圈养环境下黑帽悬猴行为时间分配和活动节律

渠 畅 赵丽娜 程 鲲* 余树培 张敬旸

(1.东北林业大学野生动物资源学院，哈尔滨，150040；2.南京红山森林动物园，南京，210000)

近年来，越来越多的动物园认识到在饲养动物的过程中应该提供良好的福利。动物福利被认为是个体健康的主观状态，是由生理和心理状态共同决定的[1]。对动物园内野生动物的行为进行观察研究，有助于了解分析野生动物在心理、生理和行为上的需求，对动物福利状况进行评估，为改善动物存活条件做出指导，使圈养动物能够更好地生存与发展。

黑帽悬猴(Cebusapella)，隶属于灵长目(Primates)卷尾猴科(Cebidae)，也叫黑帽卷尾猴，是CITES附录II中的保护物种，分布于北起中美洪都拉斯，南到南美中部的狭长地带。目前，黑帽悬猴的野外行为研究主要集中在采食行为、繁殖机制、社会行为等[2-4]。作为救护繁育中心和动物园圈养繁殖比较成功的灵长类物种，圈养条件下黑帽悬猴的行为和压力应对研究一直受到研究者关注，如刻板行为、环境丰容以及游客行为对黑帽悬猴的影响等[5-8]。我国动物园黑帽悬猴的研究还很少，更缺少对该物种行为及节律的报道[9]。

本研究通过对南京红山森林动物园灵长区的黑帽悬猴行为观察，分析该物种在圈养环境下各种主要行为的时间分配和日活动节律，并同时记录游客数量，以探讨游客对黑帽悬猴行为的影响。研究结果将为改善黑帽悬猴圈养环境，满足其生理和心理需求，提高动物福利水平，提供科学依据。同时也为黑帽悬猴的饲养管理、食物及环境丰容和游客的管理等工作提供有价值的参考。

1 材料与方法

1.1 研究地与研究对象

南京红山森林动物园位于南京城北的红山，东眺紫金山，西靠南京火车站，南临玄武湖，北望幕府山，占地68 hm2，园内地形起伏，曲径通幽。红山森林动物园建于1998年，由原玄武湖动物园与红山公园合并而成。园内分为小红山鸟类区、大红山猛兽区、放牛山食草动物和灵长动物展区、两栖爬行动物馆等主要动物展点，汇聚着世界各地具有代表性的珍稀动物280多种3 000余头(只)。自1998年建立以来，红山森林动物园在管理模式上采用圈养和放养相结合，集动物保护、展览、科研、教育和休闲娱乐于一体，以及独特的森林和动物特色，展示了独有的特点和魅力。红山森林动物园的灵长类展区包括了川金丝猴(Rhinopithecusroxellana)、黑叶猴(Trachypithecusfrancoisi)等国家I级重点保护野生动物和黑猩猩(Pantroglodyte)、山魈(Mandrillussphinx)、环尾狐猴(Lemurcatta)、松鼠猴(Saimirisciureus)、黑白疣猴(Colobusguereza)等多种世界珍稀灵长类动物。

本研究的观察地点为灵长类展区黑帽悬猴笼舍。笼舍由内、外两个笼舍组成，内室为水泥房间，约3 m2，主要用于夜间休息，内笼设有暖气设施，供温度降低时调高温度。外室为水泥地面，约6 m2，四面都是玻璃幕墙，顶部用铁网固定，以便透气通风。外笼放置一个水泥制作的桌台，四周有树枝缠绕；中央有一个木制的大型栖架，通常饲养人员会将食物分散投喂在该栖架上供黑帽悬猴取食。笼舍外的高大乔木有遮荫作用，同时增加了展区的自然度。

研究对象为饲养在同一笼舍的5只黑帽悬猴，包括3只成年黑帽悬猴，其中1只雄猴(8岁)，2只雌猴(5—6岁)，3只个体间无亲缘关系；2只幼猴，1岁，均为雄性，分别为2只雌猴2016年所产下的幼崽。饲养员每天8：30和15：00定时喂食，每次投喂量450—500 g，其中苹果、梨、香蕉、橘子等瓜果类约占380—420 g，还有核桃、花生等坚果，黄瓜、芹菜、胡萝卜等蔬菜。上午一般直接将食物放入笼舍地面，下午投掷于笼舍顶部。另外不定期加入食物丰容设施，包括不同种类的树叶和藏食物的取食器。

