水盐条件变化对盐沼湿地植物生理生态特性及土壤环境的影响

34

(1.中国科学院 东北地理与农业生态研究所 湿地生态与环境重点实验室，吉林 长春 130102；2.中国科学院大学，北京100049；3.吉林农业大学 中药材学院,吉林 长春 130118；4.吉林师范大学 旅游与地理科学学院，吉林 四平 136000)

0 引 言

湿地是地球上最重要的且生产力最高的生态系统之一，也是陆地生态系统与水生生态系统之间的过渡带，由于受水体与陆地两种生态系统的影响，因而具有独特的水文和土壤环境[1]。

植被作为盐沼湿地生态系统中最重要的组成部分之一，其结构、功能和生态特征能够综合地反映湿地生态环境的基本特点和功能特性[2]。盐沼湿地植被面临的最大胁迫是因干旱缺水或水位变动所带来的冲击。在盐沼湿地中，盐分是植物必须面对的另一大胁迫要素[1]。土壤作为盐沼湿地生态系统中另一大重要组成部分，其理化性质同样显著受水、盐条件变化影响[3]。近年来，受人类活动及气候变化影响，大量湿地出现盐碱化、干旱和沙漠化情况[4-5]，尤其对本就是盐碱性质的湿地，其生态结构和功能更是经历着严重的破坏[6-7]。由此，已有大量学者致力于退化盐碱湿地的恢复与保护研究中[8-10]。

水分、盐分条件的变化会引起植物生长及代谢途径的改变。例如，水分条件的变化，如干湿交替、淹水及干旱等，都会对植物的萌发生长和生理代谢造成一定影响[11-12]；盐分通过离子毒害和渗透胁迫影响植物的生长、发育和繁殖，如植物的萌发、光合作用及抗氧化酶活性等[13-14]。另外，水分、盐分条件的变动亦会对土壤微生物和养分循环造成影响[15-16]。本文对水、盐对湿地植物生理生态及土壤环境影响相关研究成果进行归纳和总结，以期为退化盐沼湿地的恢复与保护及湿地生态功能维持提供科学的理论依据。

1 水分条件对盐沼湿地植物生理生态、土壤养分及微生物的影响

1.1 水分条件对盐沼湿地植被生长及繁殖特性的影响

水分条件的变化，如干旱及淹水的发生、持续时间、频率和水位的变化等，都会引起湿地环境变化，通过影响土壤与水体含盐量、营养物质等，进而影响湿地植被的组成、结构和功能[2]。淹水对植物的影响主要取决于植物类型[17]、淹水的时期、持续时间以及淹水深度[18]。

水分条件对湿地植被生长、繁殖特性的影响主要体现在植物形态学、生物量分配以及繁殖方式等方面，但不同水文机制对其影响不同。淹水情况下，湿地植物通过减少根部生物量，增加地上部生物量以减少对氧气的消耗，扩大与空气的接触面积而保证植株生存发展[19]。地上部如叶片数和叶面积的增加，也有利于植物在淹水条件下增强光合作用[20]。崔保山等[21]研究表明，黄河三角洲芦苇种群平均株高和平均茎粗会随水深的增加而呈增加趋势。与一些经历更长时间淹水的湿地植物相比，经历短时间自然潮汐淹水下的植被茎的伸长率相对较低[22-23]。Blanch等[24]对不同淹水条件下Bolboschoenusmedianus的生物量分配进行探究后发现，随着水位升高，生物量更多地分配给茎秆，而球茎、根状茎以及根的生物量分配减少。但不同植物对淹水的响应不同，Zizanialatifolia茎秆的数量和生物量与水位梯度和淹水频率密切相关，而Scirpustabernaemontani、Typhaorientalis则受淹水条件影响较小[25]。叶性状方面，SLA(比叶面积)是体现环境变化对植物生长影响的良好指标[26]。李群等[27]对盐沼湿地芦苇进行研究后发现，芦苇的SLA随着土壤水分含量增加呈现先增加后减少的趋势，且在面临水盐双重胁迫时，芦苇植株会形成小且厚的叶片且SLA较低。Mommer等[28]进行水位和光强双因素交互实验后发现，较非淹水情况，淹水对SLA有显著影响。植物器官中根系对水分条件变化最为敏感[29]。Pan等[30]对湿地植物进行不同水位深度及埋深的处理，发现有些情况下水位对植物的影响大于埋深的影响，且高水位情况下，植物根系短且粗壮、比根长较低。Erice等[31]研究表明干旱条件下植物会增加根冠比来吸收水分以及降低对水分的消耗。Bai等[32]的研究也证实根的形态，如根的平均直径、根长及根体积等，受水深影响显著。除根系构型外，水分条件变化还会显著降低湿地植物根系、根状茎以及地下生物量[33]。

