燕麦对盐碱胁迫的响应机制及缓解措施研究进展

(内蒙古农业大学农学院， 呼和浩特 010019)

土壤盐碱化导致全球可利用耕地日益缩减，并制约着作物产量和品质的提高[1]，一直是世界农业可持续发展的重要限制因素。目前，全球至少有20%的耕地存在不同程度的盐碱化，我国盐碱化土地面积近1亿hm2[2]。灌概、施肥等不当的耕作管理方式还在不断导致次生盐碱地的形成。随着人口不断增长，耕地逐渐减少，粮食安全问题日益严重。因此，了解盐碱胁迫下作物的响应机制，培育耐盐碱新品种，掌握提高作物抗盐碱措施，对盐碱地进行生物治理及合理开发利用，将是农牧业进一步增产增收的重要举措。

燕麦(AvenasativaL.)为禾本科早熟禾亚科燕麦属植物，是重要的粮饲兼用作物。燕麦具有耐寒、耐旱、耐瘠薄、耐适度盐碱的特性，是治理土壤盐碱化和荒漠化的优良饲草[3]。我国是裸燕麦种植面积最大的国家，年种植面积约55万hm2[4]。可见，深入研究燕麦耐盐碱特性，提高其盐碱地产质量，逐步推进盐碱地燕麦种植，对改良和合理利用盐碱地等工作具有重要意义。迄今，燕麦对盐碱胁迫响应的相关报道较多，主要集中在盐碱胁迫下种子萌发特性、生长发育、生理生化响应、耐盐机理及分子机制等方面，但缺乏这方面的综述性报道。本文就燕麦对盐碱胁迫的响应机制及缓解的主要措施进行综述，以期为今后的相关研究提供重要参考依据。

1 盐碱胁迫对燕麦种子萌发及生长特性的影响

大量研究表明，盐碱胁迫总体上抑制了燕麦种子萌发及幼苗的生长。随着盐胁迫的加剧，燕麦种子的发芽率、发芽势及活力指数逐渐下降[5]，胚根与胚芽的生长减缓[6]，叶面积、植物干重[7]，茎长，茎生物量显著下降[8]，单株粒数和平均粒重减少，最终导致产量下降。虽然盐胁迫在整体上抑制了燕麦种子萌发及幼苗的生长，但也有学者发现，低盐(50～100 mmol·L-1)胁迫对燕麦种子萌发[9]、芽长、根长[10]及根数[11]具有一定的促进作用。这种“低促高抑”现象在其它作物及牧草上也有报道，可能与植物在弱胁迫的刺激下增强了呼吸、活化了代谢水平有关。有关燕麦种子萌发及幼苗生长特性对不同盐碱类型的响应研究结果显示，无论单盐或复盐胁迫[12]，还是中性盐或碱性盐胁迫[13]，其对燕麦种子萌发及幼苗生长特性的影响趋势基本一致，但程度有所不同；总体表现为单盐胁迫的抑制程度大于复盐胁迫，碱胁迫的抑制程度大于盐胁迫。

2 燕麦对盐碱胁迫的响应机制

2.1 光合特性的响应

随着盐碱胁迫的加剧，燕麦叶片光合色素含量、光合速率(Pn)、胞间CO2浓度(Ci)、蒸腾速率(Tr)和气孔导度(Gs)等光合特性指标总体表现为逐渐下降的趋势，盐敏品种较耐盐品种下降更为明显[14]。低盐碱(25 mmol·L-1)胁迫下，燕麦幼苗叶片Pn、Gs、Ci、Tr和气孔限制值(Ls)变化较小；中高盐碱(75 mmol·L-1)胁迫下，燕麦幼苗叶片Pn、Gs、Tr、Ls下降明显[15]。也有学者发现，轻度盐碱胁迫对燕麦叶片叶绿素含量、Pn等有促进作用，耐盐碱品种(Vao-9)较盐敏品种(白燕5号)促进作用更加明显[16]。进一步研究发现，轻度盐碱胁迫下Pn降低是由气孔因素导致，中、重度盐碱胁迫下Pn降低则与气孔因素无关，而与PSⅡ反应中心受损有直接关系[15]。盐碱胁迫下，燕麦光合色素组分响应机制存在差异，轻度胁迫叶绿素a/b比和类胡萝卜素含量提高，中度胁迫类胡萝卜素含量明显下降，而叶绿素a/b比无明显差异[15]。