1.2 行为观察方法

首先进行预观察，是为了对观察对象进行个体识别，熟悉黑帽悬猴的日常行为和活动规律，总结主要的行为类型。预观察时间为2017年4月2—11日，每天9：00—11：00和13：00—15：00两个时间段，每隔2 min观察记录黑帽悬猴行为。对5只个体进行编号，制作用于记录的表格，定义行为谱并编码。

正式观察期为2017年4月12—22日，每天的观察时间为黑帽悬猴在外舍活动的时间段8：00—17：00。采取瞬时扫描取样法，每隔5 min观察记录1次。观察地点位于游人欣赏区，不会对黑帽悬猴行为产生影响。

根据预观察，构建圈养黑帽悬猴的行为谱，现描述如下。

休息(resting)：是指长时间保持一种姿势，不发生位置的改变或用来休息的相对静止行为。黑帽悬猴的休息行为一般表现为躺、趴、坐、看等姿势。

取食(feeding)：是指借助上肢或下肢将食物放入口中咀嚼，或直接用嘴摄取食物的行为。

移动(moving)：是指任何引起位置改变的行为，如行走、攀爬、跳跃和奔跑。

理毛(grooming)：分为自理和帮理两种。自理时，将待理部分逆毛生长的方向翻开，细细查找，不时用前肢或嘴挑拣出颗粒或虫子并咀嚼吃下；帮理又分相互理毛(2只个体间相互理毛)和单向理毛(一只个体给另一只个体理毛)。

玩耍(playing)：是指为了娱乐而发生的行为模式，如抛东西、荡秋千、追赶打闹等。

乞食(begging)：是指趴在笼网上从网格里伸出手向游客乞讨食物的行为。

刻板行为(stereotyped behavior)：是指没有任何功能意义重复出现的异常行为，比如摇头和来回踱步等。

争斗行为(aggressive behavior)：黑帽悬猴表现出的主要争斗行为包括威胁、攻击和屈服等行为。分别描述如下，威胁：一方颈部前伸、龇牙瞪眼紧盯对方，同时发出鸣叫声；攻击：常发生于有冲突时，一方做出威胁的姿势弹跳或猛冲过去，用手抓对方的毛发或伸手拍打对方的头部和身体其他部位；屈服：某一个体受到威胁或攻击时，面向对手后退几步或迅速转身逃跑。在观察中上述行为均计为争斗。

1.3 数据统计分析方法

数据统计分析在Excel和SPSS 17.0中完成。将每一次的观察作为独立变量，对黑帽悬猴的行为进行统计，使用卡方检验分布比较黑帽悬猴雌雄之间和成幼之间的观察值中各行为出现频次的差异，分析时对数据进行了巴氏校正(Bonferroni adjustment)，使用独立样本t检验分析周末和平日的游客数量差异，以及周末和平日黑帽悬猴的行为差异。文中均值表示为平均值±标准误，显著水平设为α=0.05。黑帽悬猴8：00—17：00每个小时的日行为活动比例，在SigmaPlot10.0中绘制日活动节律图(由于刻板和争斗行为频率很低，未纳入)。

2 结果

2.1 圈养黑帽悬猴日活动时间分配

黑帽悬猴日行为活动中，休息行为所占比例最高，为(52.06±1.03)%，其次为移动(23.22±0.58)%和取食(14.65±0.69)%、理毛(4.98±0.35)%；玩耍(1.86±0.23)%、乞食(1.52±0.19)%、刻板(1.12±0.14)%、争斗行为(0.58±0.09)%所占的比例很小，均低于2%(图1)。

黑帽悬猴雄雌之间的休息、玩耍、乞食和刻板行为所占时间比例差异显著，其他行为没有显著差异。雄猴休息时间(57.54±2.32)%明显多于雌猴(50.92%±5.02%；χ2=8.948，P<0.05)；雌猴玩耍时间(1.57±1.04)%显著高于雄猴(0.53%±0.19%；χ2=4.216，P<0.05)；雌猴乞食行为占(1.77±0.24)%，而雄猴未见乞食行为，两者差异显著(χ2=13.661，P<0.001)；雄猴刻板行为(0.13±0.13)%出现的频次显著少于雌猴(1.38%±0.19%；χ2=8.284，P<0.05)。

成年黑帽悬猴和幼猴的玩耍行为和乞食行为存在显著差异，其他行为差异不显著。幼猴用于玩耍的时间(2.82±0.35)%显著高于成年黑帽悬猴(1.22%±1.02%；χ2=13.643，P<0.05)；成年黑帽悬猴乞食行为所占时间(1.18±1.13)%明显低于幼猴(2.03%±0.24%；χ2=4.057，P<0.05)。