植物不同生长阶段对水分条件变化的响应不同。An等[12]关于水位和埋深变化对盐沼湿地扁秆藨草球茎萌发及早期生长影响的研究表明，埋深5 cm时，土表下5 cm水位显著增加了球茎的萌发率和萌发速度，但早期生长、生物量积累以及球茎繁殖在土表0 cm水位和土表上10 cm水位表现最佳。Zhang等[34]表示，扁秆藨草幼苗的适宜生态水位是5～10 cm，而成株的适宜生态水位为30 cm。Yu等[6]对黄河三角洲海岸带湿地芦苇进行萌发模拟实验后发现，0 cm水位芦苇的萌发速度和萌发率是最高的，且萌发率随水位升高而下降。另外，湿地植物为适应水位条件的变化在生殖生长阶段也会相应地改变其繁殖策略[35]。一般情况下，水位较低时植物开花数较多且有利于授粉，因而通过有性繁殖进行种群的扩散[36]；水深增加到一定程度时，植被则会通过地下球茎、根状茎等无性方式进行繁殖[37]。但也有研究表明，稳定环境中沉水植物以无性繁殖为主，水位变化则会导致无性繁殖比例减小，有性繁殖比例增加[38]。

1.2 水分条件对盐沼湿地植物生理代谢特性的影响

水分条件对盐沼湿地植物生理代谢的影响主要体现在植物化学计量学特征、抗氧化酶系统及光合作用等方面。植物化学计量学在分析生态系统的结构、组成和功能方面起着非常重要的作用[39]，C∶N∶P可以反映植物生长速率和植物代谢状况，同时，N∶P还可以反映土壤养分与植物养分需求的动态平衡[40]。除此之外，植物化学计量学特性还可以揭示植物对环境变化的适应能力[41]，也可以作为植物响应环境变化的指示因子[42]。因此，植物化学计量学有利于研究者了解植物生长策略以及植物对环境胁迫的适应性[43]。Dijkstra等[44]在研究气候变化对草本植物N、P化学计量学影响的研究中表示，CO2和增温可以显著影响土壤N∶P，这种影响是由二者对土壤水分含量造成的差异引起的，而土壤N∶P与植物N∶P呈正相关关系；同时，研究还表明土壤水分与植物N含量不相关、与植物P含量呈显著正相关关系、与N∶P呈负相关关系。另外，淹水机制会对植物的化学计量学特性产生显著影响[42]，如淹水深度和时间。Li等[45]研究表明淹水天数与湿地植物N、P浓度相关。李迎春等[46]研究表明淹水时间和深度显著影响河竹(Phylllostachysrivalis)的C含量。

逆境胁迫研究中，已有研究证明水分条件变化会导致植物抗氧化酶发生显著变化[47]，但可能由于胁迫条件、植物种类及抗氧化酶功能的差异性等导致研究呈现不同趋势变化。Damanik等[48]表示淹水胁迫可以激活CAT和APX的活性，当它们的浓度足够高时则可保证淹水条件下植株不受损伤；Chen等[49]研究表明KandeliacandelL.淹水8小时后，其SOD和POD活性显著提高，幼苗抗性增强；Hasanuzzaman等[50]对植物非生物胁迫相关研究结果进行总结后表示，干旱会扰乱抗氧化酶系统，降低CAT活性。