2.2 抗氧化酶系统的响应

盐碱胁迫导致植物细胞内活性氧积累，活性氧清除系统动态平衡可能被打破。此时，植物通过调节体内抗氧化酶活性，清除过剩的活性氧，以减少其对细胞膜结构和功能的伤害。大量研究表明，盐碱胁迫下，燕麦体内超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化物酶(POD)、过氧化氢酶(CAT)及抗坏血酸过氧化物酶(APX)活性增加，提升了活性氧的清除能力，进而抵抗盐碱伤害[17]。不同的燕麦品种抗氧化酶活性对盐碱胁迫的响应存在差异。一般情况下，耐盐品种较盐敏品种响应明显；也有的品种随着胁迫的加剧，抗氧化酶活性表现为先升后降的趋势[18]。事实上，不同品种、生育期和器官在不同胁迫程度下，其抗氧化酶的作用机制各不相同，变化趋势差异较大。白健慧研究发现，2个燕麦品种叶片灌浆期SOD、CAT活性高于分蘖期、拔节期及抽穗期，POD活性在拔节期达到峰值[16]。但在茎、根等不同器官中抗氧化酶活性变化情况又有所不同。燕麦品种定莜6号随胁迫处理浓度增大，CAT活性呈升高趋势，POD活性先降后升，抗坏血酸(ASA)和谷胱甘肽(GSH)含量呈下降趋势，SOD和APX活性均为先升后降[19]。上述研究表明，在不同胁迫强度下，燕麦可以不断重构抗氧化酶系统及其活性来清除活性氧，以提高燕麦耐盐性。

2.3 有机渗透调节物质的响应

在盐碱胁迫下，植物会产生和积累一些有机渗透调节物质，以降低胞内渗透势，保障胁迫条件下水分的正常吸收，缓解胁迫对植物造成的伤害。大量研究表明，盐碱胁迫下，燕麦通过积累较多的脯氨酸、可溶性蛋白质、可溶性糖及有机酸来抵抗渗透胁迫，维持细胞正常的生理状态。但不同的有机渗透调节物质，对盐碱胁迫强度的响应机制可能不同。有学者发现，燕麦游离脯氨酸含量总体上随着盐胁迫的增大而增加，可溶性蛋白含量随着盐胁迫增加先升后降[18]，可溶性糖含量则呈现降—升—降的变化趋势。也有研究结果显示，盐胁迫下，燕麦游离氨基酸含量先降后升[19]。迄今，有关研究结果仍存在一定的差异，这可能因品种、生育期、胁迫强度等因素的差异，导致燕麦各有机渗透物质合成能力不同有关。另外，刘建新等发现，在50～150 mmol·L-1Na+浓度下，碱胁迫的燕麦可溶性糖含量比盐胁迫更高；但Na+浓度升高到200 mmol·L-1时，燕麦可溶性糖含量的表现则相反[20]。碱胁迫的燕麦游离氨基酸总含量明显高于盐胁迫，脯氨酸含量表现则相反。说明燕麦应对盐胁迫和碱胁迫时，采用的有机渗透调节机制不同。

加拿大学者研究结果显示，耐盐化转基因燕麦(CBF 3燕麦)与野生型燕麦相比，转基因燕麦生物碱含量随着盐胁迫加剧而逐渐增加，说明燕麦生物碱在提高燕麦非生物胁迫耐性方面具有关键的作用[21]。

2.4 离子吸收及分布响应

盐碱胁迫下，植物体内积累大量的Na+。高浓度的Na+严重阻碍作物对K+和Ca2+等的吸收和运输，导致K+、Ca2+大量流失。Na+/K+(Ca2+)值增大，打破植物体内原有的离子平衡；同时大量的Na+竞争抑制K+、Ca2+等离子结合位点，破坏质膜透性及多种酶促作用。多数植物应对盐碱胁迫的策略是避免过量Na+进入细胞和增加细胞中Na+排出，同时维持细胞对K+的吸收和减少K+流失，继而提高K+/Na+比率[22]。燕麦受到盐碱伤害后，体内Na+含量增加，K+含量降低，Na+/K+明显上升；碱胁迫引起的变化幅度较盐胁迫更加明显[23]。耐盐燕麦幼苗根系具有贮Na+的作用，可改变Na+的分布，减少对幼苗的伤害[24]；但随着盐胁迫的增加，燕麦根系吸收的Na+逐渐向茎、叶中转移[25]。耐盐品种的叶片中保持较低的Na+浓度，并有较强的持K+能力[26]；能降低叶片质外体K+浓度，同时增加共质体K+浓度[27]。另外，燕麦也可能有利用气孔外排Na+的功能[28]。随着盐碱胁迫加剧，燕麦根系选择性吸收K+、Ca2+、Mg2+及向地上部运输K+、Ca2+的能力明显增强，但向地上部运输Mg2+的能力下降[27]，这可能是导致盐碱胁迫下燕麦叶绿素含量下降的重要原因。盐碱胁迫也抑制了燕麦对Fe2+、Cu2+、Zn2+的吸收及其向地上部的运输[26]。

