管纹艳虎天牛形态特征与触角及跗节的超微结构

尹宁娜 赵 宁 刘乃勇

( 西南林业大学云南省森林灾害预警与控制重点实验，云南 昆明 650233)

管纹艳虎天牛（Rhaphuma horsfieldi）隶属于 鞘翅目（Coleoptera）天牛科（Cerambycidae）艳虎天牛属（Rhaphuma），为害香须树（Albizia odoratissima）、木姜子属（Litsea）等树木，国内主要分布于四川和云南[1]。根据前期对云南省核桃虫害的调查发现，管纹艳虎天牛是三台核桃（Juglans sigillata）上新发生的一种重要蛀干害虫，该种天牛成虫咬食核桃树干，形成刻痕后在里面产卵，孵化后的幼虫钻蛀到核桃树木质部进行为害，每年5—7月份成虫羽化，随即进行交配。由于其幼虫钻蛀树干进行为害，较为隐蔽；加之成虫具有飞翔习性，防治较为困难。

触角是天牛等大部分昆虫的主要化感器官，其在配偶识别、寄主定位、产卵场所选择、天敌逃避等生命活动中具有重要作用[2-3]。此外，昆虫的跗节也具有嗅觉或味觉感受相关的功能[4-7]。熊赛[4]对虎天牛族15种天牛的触角和跗节超微形态研究表明，触角感器的种类和数量在属种间存在差异，说明同种天牛间或不同天牛与寄主间化学感受机制存在一定差异；而跗节上的感器类型、分布和数量较一致，仅爪间突存在差异。徐丽丽[8]研究了沟胫天牛亚科7种天牛幼虫和成虫触角感器的类型、分布和数量，结果发现幼虫触角上具有末梢锥状感器、锥形感器和深窝感器；成虫触角上具有毛形感器、刺形感器、锥形感器、腔锥形感器和钟形感器。在光肩星天牛（Anoplophora glabripennis）中，成虫触角上具有5类13种感器，其中感器类型在两性间无明显差异，但其分布具有性二型现象[9]；跗节上具有3种类型的感器，其类型和分布在雌雄间无明显差异，仅在感器数量上存在不同[10]。在白蜡脊虎天牛（Xylotrechus rufilius）中，成虫触角上具有4类8种感器，其中锥形感器I型和耳形感器仅在雌虫触角上分布，而锥形感器IV仅分布于雄虫触角；后足跗节上具有毛形感器簇和锥形感器，且2种感器均存在性二型现象[11]。此外，在天牛科其他昆虫中，也有大量关于触角感器类型、分布和数量的报道，如桉天牛（Phoracantha semipunctata）[12]、曲纹花天牛(Leptura arcuata)和橡黑花天牛(Leptura aethiops)[13]、 栗 山 天 牛 (Massicus raddei)[14]、咖啡脊虎天牛(Xylotrechus grayii)[15]、咖啡灭字虎天牛 (Xylotrechus quadripes)[16]。然而，在管纹艳虎天牛中嗅觉或味觉相关的研究甚少，截至目前仅有关于其外部形态和鉴定特征的描述[1,17]。Wickham等[5]用10种已知的天牛科性信息素在林间诱捕天牛，发现2，3-Hexanediol和(2R*，3R*)-2，3-Octanediol天牛性信息素对管纹艳虎天牛具有较好的诱捕效果，是此次诱捕中获得数量最多的天牛，说明该种天牛在云南部分林区中大量存在。此次在云南省核桃虫害调查中，从带回的受害木段中共羽化出52头管纹艳虎天牛，说明该种天牛已将核桃作为适应性寄主，应引起足够重视。为了更好地了解管纹艳虎天牛的生物学特性以及种內和种间的互作机制，本研究首先采用形态对比法研究了该种天牛雌雄成虫特征及其差异，并进一步采用扫描电子显微镜技术鉴定和比较了该种天牛雌雄虫触角和跗节上的感器类型、数量和分布。研究结论不仅可以明确管纹艳虎天牛的外部形态、触角和跗节的感器特征及其差异，还可为后续基于嗅觉和味觉的相关研究以及雌雄间行为差异的探讨提供参考。