植物叶片的叶绿素荧光与光合作用密切相关，且对环境胁迫非常敏感[51]。叶绿素荧光技术能快速、灵敏及无损伤地研究和探测植物光合作用特性。因此，近些年来叶绿素荧光技术被广泛地应用到植物光合作用对环境胁迫响应的研究中[52]。淹水一般会导致土壤中O2含量的降低以及CO2、C2H4、Fe2+及S2-等的积累[53]，限制植物的气体交换[54]，因此，植物只能从水中或通过光合作用获取O2[55]；同时，淹水环境下光强较弱[56]，影响植物光合作用。徐星[57]研究表示，湿地植物在干旱胁迫下叶绿素荧光特性(Fv/Fm)呈下降趋势，但不同湿地植物对干旱胁迫的响应不同。Chen等[33]进行淹水对TyphaDomingensis的生长、生物量及光合作用的影响研究后发现，淹水会显著影响Fv/Fm，淹水增加，Fv/Fm下降，且在淹水后的恢复阶段，不同淹水深度下的Fv/Fm发生的变化不同。类似的，Waring和Maricle[58]研究表示Phragmitesaustralis,Phalarisarundinacea及Spartinapectinata3种植物的Fv/Fm均值在中等水位条件下最高，最高水位条件下最低，同时淹水处理的Fv/Fm均值显著高于干旱处理。还有研究者对Y(Ⅱ)和Fv/Fm进行深入探讨，表示这两种参数随土壤水分含量增加而呈现增加趋势[27]。此外，不同植物的叶绿素荧光对水分条件变化的响应不同[41]，特别是耐淹水植物，Fv/Fm并不会因水深造成的胁迫而表现为持续下降，其经过适应后可恢复正常水平[59]。

总结以上研究我们不难发现，目前有关水分条件对盐沼湿地植物生理生态特性影响的研究还不够深入。研究内容多集中在水分条件变化、胁迫时长及胁迫发生时间对盐沼湿地植物地上部分的影响上，地下部分的研究相对不足且研究方法有待创新和突破，对干湿交替等因素的研究还相对不足；研究的生理生态指标多集中在光合特性、酶活性、萌发特性以及形态特征上，对于更深入的机理性研究相对较为缺乏，例如植物蛋白质组、碳代谢及氮代谢等。此外，目前的研究多集中在植物个体的研究上，建议今后应加强水分条件变化对盐沼湿地植物种群及群落的影响方面的研究。

1.3 水分条件对盐沼湿地土壤养分及微生物的影响

水文条件是影响盐沼湿地结构和功能的重要因子之一。水文条件的变化会影响湿地土壤、水分以及沉积物的理化性质，影响物种丰富度、初级生产力及有机质的分解、输出和积累，进而影响土壤养分循环及其可利用性[1]，而土壤养分与其可利用性与植物的生存、生长和繁殖密切相关。水分条件对土壤养分的影响主要体现在养分物质的分布、含量及转化方面，如有机碳含量，氮的矿化、硝化及反硝化等。有学者表明，干旱或干湿交替会显著影响滨海盐碱湿地土壤呼吸和土壤有机碳含量，这与微生物活动密切相关[60]。Alongi等[61]发现，由于水动力条件的影响，氮矿化速率随着从低到高的沉积效率的降低而增加。Bai等[62]研究表明盐沼湿地土壤含水量显著影响土壤有机质和氮的空间分布。另外，Bai等[63]在探究融化期淹水频率对盐沼湿地无机氮影响发现，0～10 cm深度土壤的氨态氮和硝态氮含量受淹水频率影响显著，周期性淹水地区的硝态氮和氨态氮含量高于永久淹水地区。

