广东英罗湾不同潮位红树林-滩涂系统碳密度差异

陈瑶瑶，张雅松，娄铎，于晨曦，管东生*

1. 中山大学环境科学与工程学院，广东 广州 510275；2. 香港中文大学地理与资源管理系，香港 999077

红树林是生长在热带、亚热带地区的潮间带河口、海湾、海岸的木本植物群落（李皓宇等，2016），是海岸潮间带的重要湿地类型之一（但新球等，2016），具有防风固岸、促淤造陆和生物多样保护等重要的作用。由于红树林生态系统是全球生产力最高的生态系统之一，同时具有很高的土壤和有机质的沉积速率，使得红树林生态系统成为全球碳循环中的重要的碳汇之一（Donato et al.，2011；Lu et al.，2016），在全球碳循环中具有重要而独特的作用。

自然生长的红树林通常沿着潮滩分布，其开放状态的特殊生境使碳循环过程比陆地森林更加复杂。已有研究表明，自然生长的红树林植被生物量沿着海岸潮滩的分布存在异质性和不确定性，例如高天伦等（2017）发现广西雷州附城红树林植被碳储量从低潮位到高潮位逐渐升高，Kauffman et al.（2011）发现帕劳红树林植被碳储量由向海一侧至向陆一侧增加。同时这种不确定性也可以体现在土壤有机碳储量方面，例如，Dung et al.（2016）对越南湄公河三角洲红树林的研究发现土壤碳储量为边缘区域＜过度区域＜内陆区域，毛子龙等（2012）对福田红树林进行研究发现其土壤碳密度从外滩到内滩逐渐增加。然而，以上的研究都只是发现红树林植被和土壤碳密度在潮位间存在一些变化，对不同潮位间产生这种红树林碳密度变化的原因缺乏较为系统的分析研究。因此，上述异质性和不确定性的原因尚未明确。本文将对英罗湾自然分布的不同潮位红树林生态系统碳密度研究，尝试在生态系统尺度下探究不同潮位红树林碳密度变化机制，该研究将有助于对自然分布红树林生态系统碳密度异质性的理解，为红树林区域碳储量的估算提供依据。

1 研究区域和方法

1.1 研究区域

图1 研究区域采样点分布Fig. 1 Distribution of study area sampling point

研究区域位于广东英罗湾高桥镇红树林自然保护区（20°14′-21°35′N，109°40′-110°35′E）（图1），该区分布着中国最大面积的成片自然生长红树林，这些自然生长的红树树种主要有白骨壤（Avicennia marina）、桐花树（Aegiceras corniculata）、秋茄（Kandelia candel）、木榄（Bruguiera gymnorrhiza）、红海榄（Rhizophora stylosa Griff）、无瓣海桑（Sonneratia apetala）等。研究区域属南亚热带季风型海洋性气候，年均气温23 ℃左右，极端最高气温 38 ℃，极端最低温15 ℃。年均降水量1700-1800 mm，主要集中在5-9月。潮汐属于不正规日潮为主的混合潮型，大潮汛期为全日潮，月平均22 d，小潮为半日潮，月平均为8 d，平均潮差2.53 m，最大潮差6.25 m（朱耀军等，2017）。区域内土壤属于酸性土壤，以粉粒和沙粒为主（Saintilan，1997）。

在野外调查时，利用全球定位系统（GPS）确定不同红树林群落的经纬度以及土壤潮滩高程，按照潮滩高程选择了高中低3个潮位，其中高潮位样地潮滩高程为4.3 m，中潮位样地潮滩高程为3.3 m，低潮位样地潮滩高程为1.6 m。

1.2 样方调查及样品采集

样方调查：在选定的3个潮位区域，每个区域选取3个10 m×10 m样方，共9个样方。记录白骨壤和桐花树的基径（D0）以及树高（H）；记录秋茄的基径（D0）和树高0.1 m处的直径（D0.1）以及树高；记录木榄的基径（D0）和树高0.6 m处的直径（D0.6）以及树高；记录红海榄支柱根上部的胸径（D）及树高。

土壤样品采集：在每个样方使用内径为10 cm的PVC随机钻取3个0-60 cm土壤剖面，所采集的样品按照0-20、20-40、40-60 cm深度切割为3份，分别装入密封的乙烯封口袋中，带回实验室备用。

