耕作方式对玉-豆轮作地表节肢动物多样性及其营养结构的影响

朱新玉,刘 洁,贺 振,吴东辉

1 中国科学院东北地理与农业生态研究所,湿地生态与环境重点实验室,长春 130102 2 商丘师范学院,测绘与规划学院,商丘 476000 3 吉林大学,地球科学学院,长春 130102

农田不同耕作方式不仅可以影响土壤肥力、生产力,还可以改变生存在其中的土壤动物和营养物质之间的关系,影响整个土壤食物网的结构和农田生态系统的功能[1- 2]。地表节肢动物是农田生态系统重要的组成部分,促进了有机物分解和一些植食性害虫控制等关键功能的发挥[3]。在土壤碎屑食物链中,地表节肢动物中的部分捕食者(如步甲科和蜘蛛类群)处于整个土壤食物链的顶端,是农田生态系统重要的分解者,在碎裂植物残体、改变生物群落组成,促进土壤养分循环等方面起着重要的作用[4- 6]。蜘蛛和地表甲虫等捕食者常活跃于上层土壤和地表,它们通常会通过食物网的级联效应对土壤生态系统产生较大的影响[3]。保护性耕作方式,如少耕或免耕,可以减少土壤侵蚀、增加土壤有机质、提升和稳定产量等方面发挥着重要的作用,同时可为地上和地下土壤生物提供一个稳定的生存环境[7- 9]。研究长期轮作模式下不同耕作方式农田地表节肢动物群落组成,分析其营养功能类群特征,有助于弄清耕作方式对地表节肢动物群落多样性的影响,同时对食物网各营养功能类群在农田生态系统中的作用以及减少农药化肥使用、增施有机肥为特征的有机农业发展模式提供重要依据。

农田管理方式对土壤动物方面的研究,目前主要集中在地表动物群落组成及结构[10- 11]、土壤理化性质与土壤动物关系[12- 13]、施肥方式与动物群落[14-17]、外源物质添加对动物的影响[18- 19]和动物群落空间格局与环境因子[20- 21]等方面。其中,土壤动物功能类群及其食物网方面的研究是国内外生态学研究的焦点之一[22- 23]。为了便于研究,陈鹏提出对生态系统中的土壤动物按功能进行分类[24]。随后的一些研究根据此方法对土壤动物功能类群进行了研究[25]；但土壤动物食性复杂,某些种类兼具几种食性,后者在前人的研究基础之上对分类方法进一步完善,形成了较为完整的功能类群。此外,在不同种植模式下,耕作方式对地上和地下动物群落的影响仍存争议,有研究表明,保护性耕作方式对节肢动物群落组成及特征无显著影响[26]；而其他研究发现保护性耕作有利于捕食者类群的生存,同时也提升了植食类群的密度[27-29]。目前,长期轮作与不同耕作方式相结合的地表节肢动物群落组成、多样性及其功能类群特征方面的研究仍不十分清晰,尤其是我国土壤类型和农田管理方式多样。缺乏此方面的研究,很难全面分析农田土壤生态系统各组分之间的关系及理解农田管理措施对土壤肥力和生产力的影响。

东北黑土农田是中国最大的粮食主产区,由于不合理的开垦、高强度的开发,致使黑土地区土壤层变薄,有机质含量降低且退化严重[30]。适当的农业管理措施,能增强农田土壤肥力和固碳能力[3]。保护性耕作由于降低了对土壤的扰动,可以有效的减少表层土壤的流失,更有利于形成良好的土壤结构；同时,作物秸秆等以有机质的形式输入到土壤,增加了土壤的肥力。本研究选择东北黑土长期玉米大豆轮作种植模式下不同耕作方式农田为研究样地,查明不同耕作方式地表节肢动物群落组成及多样性,分析其营养功能类群特征,以期为正确评估轮作种植模式下不同耕作方式对地表节肢动物群落的影响,维持和提高土壤肥力及保持土壤资源可持续利用和生物多样性保护等方面提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于吉林省德惠市米沙子乡中国科学院东北地理与农业生态研究所黑土农业示范基地(44°12′N, 125°33′E),耕作试验开始于2001年秋季。研究区域属于温带大陆性季风气候,年均温在4.4℃,年降雨量为520 mm,降雨主要集中在6—8月份。研究区土壤属于壤质黏土,中层典型黑土,相应于美国土壤分类系统中的典型发育湿润软土(Typic Hapudolls),土壤表层pH值为6.5左右,呈中性或酸性。