土壤微生物是生态系统养分循环过程中至关重要的因素之一，其数量、结构及功能会影响土壤有机质分解和有机氮矿化[64]。微生物是土壤养分循环的主要参与者，且目前有大量学者对植物和微生物互作机制进行研究[65]。水分的可利用性是土壤微生物的主要限制因子之一[64]。土壤水分过高或过低都对微生物的生长和活性不利，从而对土壤酶活性以及土壤养分交换动态产生影响[66]。Iwai等[67]研究表明，干旱季节微生物活性显著下降，这表示微生物活性受土壤水分条件的影响。Bai等[64]论述主要环境因子对土壤氮矿化影响后得出结论，淹水会抑制微生物的生长与活性，从而抑制土壤养分的矿化和硝化作用。

近年来，宏基因组学的发展为微生物对气候变化响应和反馈提供了全新的视角并取得了相当大的进展[68]。但水分条件对盐沼湿地土壤微生物影响的研究还多集中在对微生物群落结构和数量的研究上，建议在今后的研究中利用宏基因组学进行更深入的研究，从新的角度解释盐沼湿地土壤微生物对水分条件变化的响应。

2 盐分条件对盐沼湿地植物生理生态、土壤养分及微生物的影响

2.1 盐分对盐沼湿地植被生长及繁殖特性的影响

盐胁迫主要是通过离子毒害、渗透胁迫或二者交互作用对植物产生影响[69]，其中渗透胁迫会引起生理干旱和离子失衡[70]，其对植物生理生态特性影响可体现在形态特征、生物量分配、繁殖策略及光合特性等方面[10,71]。盐分的种类、浓度及不同盐碱种类混合等均会对植物的生长和生理代谢等产生不同程度的影响[72-73]，不同植物种类、器官及生长期等对盐胁迫的响应也存在差异(图1)[9,74]。

图1 盐分对植物生理生态特性影响Fig.1 The responses of plant eco-physiology to salt

植物对盐胁迫具有一定的耐受性。适当的盐分会促进植物生长，但是超过耐受阈值会对植物生长产生一定的抑制作用。盐胁迫下，植物因不能吸收到足够的水分和矿质营养而对植物生长产生负面影响，导致植物叶片失绿、生物量分配策略改变及叶面积扩展速率下降等[75-76]。管博等[47]对盐地碱蓬幼苗生长和抗氧化酶活性对水盐胁迫的响应进行研究后发现地下水位较浅时，适当的盐分能够促进盐地碱蓬产生分枝。Wang等[77]用不同浓度的NaCl溶液对Prunusmaritima处理后得出结论，与对照组相比，低盐条件对该植物根系细胞无影响且会提高其生长速率和生物量，高盐条件下则对生长速率和生物量积累有抑制作用。Salter等[78]对MelaleucaericifoliaSm.研究表明，盐胁迫会降低水生植物对水的耐受阈值，降低植物株高，抑制叶片生长及加速植物死亡。Zhao等[79]表示，盐碱胁迫时，植物为维持水分和养分的吸收而降低茎比重和叶绿素b含量，增加根比重和叶绿素a的含量。叶片性状方面，大多研究表明比叶面积随盐分含量上升而下降[80]，这说明盐胁迫下，植物会通过降低保持体内营养的能力来保持在恶劣环境条件下的竞争优势。此外，根系是植物吸收水和营养物质的重要器官且对生态系统养分循环具有重要影响[81]。在不同盐分条件下，植物会根据生长环境中的盐分来调整地上、地下部分的生物量分配，例如，罗布麻(Apocynumvenetum)[82]、芦苇[83]通过改变根冠比来提高自身对高盐环境的适应性。不同植物种类对盐胁迫响应条件不同，一些植物对盐分变化的响应可能并不显著，例如Sobrado[84]研究表明,Lagunculariaracemosa的比叶面积与土壤含盐量没有显著关系；张爽等[85]通过比较用浓度低于0.3%的盐水灌溉的芦苇与用淡水灌溉的芦苇发现，其在生物量和产量方面无明显差别。