1 材料与方法

1.1 研究对象

管纹艳虎天牛采自云南省楚雄州大姚县三台乡（26°00′01.6″N，101°04′04.7″E），海拔1 999 m。2016年7月中旬，通过野外采集带有天牛产卵刻痕的受害核桃木段于室内饲养，并保持受害核桃木段水分，待2017年成虫羽化后收集备用。从受害核桃木段中共收集到管纹艳虎天牛成虫52头，经鉴定雌雄成虫各26头。

1.2 研究方法

1.2.1 基本形态观察

将收集的活天牛成虫用乙酸乙酯杀死后，用SG9200HE超声波清洗器清洗标本，在泡沫板上固定整姿成虫标本，放置于室内自然干燥[11]。待完全干燥后，首先用体视镜鉴别雌雄成虫并观察其外部形态；然后用SteREO Discovery V20体视显微镜进行拍照。

1.2.2 触角和跗节感器鉴定

取管纹艳虎天牛雌雄成虫各4头，分别剪下其触角和前、中、后足跗节。将取下的触角和跗节浸入75%的乙醇溶液中，用SG9200HE超声波清洗器洗涤3次，每次3 min，除去组织表面粘附物；然后，用100%乙醇脱水5 min，取出放在室内自然干燥[11]。完全干燥后的管纹艳虎天牛雌雄虫触角和跗节分别用导电胶固定在样品台上，用日立E-1010型号的离子溅射仪进行镀金后在日立S-3000N扫描电子显微镜下观察、拍照，加速电压为15 kV。

触角感器和跗节感器的鉴定和命名主要参照Schneider[18]和Crook等[19]的方法。

2 结果与分析

2.1 雌雄成虫外部形态特征及差异

2.1.1 成虫基本形态

管纹艳虎天牛雌虫体长11.13～12.00 mm，雄虫体长10.02～11.33 mm。成虫体底色黑色或褐色，密布黄色或淡黄绿色绒毛，无绒毛部分形成黑色或褐色斑纹。前胸背板中区有2条微弧形黑纵条，两侧各有1短黑纵条。鞘翅两侧近于平行，端缘斜切，外端角尖锐，每鞘翅有2条平行黑纵纹，两条纹后端和1短横带连接呈“U”形管纹，伸至端部1/3处，端部有1弓形横斑及1圆斑。足细长，后足腿节超过翅端，跗节可见4节，后足第1跗节长为第2和第3跗节总长的3倍（图1）。

图 1 雌雄成虫Fig. 1 Female and male adults

2.1.2 雌雄成虫形态特征差异

管纹艳虎天牛雌雄成虫外部形态主要差异在前胸背板和腹部。其中，雌虫前胸背板长2.41 mm，宽1.96 mm，长宽比为1.23；雄虫长2.47 mm，宽2.08 mm，长宽比为1.19，雌虫前胸背板长与宽的比例略大于雄虫（图2a）。其次，雌虫腹部较为粗壮，最宽处平均为2.29 mm，第1至第5节腹面倾斜度较大；雄虫腹部细长，最宽处平均为1.97 mm，第1～5节腹面倾斜度较小（图2b）。

图 2 雌雄成虫外部形态比较Fig. 2 Morphological comparison of female and male adult

2.2 雌雄成虫触角和跗节感器类型及差异

2.2.1 触角和跗节的基本形态

1）触角的基本形态：管纹艳虎天牛雌雄成虫触角呈鞭状，红褐色，由柄节、梗节和鞭节构成，共11节，其中柄节和梗节各1节，鞭节有9个亚节；雄虫触角平均总长度大于雌虫，并在长度上呈现鞭节＞柄节＞梗节的规律。雌、雄虫柄节粗大，平均长度分别为0.87 mm和0.81 mm；梗节较短，平均长度均为0.25 mm；鞭节第4节和第5节较长，第2节和第8节较短（图3和表1）。

图 3 雌雄成虫触角Fig. 3 Antennae of female and male adult

表 1 雌、雄成虫触角长度Table 1 Length statistics of antennae of female and male adult

2）跗节的基本形态：雌雄成虫跗节颜色与触角相似，均呈红褐色，共有5节，第1跗节较长，其余跗节较短，其中后足第1跗节长为第2和第3跗节总长的3倍；第3跗节瓣状，膨大似心形；第4跗节较小，隐入第3跗节中；第5跗节细长，由基部向端部渐加粗；第1至第3跗节具有大量弯曲呈棍棒状的感觉毛簇（图4a）。此外，雌雄成虫前跗节两爪间均着生有爪间突，表面具刺状突起，雌虫呈圆柱形，雄虫似锥体状（图 4b，c）。