1.2 样地设置

各试验小区采取单因素裂区设计,4个重复的随机区组,各区组之间有3 m的间距,中间无任何作物,区组内小区面积为5.2 m×20 m,各小区之间均有1 m的保护行,以避免处理之间的影响。耕作方式主要包括免耕(no-tillage,NT)、秋翻(moldboard plow,MP)和垄作(ridge tillage,RT)三种,种植方式有玉米连作、玉米-大豆轮作和玉米玉米大豆轮作,本研究选取的种植方式为玉米-大豆轮作。NT除播种所用美国产的免耕播种机(KINZE- 3000)外,全年不再扰动土壤,作物残留体覆盖在地表；MP为秋季收获后进行的耕作,翻地深度约为18—20 cm,春季再进行整体的深度为7.5—10 cm,随后播种、中耕和起垄作业等；RT耕作方式除播种和6月份左右进行的起垄和中耕外,收获后到播种前不再扰动。NT和RT耕作方式作物残留体均覆盖于地表,MP耕作方式则在秋翻时将作物残留体翻于地表之下。所有耕作方式施用底肥(氮肥,100 kg/hm2；磷肥,45.5 kg/hm2；钾肥,80 kg/hm2)和追肥(氮肥,50 kg/hm2)的时间和用量相同,追肥是RT和MP耕作方式,在6月下旬或第二次中耕时施入,而NT方式则在相近时间的雨后或雨前施入[31]。

1.3 样品采集与鉴定

本研究中所有的地表节肢动物获取方式采取陷阱法(PVC材质的诱捕杯,高约130 mm,内径约750 mm)。按照轮作方式,2015年样地生长的作物为大豆,因此于2015年5月至2015年9月间,按大豆生育期对德惠黑土农田定位样地进行了5次调查(苗期、花芽分化期、开花结荚期、鼓粒灌浆期和成熟期)。诱捕杯内放置2/3饱和食盐水溶液用于诱捕地表节肢动物。每个样地内放置3个陷阱,沿着中心线每隔5 m放置一个陷阱,位于中间的陷阱距边缘的距离均为2.6 m,位于样地两头的陷阱距样地宽边缘5 m,距样地长边缘为2.6 m；陷阱在野外放置约96 h后取回,带回实验室进行鉴定和计数,并放入75%酒精溶液内保存。

实验室内根据《土壤动物检索图鉴》[32]、《昆虫分类属种检索表》[33]和《幼虫分类学》[34]在体视显微镜下对节肢动物进行鉴定,除少数类群外,大多数土壤动物鉴定到属或种。

1.4 数据处理

(1)群落多样性特征,主要采用Shannon-Wiener多样性指数H′和均匀度指数E来分析群落多样性,用R统计语言的Vegan程序包来完成[35],其中以节肢动物类群数来代表丰富度。

对于地表节肢动物功能类群的划分,本文按较为常见的捕食性(P, Predators)、植食性(H, Herbivore)、腐食性(D, Detrivore)和杂食性(O, Omnivore)对黑土农田地表节肢动物进行功能类群的划分。

(2)利用对应分析(correspondence analysis, CA)分析不同耕作方式地表节肢动物群落结构特征,分析过程中对数据进行log(x+1)转换,用于排序分析的地表节肢动物为多度大于0.5%的类群。

(3)采用非度量多维度尺度(Non-metric multidimensional scaling, NMDS)分析预期生育期内地表节肢动物群落分布和物种组成[35],采用Stress系数检验结果的可信度,各生育期内节肢动物动物统计数据,由于苗期的物种数量极少,因此在进行NMDS分析的时候没有将苗期纳入到分析中,物种多度小于0.5%则不包含在本分析内。

(4)统计分析,采用重复测量方差分析不同耕作方式和不同生育期的节肢动物群落组成和多样性的差异显著性,多重比较利用最小显著差异法(least-significant different, LSD)。对于不服从正态分布的数据,采用log(x+1)转换。

试验数据采用Excel 2010和SPSS 22软件进行整理,Origin 8.5软件作图；NMDS和CA分析则利用R统计语言的Vegan程序包来完成统计分析和作图[35]。