图1 圈养黑帽悬猴的日活动时间分配Fig.1 Time budget of black-capped capuchin

展区游客数量在周末和平日存在显著差异，周末游客人数显著多于平日(t=8.894，P<0.01)。与游客人数相应的，周末黑帽悬猴乞食行为也比平日的比例高(t=2.082，P<0.01)，取食行为在周末也显著增加(t=4.267，P<0.01)。比较不同组别黑帽悬猴这两种行为周末与平日的差异：平日幼猴取食行为明显少于周末(t=3.262，P<0.01)，乞食行为出现的频率也更低(t=3.376，P<0.01)；雌猴在周末取食行为明显增多(t=3.389，P<0.01)，而乞食行为与平日无显著差异(t=1.404，P=0.186)。但雄猴取食行为在周末和平日无显著差异(t=2.017，P=0.100)。

2.2 日活动节律

各组别黑帽悬猴的日活动节律显示出一定的相似之处。例如各组别在出笼舍前都有1个休息高峰(8：00—9：00)；午间的休息行为各有1个高峰：雄猴为13：00—14：00，雌猴为11：00—12：00，幼猴为12：00—13：00(图2)。

图2 黑帽卷尾猴日活动节律(A：雄猴，B：雌猴，C：幼猴)Fig.2 Activity rhythm of black-capped capuchin(A：Males，B：Females，C：Juveniles)

移动行为在一天中的波动幅度相对较小，尤其是幼猴，每个时间段的移动时间比例都很均一，雄猴下午投食前(14：00—15：00)活动量略多。雌猴和幼猴的取食行为节律非常一致，取食集中在9：00—10：00、16：00—17：00，而雄猴则在8：00—9：00和15：00—16：00，尤其是下午出现取食高峰。

雌雄猴的理毛行为节律较为一致，在上午、中午、下午各有理毛行为相对较高的时间段；幼猴上午理毛行为略多。

游客数量的波动规律是上午和下午各有一个高峰，早(8：00—9：00)、晚(16：00—17：00)、中午(12：00—13：00)游客人数最少。幼猴和雌猴的乞食行为与游客数量波动具有明显的一致性，它们在早晚两个时间段几乎没有乞食行为，中午的乞食频次很少，上午(9：00—12：00)和下午(13：00—15：00)则出现较多的乞食行为。

3 讨论

3.1 活动时间分配

活动时间分配是动物行为学研究的一个重要方面，它反映着动物是如何在有限的时间内把其基本生命活动有效实现，以达到生存繁衍的最终目的。这些活动直接与其代谢和能量收支相关[10]。

本研究中圈养黑帽悬猴休息行为所占比例较高，一天中的一半时间都处于不活跃状态。原因可能是圈养环境下充足的食物供给减少了觅食的时间，黑帽悬猴有更多的时间用来休息；笼舍的大小无法充分满足它们的活动需要，其活动量受到限制，导致行为也发生了适应性的变化，移动行为减少。以往也有研究发现，人工投食群狒狒(Papiocynocephlus)的总觅食时间较野生群可以减少一半甚至更多，而用于休息的时间能够增加一倍，证明食物的可获得性会影响动物的活动时间分配[11]。

争斗行为占时间比例最小，可能是因为人工投喂食物充足，由食物引发的争斗行为因此减少。Janson研究发现，野生黑帽悬猴种内的食物竞争是种间竞争的10倍以上，本研究中食物丰富，因争抢食物而发生的争斗行为大幅度下降[12]。此外，群体数量的多少会影响群体的行为[1]。本文研究对象的种群仅有5只个体，唯一成年雄性占绝对的主导地位，这可能是争斗行为发生较少的原因之一。同时，理毛行为占时间比较小，也可能是因为社群较小，用于维护社群关系的社会性理毛行为减少[13]。本研究中，黑帽悬猴会用饲养员投放的辣椒来理毛，说明圈养条件下动物的行为习惯发生变化。

本次行为研究中乞食行为完全受游客的影响，每当观赏区有游客手提着袋子的时候，黑帽悬猴会伸手讨要食物。因此，游客数量多的时候，乞食行为增多。圈养环境黑帽悬猴会表现出摇头和踱步等刻板行为，这可能与其长期处于一个不变的环境有关[6]。