2.2 盐分条件对盐沼湿地植物生理代谢特性的影响

盐分条件对植物的化学计量学特性、抗氧化酶系统以及光合特性均有显著影响。一些研究表明，盐分含量增大时，叶片P含量下降，叶片N含量以及N∶P上升[94-95]。Rong等[96]对海岸带湿地植物进行研究后发现，土壤盐含量显著影响植物叶片C、N和P含量，其中，叶片P含量与土壤盐分呈负相关关系，C∶P与土壤含盐量则呈正相关关系。类似的，Gong等[97]研究表明，植物N浓度受盐分影响显著。Sun等[98]在盐生植物响应土壤盐分含量变化研究中表示，适当的盐分条件有利于盐生植物对生物碳的固定，同时，根、茎及叶的化学计量学变化差异较大，这说明盐胁迫对不同植物组织化学计量学特性的影响是不同的。

盐胁迫会引起植物体内ROS积累过量，植物抗氧化酶的存在同样有利于植物抗盐[99]。在盐胁迫条件下，抗氧化酶系统的变化会因植物种类、器官及盐分胁迫程度的不同而产生差异[100]。有研究表明， APX、SOD、CAT及POD等抗氧化酶在盐胁迫下活性增强[101]，且Na+和Cl-可以激活抗氧化酶[102]。但Demiral和Turkan[103]对两个水稻品种进行盐胁迫并观测其抗氧化酶变化后发现，耐盐品种抗氧化酶活性随盐胁迫加重而增强，盐敏感品种抗氧化酶活性则无变化或下降，同时证明不同水稻品种对盐胁迫响应的显著差异性与抗氧化酶活性差异密切相关。Hu等[100]也证明耐盐黑麦草(Loliumperenne)比盐敏感黑麦草遇盐胁迫时SOD活性更强。另外，Wang等[104]的研究结果显示植物根中的POD活性要高于茎，同时，在盐分或干旱胁迫下，植物抗氧化酶活性在植物幼苗时期的生长中起关键作用。

目前已有多项研究证明，盐胁迫会导致植物PSⅡ功能下降[105]。盐胁迫对植物光合作用的影响主要体现在3个方面：一是影响CO2扩散；二是导致植物叶绿体超微结构和类囊体成分发生变化；三是影响植物光能吸收、转换、电子传递与同化作用[106]。Li等[107]研究海平面对盐碱湿地植被生理生态特性影响时发现，植物光合活性和叶绿素荧光参数对盐胁迫敏感，植物F0和Fm随盐分增加而显著降低，并且盐分显著影响植物早期和后期生长阶段的光合过程。除了F0和Fm两个参数外，其他参数如PIABS、ABS/RC、FV/FM及NPQ等也同样受盐分影响显著。Zhang和Deng[108]对盐碱胁迫下的芦苇幼苗进行测定后得出结论，PIABS和ET/RC两种参数对盐碱胁迫十分敏感，且在高盐碱胁迫下表现为显著降低。Khoshbakht等[109]研究表明，盐胁迫显著降低Qp，提升NPQ参数。但不同植物响应规律不同，Allel等[14]对大麦进行研究后发现，盐敏感型大麦的Fm和FV皆随盐分增加而下降，而耐盐型大麦则表现为相反趋势。

目前，盐分条件对盐沼湿地植物生理生态的研究多集中在盐浓度对植物生长的影响方面，但有关不同盐的种类、碱胁迫及盐碱混合胁迫对盐沼湿地植物的影响的研究还相对缺乏。此外，多数研究者或进行野外实验，或进行室内控制实验，缺少野外实验与室内控制实验结果的相互验证，今后的研究建议将二者结合得出更可靠的结果。