图 4 雌雄成虫跗节及爪间突Fig. 4 Tarsi and empodia of female and male adults

2.2.2 触角感器类型

利用扫描电子显微镜观察发现（图5），管纹艳虎天牛雌雄成虫触角上共着生有4类14种感器：毛形感器（4种）、锥形感器（6种）、Böhm氏鬃毛（1种）、刺形感器（3种），其中毛形感器、锥形感器和刺形感器均存在不同亚型。

1）毛形感器（ST）：毛形感器是大部分昆虫触角表面分布最广、数量最多的感器，呈毛发状，感器表面具倒“V”字形纵脊，基部着生于触角表面的凹窝内，具有机械和化学感受双重功能[18,20-21]。毛形感器是管纹艳虎天牛触角表面着生最多的感器，根据其形状和大小可将其分为4种亚型。

毛形感器I型（ST-I）：平贴于触角表皮生长，几乎整个陷在基窝内。倾角小于30°，由基部向端部逐渐变细，端部尖细锐利，零星分布于触角各节（图5a和c）。毛型感器II型（STII）：较ST-I长和粗壮，倾角小于30°，基部略粗，逐渐变细，端部尖细锐利，数量从柄节向鞭节末端逐渐增加（图5a和d）。毛型感器III型（ST-III）：倾角较大，为30°～60°，基部略粗，端部收缩不明显，分布在触角每一节的两侧，数量较少（图5a、b和e）。毛型感器IV型（STIV）：倾角小于30°，细长，着生于隆起的窝中，基部略粗，逐渐变细，端部尖细锐利，数量较多，从柄节向鞭节末端逐渐增加（图5b和f）。

图 5 触角毛形感器（ST）类型及形态Fig. 5 Types and morphology of sensilla trichodea (ST) on the antennae

2）锥形感器（SB）：一般具有圆台形或圆锥状隆起的底座，中央着生形状不同的小锥状感受器，主要负责昆虫对寄主或非寄主植物气味的感受和识别[18,20-21]。管纹艳虎天牛雌雄成虫触角表面共着生有6种亚型的锥形感器，数量仅次于毛形感器。

锥形感器I型(SB-I)：底座圆台形，表面光滑，锥状感受器沿触角轴稍弯曲，端部锐（图6a和b）。锥形感器II型(SB-II)：底座圆台形，锥状感受器细三角锥形，端部钝圆，雌雄成虫触角鞭节第3至第9节均有分布（图6a和c）。锥形感器III型(SB-III)：底座短圆柱形，锥状感受器粗大三角锥形，端部钝圆，体积较大，雌雄成虫触角鞭节第3至第9节均有分布（图6a和h）。锥形感器IV型(SB-IV)：底座短圆柱形，锥状感受器刚毛状，细长，直立，雌雄成虫触角鞭节第3至第9节均有分布（图6a和c）。锥形感器V型(SB-V)：与SB-IV型相似，区别在于底座矮小不明显，似圆饼状（图6d）。锥形感器VI型(SB-VI)：底座厚圆饼形，锥状感受器圆钝，稍高出底座，数量少，仅在雄虫鞭节第7至第9节有分布（图6e）。

图 6 触角锥形感器（SB）和Böhm氏鬃毛（BB）的类型及形态Fig. 6 Types and morphology of sensilla basiconica (SB) and Böhm bristles (BB) on the antennae

3）Böhm氏鬃毛（BB）：表面光滑，似芽形，末端尖而弯曲，基部位于凹窝中，具有机械感受功能[18,22]。管纹艳虎天牛该种感器成簇分布在雄虫触角的柄节和梗节的基部，数量较少（图 6f）。

4）刺形感器（SCh）：外形如刺，有臼状窝，基部钝圆，端部尖锐，表面有明显的条纹，感器与触角面夹角30°以上，具有感受机械刺激、化学刺激和温湿度的功能[19,20-21]。管纹艳虎天牛成虫触角分布有3种亚型的刺形感器。