3.2 不同性别年龄组的日活动时间分配

在以往的灵长类报道中，有许多关于年龄和性别对动物行为影响的研究，不同性别年龄组的个体在基础代谢和能量消耗方面存在显著不同导致其活动时间分配必然存在极大差异[14-15]。

通过对成年雄性和成年雌性的比较发现，雄猴的休息行为明显多于雌猴的休息行为所占的日活动时间的比例，由于圈养条件缺少天敌和竞争者的压力，成年雄性在保护猴群和领域上的投入减少，有更多时间用来休息，而成年雌性还要承担育幼的责任。

雌猴玩耍行为显著多于雄猴，观察发现本实验中雌猴与幼猴之间常出现亲子玩耍行为，这可能是造成雌猴和雄猴玩耍行为差异显著的原因。通过观察还发现本研究中成年雄性个体会独占食物不让其他个体靠近，待其吃饱才允许其他取食，食物需求得到充分满足，这可能是成年雄性没有乞食行为的原因之一。

成年雌性的刻板行为显著高于成年雄性，可能与其社群结构有关。有研究发现雌性灵长类喜欢用理毛的方式来维持社群关系，较小的种群规模可能无法使其社会需求得到充分满足[13-16]。虽然种群中只有1只成年雄性，但是由于黑帽悬猴是一雄多雌制，种群中最强壮的雄性占据主导地位，所以社群规模对其社会需求的影响没有对雌性的影响强烈[17]。

本研究中幼猴的玩耍行为所占的比例明显高于成年猴，这很有可能与幼猴技能的学习有关系。玩耍行为有助于幼猴学习和掌握其物种所特有的全部行为技能和社会关系的建立[18]。幼年猴的玩耍行为时间比例明显高于成年猴，这是一种适应[19]。

幼猴的乞食行为显著高于成年猴，一方面，幼猴仍处于学习阶段，对外界事物有着强烈的好奇心；另一方面，可能是幼猴较成年猴活跃，消耗能量更多，需要更多的食物。

3.3 日活动节律

多数灵长类在中午都会出现一个休息高峰[16-20]，本研究中，圈养黑帽悬猴在中午也会有一个休息高峰，但是不同组别的黑帽悬猴中午休息高峰时间段不同，这可能与其社会分工不同有关。

本研究中黑帽悬猴的日活动节律，很大程度上受到饲养人员管理方式的影响。黑帽悬猴在进入外舍后都有一个休息行为高峰，而各组别黑帽悬猴在上午都有一个取食高峰，与饲养员投食时间吻合。

在上午和下午投食后雄猴会优先取食，雌猴和幼猴则在雄猴进食后才能进食，取食行为体现了等级关系。比较各组别黑帽悬猴的日活动节律，发现雌猴和幼猴的行为节律更为相似，尤其是取食和乞食行为。雌猴和幼猴的取食和乞食行为节律与游客人数波动相一致，说明游客的存在会促发乞食行为，同时也增加取食时间。

3.4 丰容管理建议

丰容是近20年来各个动物园被广泛强调和应用的一项措施，能够提高动物的活跃度，减少刻板行为的发生，提高其健康水平[21]。研究表明，地面丰容后，黑帽悬猴休息行为减少，觅食、社群行为增加[9]；食物和玩具丰容能减少黑帽悬猴的刻板行为，提高心理健康水平[7]。本研究中观察到的刻板行为说明黑帽悬猴目前环境的丰富度需要进一步的提高。应增加原有食物丰容设备的使用频率，减少直接投食的次数，可以模拟野外取食环境，增加食物的获取难度，使觅食行为得到充分的表达；模拟黑帽悬猴的自然栖息环境，增加饲养环境的丰富度，减少其消极行为；根据其习性特征设计一些玩具，投入到笼舍中，激发其探究心理，使玩耍行为充分表达的同时，促进心理健康发展；适当引入新的个体，形成完整的社会结构，使黑帽悬猴社会行为得到正常表达，满足其社会需求的同时也减少小种群的遗传问题。

动物园在管理过程中还应充分重视游客干扰的影响，游客大量的投喂会导致黑帽悬猴取食过量，影响其正常的消化和代谢[22]。部分游客的不正确参观方式(如逗弄、惊吓等)会增加黑帽悬猴应激反应，影响心理健康。因此应对游客观赏行为加以规范，减轻其对黑帽悬猴的影响。动物园可以设置投食危害的说明牌和采取游客教育措施来改变游客行为。