在不同生长阶段，燕麦各器官中离子分布也有较大的差异。盐胁迫加剧时，苗期叶中K+浓度最高，根中最低；成熟期根中Na+、K+均低于地上部位；其它生育期则无明显差异[25]。燕麦叶片对Na+、Cl-的吸收高峰在抽穗期，茎的吸收高峰在成熟期。离子向茎、根和穗的分配从抽穗期到成熟期逐渐增加，从成熟期到采收期逐渐下降，但叶片中离子浓度从抽穗期到采收期持续下降[29]。

2.5 分子水平响应

植物耐盐性是由多基因控制、多种生理生化及分子机制调控下的综合表现性状[30]。盐胁迫下，燕麦中蛋白积累和基因表达的变化对其提高耐盐性是非常重要的。研究发现，盐胁迫下，燕麦种子、根、叶等不同器官蛋白表达量均发生变化。王霞霞等[31]从燕麦种子中得到燕麦蛋白、燕麦蛋白N 9和蛋白质二硫键异构酶等3个表达量上调蛋白，这些蛋白的差异表达可能与盐胁迫下燕麦种子萌发的生理活动有关。Bai等[32]从燕麦根部鉴定出与对照差异显著的13个蛋白点，从叶片中鉴定出29个蛋白点，二者功能鉴定差异较大，这可能是燕麦不同器官对盐碱胁迫响应的分子机制不同导致。不同学者对盐碱胁迫下燕麦蛋白质组响应的研究结果存在一定差异，但基本都涉及了与逆境胁迫相关的植物激素信号转导途径、ABC转运蛋白途径、碳水化合物与能量代谢相关蛋白途径等4条途径[33-35]。另外，张胜博等[36]从燕麦中克隆了NAC转录因子家族基因AsNAC1，并将其转化拟南芥进行功能鉴定，结果显示AsNAC1的表达提高了拟南芥植株的耐盐性。

3 缓解盐碱胁迫的主要措施

3.1 耐盐碱品种筛选及培育

对现有植物进行耐盐碱筛选是培育耐盐碱品种的有效途径。国际生物多样性中心(Bioversity International)对来自国际不同生态区的278份裸燕麦种质进行耐盐性综合评价，筛选出SHX 75等17份高耐盐性裸燕麦材料[37]；甘肃农业大学学者对青永久系列的24个燕麦品种进行了耐盐性评价，筛选出了相应的耐盐品种(青永久110)及盐敏品种(青永久233)[10]。黑龙江省学者对白燕系列的4个燕麦品种也进行了耐盐性评价，筛选出了白燕6号、白燕2号2个具有高盐耐受性的品种[18]。上述筛选出的这些燕麦品种可以为耐盐基因挖掘及耐盐品种的选育提供重要材料。另外，与生物技术手段相结合，对植物基因进行修饰改造并实现抗盐碱基因的转移，进而获得耐盐碱新品种的方法，目前在育种学术领域已是热点。但是，在国内关于耐盐碱燕麦转基因方面的研究还未见报道。在国外，有加拿大学者在燕麦中引入拟南芥CBF3基因rd29A启动子的报道，转基因植株表现出明显的耐盐生理特性并能降低产量损失[38]。