2 结果与分析

2.1 不同耕作方式地表节肢动物群落组成

共捕获地表节肢动物1002只,隶属于3纲11目29科37个类群(表1)。其中,凹唇蚁(FormicasanguineaLetreille)、玉米毛蚁(LasiusalienusFoerster)和直角通缘步甲(PoecilusgebleriDejean)等3类为优势类群,共占总捕获量的60.58%。14类常见类群包括点沟青步甲(ChlaeniusproefectusBates)、中华金星步甲(CalosomachinenseKirby)、棕褐蕈隐翅虫(LordithonsemirufusSharp)、伞形柱锹甲(PrismognathusdauricusMotschulsky)、黑脸油葫芦(TeleogryllusoccipitalisServille)、短翅灶蟋(GryllodessigillatusWalker)、银川油葫芦(TeleogryllusinfernalisSaussure)、蟋蟀科未知(Unkown Gryllidae)、利氏舞蛛(AlopecosalicentiSchenkel)、豹蛛属(PardosaC. L. Koch)、壁钱属(UrocteaDufour)、鞍形花蟹蛛(XysticusephippiatusSimon)、近管蛛科(Amaurobioidinae Hickman)和双刺拉基盲蛛(LaciniusbidensSimon),共占总捕获量的34.63%。剩余的20个类群为稀有类群,仅占总捕获量的4.79%。优势类群和常见类群共同构成了黑土农田大型土壤动物的主体(共占总捕获量的95.21%)。

RT耕作方式更利于优势类群的生存,如,直角通缘步甲个体数量在RT中最高,MP耕作方式中的凹唇蚁和玉米毛蚁个体数量高于其他两种耕作方式,且显著高于NT耕作方式(F=3.946,P<0.05)(表1,图1)。NT耕作方式更有利于蜘蛛类群的生存,蜘蛛类群的个体数量及类群均高于其他两种耕作方式,且NT耕作方式蜘蛛类群的个体密度显著高于MP(F=8.600,P<0.05)。此外,物种在RT和MP两种耕作方式中的分布较为集中,而在NT中的分布则较为分散(图1)。

2.2 节肢动物群落动态

不同耕作方式地表节肢动物群落多样性变化一致,随着生育期呈现出先上升随后下降的趋势。除MP耕作方式的均匀度随着生育期呈现上升的趋势外,NT和RT两种耕作方式群落的均匀度变化趋势与群落多样性变化趋势一致。方差分析表明,大豆不同生育期对节肢动物群落多样性(F=11.520,P<0.001)和均匀度(F=4.548,P<0.05)有显著影响(图2)。

表1 不同耕作方式下地表节肢动物群落组成

续表类群GroupsNTRTMP个体数/陷阱Individuals/trap%个体数/陷阱Individuals/trap%个体数/陷阱Individuals/trap%总Total个体数/陷阱Individuals/trap功能类群Functional groups类群数 Groups28272437Shannon-Wiener多样性指数(H')Shannon-Wiener index(H')2.60 (0.10) a2.48 (0.23) a2.18 (0.47) a均匀度Evenness0.88 (0.05) a0.84 (0.04) a0.87 (0.04) a丰富度 Abundance16 (1.26) a15 (2.65) a11 (3.54) a

NT：免耕,no tillage；RT：垄作,ridge tillage；MP：秋翻,mould board plough；同行不同小写字母表示差异显著(P< 0.05),括号中数字为标准差

节肢动物类群数在不同耕作方式与大豆不同生育期内的变化不同(),不同耕作方式下,均以开花结荚期和鼓粒灌浆期最高；且生育期对节肢动物群落类群数有显著影响(F=8.932,P<0.001)。节肢动物群落密度在不同耕作方式、大豆不同生育阶段均呈现明显的变化(图2)。除NT外,群落密度在花芽分化期至开花结荚期均呈现增加的趋势,鼓粒灌浆期至成熟期呈下降趋势；群落密度易受不同生育阶段(F=6.050,P<0.05)和耕作方式×生育期(F=3.634,P<0.05)的影响。

图2 不同耕作方式地表节肢动物群落多样性(平均值±标准误)Fig.2 Diversity of dwelling-arthropod communities under different tillage regimes (Mean±SE) 不同大写字母表示同一耕作方式不同生育期的差异显著(P<0.05),不同小写字母相同生育期不同耕作方式间差异显著(P<0.05)