1.3 分析方法

1.3.1 土壤理化性质测定方法

土壤容重用环刀法测定，土壤 pH用 PHS-3C型酸度计测定（水土质量比为 2.5∶1），土壤盐度用台湾衡欣AZ8371盐度计测定（水土质量比为5∶1），土壤有机碳质量分数（SOC）采用重铬酸钾加热法测定，土壤总氮用意大利VELP-UDK159自动凯氏定氮仪测定，土壤总磷采用钼锑抗比色法测定。

1.3.2 植被生物量及植被和土壤碳密度的计算

地上生物量（AGB）和地下生物量（BGB）的估算：应用表1的异速生长模型估算红树林植被的地上和地下生物量，植被碳密度（VCD）由植被总生物量（TGB）与碳密度系数的乘积得，不同红树树种的碳密度系数分别为：白骨壤41.5%；桐花树41.8%；秋茄42.3%；木榄47.5%和红海榄43.2%（曹庆先，2010）。

表1 不同红树林树种的生物量模型Table1 Biomass allometric equations of different mangrove species

土壤有机碳密度的计算公式如下：

式中，SCD代表土壤有机碳密度；θi代表土壤容重；Ci代表土壤有机碳质量分数；Ti代表土壤取样深度；i代表土壤采样层数。

1.4 数据处理

数据整理及绘图运用Excel 2016软件，单因素方差分析（ANOVA）、相关性分析等运用SPSS 22.0软件。

2 结果与分析

2.1 不同潮位红树林群落特征

由表2可知，不同潮位间红树林植被生长因子存在较大差异。从潮位梯度看，随着潮滩高程的递增，植被密度表现为先增再减，中潮位最高，为(199.88±81.57) plant·100 (m-2)；高潮位胸径最大，为(6.63±0.9) cm，显著大于中潮位(4.6±0.86) cm、低潮位(5.26±0.32) cm。；树木高度表现为随着潮位梯度的增加而增加，高潮位树木高度最高，为(4.78±1.28) m，显著大于中潮位(2.14±0.42) m、低潮位(1.45±0.01) m。

表2 不同潮位红树林的群落特征Table 2 Community structure in different tidal gradient of mangrove forests

2.2 不同潮位红树林的土壤理化性质

从表3可知，随着潮滩高程的增加，盐度逐渐增大，高潮位最高，为 32.67‰±2.75‰，分别是中潮位的1.35倍、低潮位的1.83倍；TN、TP随潮滩高程变化的趋势与盐度基本一致，具体表现为：高潮位＞中潮位＞低潮位；pH、容重则相反，表现为低潮位＞中潮位＞高潮位。

表3 不同潮位红树林群落土壤理化性质特征Table 3 Physicochemical characteristics of soil in different tidal gradient of mangrove forests

2.3 不同潮位红树林的植被生物量及植被碳密度

如表4所示，研究区域红树林植被生物量变动范围为67.39-364.14 t·hm-2，变幅较大，在空间上差异明显。红树林植被生物量沿着潮位梯度的上升，各潮滩高程间植被生物量均存在显著差异，高潮位植被生物量分别是中潮位、低潮位的2.42、5.40倍。不同潮位间地上生物量占植被总生物量的比例亦存在差异，高潮位地上生物量所占比例最高，为72.05%，显著大于中潮位、低潮位（F=39.529，P=0.000），中潮位、低潮位差异不显著。不同潮位红树林群落植被碳密度大小顺序亦呈现为高潮位＞中潮位＞低潮位，其变动范围为 27.99-157.77 t·hm-2。

表4 不同潮位红树林群落的生物量和植被碳密度Table 4 Vegetation biomass and carbon density in the different tidal gradient of mangrove forests