3.2 外源物质施加

施加外源物质是缓解盐碱胁迫的一种有效抗盐方式。目前在缓解盐碱胁迫对燕麦生长的影响上，施用的外源物质主要有NO、H2O2、腐殖酸及营养因子等。外源施加NO供体硝普钠，能够缓解NaHCO3(75 mmol·L-1)、NaCl(150 mmol)胁迫对燕麦幼苗生长的抑制作用，NO的作用可能依赖于胞浆中Ca2+的浓度[39-40]。在盐胁迫下，燕麦叶面喷施腐植酸水溶肥料，可降低燕麦叶片中Na+/K+、Na+/Ca2+、Na+/Mg2+比，提高单株穗粒数，使燕麦保持较高产量。营养因子氮、磷、钙剂不同调控处理，能够减弱盐胁迫对细胞质膜的损伤，不同程度增加燕麦植株体内K含量，减少Na含量，可促进燕麦植株的生长发育，提高燕麦产量。另外，外源H2O2可调控燕麦幼苗活性氧代谢和渗透溶质积累，维持K+、Na+平衡，从而增强燕麦耐盐性[41-42]。

3.3 与根际微生物的协同作用

植物根际促生菌(plant growth promoting rhizobacteria，PGPR)是非致病有益的土壤根际细菌，能产生促进植物生长的代谢物，抑制有害微生物的侵染[43]。应用PGPR有助于减轻盐分对植物的不良影响，已经成为一种环境友好、经济有效的促进植物在盐渍化土壤中生长的发展策略[44]。目前研究结果显示，含1-氨基环丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylate，ACC)脱氨酶的PGPR，能够有效地缓解燕麦种子在盐碱胁迫下萌发及其在幼苗生长阶段受到的危害[45-47]。联合使用PGPR和丛枝菌根真菌(Arbuscular Mycorrhiza Fungi，AMF)可使燕麦对盐碱地有害烃类污染物具有更强的耐受性，缓解盐碱及石油对燕麦的胁迫[48]。盐碱地施用菌肥也有利于燕麦的抗盐生长，对其株高、根长、光合特性、鲜干草产量等指标均有所提高[49]。这些根际微生物基本都是通过改善土壤酶活性，促进燕麦对矿质营养的吸收和利用，间接缓解了盐碱胁迫对燕麦造成的伤害。

4 展 望

环境变化导致土壤盐渍化程度日益增加已经成为全球性的生态问题。盐碱地面积的不断增加必然影响农牧业的健康发展，在盐碱地大力种植耐盐碱作物及饲草将成为今后农牧业发展的重要策略。燕麦作为粮饲兼用植物在农牧业领域应用非常广泛，深入研究燕麦对盐碱胁迫的响应机制和缓解措施，对土壤盐碱化改良及粮饲产品的丰产具有十分重要的意义。

几十年来，科研工作者在盐碱胁迫下对燕麦种子萌发、幼苗生长、生理特性及其响应机制等方面开展了大量研究工作，为揭示燕麦耐盐碱机制作出了较大贡献。但燕麦耐盐碱机制研究与玉米、小麦、大豆、杨树及苜蓿等植物相比还有较大差距。目前，燕麦耐盐碱机制研究主要以生理响应机制研究为主，其耐盐机理研究仅限于种子萌发、光合特性、渗透调节物质、抗氧化酶系统、离子吸收分布等方面的独立分析，缺乏从彼此关联的角度进行阐述，尤其在不同的品种、生育期、器官及不同胁迫程度下，其响应的差异性缺乏合理解释。另外，在盐胁迫下离子跨膜转运蛋白、激素变化情况等重要的应答环节还未见报道。植物的耐盐性是多途径、多代谢和多基因控制的数量性状，仅从以上方面分析燕麦的耐盐机制是远远不够的，今后应在调节离子平衡的分子机制、耐盐相关转录因子应答及耐盐基因的克隆、功能鉴定等方面加大研究力度，进一步揭示燕麦耐盐相关代谢途径以及耐盐相关基因表达模式。

外源物质施加虽然能提高燕麦的耐盐碱性，但存在对环境污染的潜在危险，在生产实践中大量应用需格外谨慎。根际微生物与植物的相互作用可以间接提高植物的抗逆性，较多报道显示，真菌的协同效应确实提高了植物的耐盐碱性[50]，近年来，在燕麦盐碱地种植上也开始重视根际微生物的作用，在生产上也起到了一定的抗盐效果[51-52]。但通过基因工程手段培育燕麦耐盐碱新品种依然是学术界今后研究的热点及趋势，随着新的生理学和分子生物学技术在燕麦耐盐性上的应用，逐渐阐明燕麦耐盐分子机制，建立完善的耐盐应答通路，优化基因转化效率，相信在此基础上，必可培育出具有实际应用价值的耐盐燕麦新品种，其必将成为盐碱地生物治理及合理开发利用的重要保障，为农牧业的发展做出更大的贡献。