其作用。

致谢：本研究得到中国科学院黄河三角洲滨海湿地生态试验站的大力支持。