2.4 不同潮位红树林的土壤有机碳质量分数和土壤碳密度

不同潮位红树林的土壤有机碳质量分数见图2。研究结果表明，不同潮位上的红树林群落土壤有机碳质量分数差异明显（F=78.343，P=0.000）。在0-20 cm深度，高潮位红树林表层土壤有机碳质量分数为(36.08±3.01) g·kg-1，中潮位为(21.68±1.72) g·kg-1，低潮位为(13.01±3.36) g·kg-1，高潮位表层土壤有机碳质量分数显著大于中、低潮位（F=52.248，P=0.000）。在 20-40、40-60 cm 深度，土壤有机碳质量分数随潮滩高程变化的趋势与表层土壤有机碳质量分数的变化趋势基本一致，总体上呈现由低潮位向高潮位递增的趋势。红树林生态系统整个采样深度土壤（0-60 cm）的平均有机碳质量分数分别是：低潮位为13.50 g·kg-1，中潮位为17.25 g·kg-1，高潮位为 32.87 g·kg-1，显然红树林生态系统土壤整个采样深度的平均土壤有机碳质量分数也有随着潮滩高程的增加而升高的趋势。

图2 不同潮位土壤有机碳质量分数Fig. 2 Mass fraction of SOC at different tidal levels

不同潮位红树林的土壤碳密度见图 3。高潮位红树林 0-60 cm 土壤有机碳密度为(154.29±2.77)t·hm-2，中潮位为(96.66±9.54) t·hm-2，低潮位为(89.63±13.25) t·hm-2，高潮位红树林 0-60 cm 土壤有机碳密度显著大于中、低潮位红树林土壤（F=21.200，P=0.002）。

图3 不同潮位土壤碳密度分布Fig. 3 Distribution of soil carbon density at different tidal levels

2.5 不同潮位红树林的生态系统碳密度

不同潮位红树林生态系统碳密度（ECD）见图4。高潮位生态系统碳密度(312.06±44.23) t·hm-2显著 大 于 中 潮 位 (159.68±15.06) t·hm-2、 低 潮 位(117.63±12.10) t·hm-2。不同潮位植被碳密度占生态系统碳密度的比例具有显著性差异（F=40.429，P=0.000），高潮位所占比例为 50.56%，中潮位为39.47%，低潮位为23.80%。生态系统碳密度和植被碳密度占生态系统碳密度的比例均随着潮位梯度的上升而逐渐增加。

图4 不同潮位生态系统碳密度分布Fig. 4 Carbon density distribution of ecosystems at different tidal levels

3 讨论

3.1 植被生物量随潮滩高程变化的原因分析

英罗湾红树林是自然分布的成片红树林，该片红树林具有从陆地一侧向海一侧扩张的特点（朱耀军等，2013）。结合英罗湾红树林遥感影像（Leempoel et al.，2013）及当地林业数据，我们发现本研究区域低潮位红树林林龄在 25年左右，中潮位红树林林龄在 45年左右，高潮位红树林林龄在 80年左右（尹毅等，1993）。一般而言，较高林龄林分伴随着较高的植被生物量，在本研究中，红树林林龄从低潮位向高潮位逐步升高，其生物量也随潮位升高，这是英罗湾红树林高潮位植被生物量大于中、低潮位的原因之一。

土壤养分也会影响红树林植被生物量。已有研究表明，红树林植被对营养物质可利用性的变化高度敏感，氮、磷被认为是最常见的限制红树林生长的营养物质（Reef et al.，2010）。本研究中红树林土壤总氮（TN）质量分数介于1.32-1.85 g·kg-1、总磷（TP）质量分数介于0.18-0.35 g·kg-1，根据第二次全国土壤普查分级标准，土壤总磷质量分数低于 0.4 g·kg-1时，土壤处于高度缺磷水平，这说明英罗湾红树林土壤总体上处于高度缺磷状态，磷是限制英罗湾红树林生长的养分因子。本研究发现土壤总氮、总磷与植被生物量呈极显著相关（表5），这说明较高的养分含量有利于植被生物量的增加。据报道，较高的氮、磷含量可以促进植被生产量的增加（Reef et al.，2010；沙聪等，2018）。因此，相对于中、低潮位，英罗湾高潮位红树林较高的养分含量更有利于促进植被的生长，导致其生物量也较高。

表5 植被生物量与土壤理化性质相关性分析Table 5 Correlation analysis between vegetation biomass and soil physicochemical characteristics