刺形感器I型（SCh-I）：刚直粗壮，基部向端部变尖，着生在浅窝内，倾角为30°至60°，感器壁有纵纹，雌虫分布在梗节至鞭节第5节上，而雄虫仅梗节有分布，数量少（图7a和c）。刺形感器II（SCh-II）：感器巨大，刚直粗壮，基部向端部变尖，着生在浅窝内，倾角为30°～60°，感器壁有纵纹，分布在梗节至鞭节末端，数量少（图7a和d）。刺形感器III（SCh-III）：刚毛状，倾斜或直立于触角表面，基部向端部渐尖，着生在浅基窝内，成簇排列，主要分布在雌雄虫触角柄节和梗节基部（图7a和b）。

2.2.3 跗节感器类型

管纹艳虎天牛雌雄成虫足跗节上具有3类7种感器：刺形感器（2种亚型）、毛形感器和锥形感器（4种亚型）。

1）刺形感器：刺形感器I型（SCh-I）：形状与触角刺形感器I型相似，粗大刚毛状，由基部向端部渐尖，分布在每一跗节端部，数量较少（图8a）。刺形感器II型（SCh-II）：形状与触角刺形感器II型相似，细长如丝状，由基部向端部渐尖，分布于跗节腹面的感觉毛中间，明显高出感觉毛，倾角大于30°（图8b）。

2）毛形感器：形状与触角毛形感器I型相似，细长柳叶形，基部到端部渐收缩，顶端微弯，倾角小于30°，近伏于表皮，密布于每一跗节背面，密集且数量较多（图8c和d）。

图 7 触角刺形感器（SCh）的类型及形态Fig. 7 Types and morphology of sensilla chaetica (SCh) on the antennae

图 8 跗节感器的类型及形态Fig. 8 Types and morphology of tarsal sensilla

3）锥形感器：锥形感器I型（SB-I）：外形呈三角锥形，主要分布于第1至第3跗节腹面的感觉毛上，感觉毛端部弯曲呈棍棒状，端部膨大扁平呈叶状，其上着生锥形感器（图8e和f）。锥形感器II型（SB-II）：分布于前跗节爪垫部分，三角形，直立于表皮（图8g）。锥形感器III型（SB-III）：分布于前跗节爪垫部分，短粗呈倒“V”字型（图8h）。锥形感器IV型（SBIV）：分布在前跗节爪垫部分，端部钝圆，呈楔形（图 8h）。

2.2.4 雌雄成虫触角和跗节感器差异

管纹艳虎天牛雌雄成虫触角感器在种类、分布和数量上均有所差异。其中，雄虫触角上锥形感器的种类和数量明显多于雌虫；锥形感器VI型仅分布于雄虫鞭节第7至第9节；Böhm氏鬃毛仅在雄虫梗节基部分布；刺形感器I型在雌虫中从梗节至第5鞭节均有分布，而在雄虫中仅在梗节有分布。此外，跗节感器在分布、种类和数量上无明显的性二型现象。

3 结论与讨论

艳虎天牛属是虎天牛族里面一个重要的属，该属多个新种均在云南首次发现，包括回纹艳虎天牛（R. lanzhui）、箭纹艳虎天牛（R. illicata）[23]、独艳虎天牛（R. unigena）[24]、拱纹艳虎天牛（R.virens）、人纹艳虎天牛（R. minima）、九纹艳虎天牛（R. aperta）[4]、门字艳虎天牛（R. subvarimaculata）[25]等，本研究报道了在三台核桃上危害较为严重的一种蛀干害虫—管纹艳虎天牛，关于该种天牛先前虽有形态学方面的相关报道，但其与寄主互作方面的研究甚少[1,5,17]。因此，研究了管纹艳虎天牛雌雄成虫的外部形态，以及重要化感器官触角和跗节感器的超微结构，以期为该种天牛的生物学及化学生态学的研究提供基础数据，并为后续该种天牛绿色防控技术（如诱芯）的研发和雌雄虫行为学差异研究奠定基础。