2.3 盐分条件对盐沼湿地土壤养分及微生物的影响

目前，已有大量研究表明改变湿地盐碱条件会直接影响土壤养分含量、形态、分布及其转化。Jandl和Sollins[110]研究表明土壤盐碱度增大会增加土壤有机质的可溶性，因此导致土壤可溶性有机碳含量增加。未来全球土壤盐碱化程度将会增大，将导致土壤有机碳严重流失[111]。但也有研究表明盐碱程度增大将抑制有机质分解，且会影响N的矿化[112]。Zeng等[113]发现，盐分会影响土壤呼吸和土壤硝化、反硝化作用，且盐分增加会抑制尿素转化为氨态氮和硝态氮。但也有研究表明，盐分对N矿化的负面影响是短期的，一段时间后N矿化速率将会恢复[114]。除有机质、C和N外，也有学者进行了盐对其他养分元素的影响研究。Lu等[15]关于黄河三角洲盐碱湿地土壤S含量和分布研究发现，土壤盐含量显著影响0～20 cm土壤中S的含量，而水分变化对S含量的影响相对较弱。Xu等[115]对黄河三角洲湿地中的P含量及其分布进行研究后发现，土壤含盐量增加会导致P含量增加。

盐分通常被认为是对土壤微生物造成胁迫的主要环境因子[116]，会显著影响土壤微生物量、群落结构和活性[117]。盐分条件的变化对养分循环的影响多是因影响了微生物活性及群落结构等造成的。Pathak和Rao[118]研究表明盐分增加会抑制微生物活性并导致C矿化速率下降。Wong等[119]研究表明微生物量碳受高盐胁迫影响，导致土壤有机质可获取性、可分解性和可溶性增加。有学者研究表明电导率与微生物碳、氮呈显著负相关关系，干旱情况下盐分显著影响微生物活性及维持土壤质量必须的生物化学过程[67]。同样，Pankhurst等[120]表明低pH条件下，盐分会降低微生物量，导致微生物群落结构向以原核微生物为主转变。

与水分条件对盐沼湿地土壤微生物和养分影响的研究相似，盐分条件相关的研究同样缺少更深入的研究。此外，盐沼湿地相对农田等生态系统还具有更复杂的水文情势。因此，有关盐分条件变化对盐沼湿地土壤微生物和养分影响的研究中还应结合水分条件进行探讨。

3 结语与展望

通过总结国内外已有研究成果，提出以下3点建议：

(1)加强根系周转的研究。植物根系周转对生态系统养分、水分循环具有重要作用，许多研究表明植物根系占据生态系统净初级生产力的大部分。目前已有研究中，多集中在水、盐或水盐交互作用对植物地上部分生理生态特性影响的研究，地下部分的研究相对不足，同时因植物根系采集困难，不易观察，根系的研究并不深入。因此，建议在研究中结合微根窗等无损观测技术，对根系进行连续、动态、实时观测，这将有助于深入研究盐沼湿地植被对水、盐条件的响应，加深对盐沼湿地生态系统养分循环机理的理解，对维持盐沼湿地生态功能具有重要促进作用。

(2)加强养分-植物-微生物的整体性研究。现有研究中，多是单独研究土壤元素循环、微生物和植物对水、盐条件的响应，但植物生长过程中与土壤养分、微生物相互作用，密不可分。因此，建议在今后研究中将土壤、植物及微生物结合研究，探寻水、盐条件作用下土壤-植物-微生物耦合机制，为盐沼湿地水位管理及植被修复提出更全面可靠的科学理论建议。

(3)结合所处区域自然地理特性研究。湿地类型多样，不同地区湿地受不同环境因子影响程度不同，例如季节性冻土区湿地受冻融作用影响显著，滨海区湿地受潮汐影响严重。因此，研究者结合研究地所在区域自然环境条件进行研究才能为该区域湿地的保护与修复提供更切实可行、更具有生态意义的建议与意见。