不同潮位的潮汐浸淹频率及浸淹时间也可能会影响红树林植被生物量。根据高桥红树林保护区工作人员统计，高潮位由于潮滩高程较高，即使在最高潮时红树林植被也未被全部淹没，中潮位红树林植被平均每个月浸淹 4 d，低潮位红树林植被平均每个月浸淹12 d。英罗湾低潮位红树林植被生物量为 67.39 t·hm-2，远低于中潮位的 150.67 t·hm-2和高潮位的364.14 t·hm-2。据报道，由于低潮位红树林植被受较高的潮汐浸泡频率和持续时间的影响，导致植被消耗更多的储存能量来进行呼吸和低损耗的循环机制，仅有较小部分的能量可用于生长（Lugo et al.，1974）。陈鹭真等（2006）的研究也表明，淹水会导致土壤氧气含量下降，阻碍植物与外界环境的气体交换，影响植物的呼吸作用，同时淹水还会降低叶片气孔导度和水势，对光合作用产生显著的抑制作用。低潮位红树林植被受到较高潮汐浸淹频率及较长浸淹时间的不利影响，这也是低潮位红树林植被生物量较低的原因之一

3.2 土壤碳质量分数及碳密度随潮滩高程变化的原因分析

由于英罗湾红树林具有从高潮位向低潮位扩张的特点，红树林林龄和生物量从低潮位向高潮位逐步升高，从而影响到土壤碳质量分数及碳密度随潮滩高程变化。对不同潮位植被生物量和不同深度的土壤SOC进行相关性分析表明，0-20、20-40、40-60 cm土壤层SOC与植被生物量呈极显著相关（表 6），表明红树林植被生物量对土壤有机碳质量分数具有十分显著的影响。通常植被凋落物（树叶、树枝、胚轴）和细根的归还作用可以为土壤提供大量的有机碳输入（Tue et al.，2014；Xiu et al.，2017）。从低潮位到高潮位，英罗湾红树林地上植被生物量从(35.37±4.82) t·hm-2增加到(262.38±50.29) t·hm-2、地 下 植 被 生 物 量 从(32.02±1.32) t·hm-2增 加 到(101.75±14.61) t·hm-2，表明凋落物与根系的归还量也随着潮位的升高而增加。另外，高潮位红树林林龄明显大于中、低潮位，这意味着土壤有机质的累积时间也是高潮位大于中、低潮位。因此，植被林龄较长和生物量较高是高潮位红树林土壤有机碳密度显著高于中、低潮位的重要原因。

表6 土壤有机碳质量分数与植被生物量相关性分析Table 6 Correlation analysis between soil organic carbon content and vegetation biomass

较高的盐度对土壤有机碳也有影响。本研究中土壤有机碳质量分数与盐度呈极显著正相关（P=0.000，表7）。一方面可能是由于盐度的升高能促进红树林根系的生长（Chapin，1991），相应地有更多的根系归还到土壤中，增加土壤盐度；另一方面，有研究发现盐度在10‰-60‰范围内，随着盐度的升高，微生物的活动会受到抑制，根系分解速率降低（Azam et al.，2006；Ouyang et al.，2017），这意味着盐度的升高有利于土壤碳的累积。英罗湾红树林土壤盐度从低潮位的 17.83‰升高到高潮位的32.67‰，由于高潮位盐度明显高于中、低潮位，这可能也是英罗湾红树林高潮位有机碳含量显著高于中、低潮位的原因之一。

表7 土壤有机碳质量分数与土壤理化性质相关性分析Table 7 Correlation analysis between soil organic carbon content and Soil physicochemical characteristics

另外，土壤pH也会对土壤有机碳产生影响，土壤pH主要通过影响土壤微生物的活性及生长来影响土壤有机碳含量。土壤pH值是影响细菌和放线菌的主要因子，多数细菌和放线菌的最适pH为6-8（陆俊锟等，2008），有研究表明微生物种类在酸性土壤中受到限制，以真菌为主，使有机碳的分解受到抑制（李忠等，2001）。本研究中低中高潮位pH分别为5.75、5.55、4.48，土壤pH与SOC呈显著性负相关（P=0.035）。进一步证实了红树林酸性土壤的环境有利于土壤有机碳的累积。

4 结论

总体上，红树林植被生物量、土壤碳密度均随着潮滩高程的增加而增加。林龄较长、土壤养分含量高、潮汐浸淹的频率低及时间短是英罗湾高潮位红树林植被生物量大于中、低潮位的主要原因；林龄较长、植被生物量较高、盐度高和pH低则是英罗湾高潮位红树林土壤有机碳大于中、低潮位的主要原因。