雌雄虫形态对比观察表明，管纹艳虎天牛腹部大小及第1～5腹面倾斜度可作为雌雄成虫形态鉴别的主要特征。截至目前，仅有拱纹艳虎天牛、人纹艳虎天牛和九纹艳虎天牛等3种天牛的触角和跗节外部形态被详细描述[4]。在触角构成及分节上，所有描述的艳虎天牛均由柄节、梗节和鞭节（9个亚节）构成，包括本研究的管纹艳虎天牛。在触角总长度及分节长度上，管纹艳虎天牛呈现出梗节最短、第4和第5鞭节较长、雄虫触角总长度大于雌虫的规律，这些特征仅部分与拱纹艳虎天牛、人纹艳虎天牛和九纹艳虎天牛相似[4]，并未发现与其中某一种艳虎天牛完全一致的规律，说明艳虎天牛属不同种间触角总长度及分节长度并不具有规律性，同种间触角长度的规律性很可能只适用于该种天牛的鉴定及雌雄虫的区分。在两性间，管纹艳虎天牛雄虫触角长度大于雌虫，这很可能与雄虫需要利用触角来定位和识别雌性天牛有关，较长的触角有利于提高雄性择偶率[26]。另外，4种艳虎天牛的跗节均由5节构成，且都呈现第1跗节较长、第4跗节隐入第3跗节的规律，这与其他天牛科昆虫相似[4,10,16-19]。值得注意的是，研究发现管纹艳虎天牛雌雄虫均具有爪间突，但在形状上存在一定的差异。先前，在人纹艳虎天牛和九纹艳虎天牛中也发现了爪间突，但并未对其雌雄虫爪间突进行比较；而在拱纹艳虎天牛中并未发现爪间突[4]。

感器研究表明，管纹艳虎天牛触角上毛形感器和锥形感器数量最多，考虑到雌雄交配和寄主（包括取食寄主和产卵寄主）定位是该种天牛主要的生命活动，同时结合鞘翅目及其他目昆虫的相关研究[12,15-16,19,27]，说明这2种感器很可能主要负责管纹艳虎天牛性信息素和寄主或非寄主气味的感受和识别。此外，管纹艳虎天牛触角上共有3种亚型的刺形感器，它们在分布和数量上均存在一定的差异，很可能说明每一种类型的刺形感器具有不同的功能，如分布相对较广的SCh-I和SCh-II可能与机械感受、温度感受或湿度感受有关[19,28]；而SCh-III则可能作为一种本体感受器，与Böhm氏鬃毛功能类似，能够感受触角鞭节的运动[15,22]。在感器种类上，管纹艳虎天牛触角表面一共有4类14种感器，其种类和感器外形上与其他天牛类似[13,15-16,27]，但总的数量多于其他天牛，尤其是锥形感器（6种亚型），很可能与该种天牛的寄主多样性有关。与咖啡脊虎天牛[15]、白蜡脊虎天牛[11]、咖啡灭字虎天牛[16]相比，在管纹艳虎天牛中并未发现凹槽钉形感器、钟形感器、耳形感器和栓锥形感器，这种差异可能说明不同种天牛生境和寄主范围的差异性。

在管纹艳虎天牛的跗节上也发现了大量的感器，但无明显的性二型现象，说明雌雄虫间跗节功能类似。锥形感器I型形状与咖啡灭字虎天牛[16]、光肩星天牛[10]跗节上的锥形感器相似，锥形感器II、III、IV型与白蜡脊虎天牛[11]跗节上的锥形感器相似。在一些昆虫种类中发现跗垫上有粘性物体分泌物，这些分泌物覆盖在跗垫上增加黏着性，因此有学者推测跗节的锥形感器可能有增加与物体表面接触面积或增加吸附力的功能[10,29-30]。此外，数量众多的锥形感器还可能与跗节的主要功能味觉感受有关[6-7]。跗节上的刺形感器I型分布在跗节端部，II型明显高出感觉毛，推测它们主要是机械感器，与外界环境优先接触的可能性较大。研究表明毛形感器除参与嗅觉感受外，还具有机械感受功能[10,28]，因此推测管纹艳虎天牛跗节上的毛形感器很可能具有感受机械刺激的作用，但仍需相关试验进一步证实。

基于天牛触角和跗节的研究虽已有大量报道，但在艳虎天牛属中相关研究甚少。本研究在感器命名上主要参考天牛科其他属或鞘翅目其他昆虫，由于昆虫感器命名没有统一的国际命名标准，加之不同文献中命名存在一定的差异，因此需要进一步结合感器的功能进行命名和确认。