NMDS分析表明,地表节肢动物类群在大豆不同生育阶段呈现不同的分布特征,且不同耕作方式对其分布特征有影响(图3)。在大豆花芽分化期、鼓粒灌浆期和成熟期,保护性耕作方式(NT和RT)中地表捕食性甲虫(如步甲科类群)和捕食性蜘蛛类群(如狼蛛科、盲蛛科、蟹蛛科等)的密度占优势。但在开花结荚期,MP耕作方式下的地表甲虫、蚁属类群和蟋蟀科类群的密度均显著高于其他两种耕作方式。蟋蟀科类群的密度在不同生育期受耕作方式的影响,在大豆开花结荚期及鼓粒灌浆期,其密度与RT耕作方式关系密切；而在成熟期则与NT耕作方式相关性较强。NT和RT耕作方式在大豆不同生育期地表节肢动物群落组成较为相似,且与MP的群落组成存在一定差异；此外,耕作方式(P<0.05)和生育期(P<0.01)对地表节肢动物类群的密度有显著差异。

图3 不同耕作方式地表节肢动物群落非度量多维度尺度分析Fig.3 Non-metric multidimensional scaling (NMDS) analysis of ground-dwelling arthropod community under different tillage regimes a：花芽分化期,flower budding；b：开花结荚期,podding；c：鼓粒灌浆期,filling；d：成熟期,maturity；○：免耕,no tillage；□：垄作,ridge tillage；△：秋翻,mould board plough；+：物种,species；fs：凹唇蚁,Formica sanguinea；la：玉米毛蚁,Lasius alienus；pg：直角通缘步甲,Poecilus gebleri；cp：点沟青步甲,Chlaenius praefectus；cc：中华金星步甲,Calosoma chinense；cb：双斑青步甲,Chlaenius bioculatus；mh：白星花金龟,Protaetia brevitarsis；ha：异色瓢虫,Harmonia axyridis；ls：棕褐蕈隐翅虫,Lordithon semirufus；cg：细虎甲,Cylindera gracilis；pd：伞形柱锹甲,Prismognathus dauricus；pse：蚁甲科,Pselaphidae；scy：苔甲科,Scydmaenidae；sca：出尾蕈甲科,Scaphidiidae；nj：日负葬甲,Nicrophorus japonicus；fm：齿球螋,Forficula mikado；to：黑脸油葫芦,Teleogryllus occipitalis；gs：短翅灶蟋,Gryllodes sigillatus；gry：蟋蟀科未知,Unkown Gryllidae；ti：银川油葫芦,Teleogryllus infernalis；ps：先地红蝽,Pyrrhocoris sibiricus；opo：扁蛾属幼虫,Opogona larva；cpn：叶色草蛉若虫,Chrysopa phyllochroma nymph；rm：玉米蚜虫若虫,Rhopalosiphum maidis nymph；al：利氏舞蛛,Alopecosa licenti；par：豹蛛属,Pardosa；uro：壁钱属,Uroctea；xe：鞍形花蟹蛛,Xysticus ephippiatus；ama：近管蛛科,Amaurobioidinae；lb：双刺拉基盲蛛,Lacinius bidens；lm：东北石蜈蚣,Lithobius mandschreiensis

2.3 不同耕作方式地表节肢动物功能类群组成特征

三种耕作方式地表节肢动物功能群类群数均以植食性和捕食性为主；NT和RT耕作方式中腐食性和杂食性最低,而在MP耕作方式中腐食性功能群类群数最低(表2)。各功能群个体数均以腐食性最低,NT耕作方式中捕食性功能群个体数量最高,RT和MP中则以杂食性功能群个体数最高。

表2 不同耕作方式下地表节肢动物营养功能群及其所占比例

NT：免耕,no tillage；RT：垄作,ridge tillage；MP：秋翻,mould board plough；P：捕食性,predators；H：植食性,herbivore；D：腐食性,detrivore；O：杂食性,omnivore

不同耕作方式地表节肢动物捕食性和植食性功能群呈现出相似的规律,开花结荚期和鼓粒灌浆期的个体数量高于其他生育期的个体数量,且生育期显著地影响了捕食性和植食性功能群的个体数量(P<0.01,P<0.001)(图4)。结合表2可知,捕食性功能群个体数量在RT中最高,MP中最低,植食性功能群个体数以NT中最高,MP中最低；但均无显著差异。腐食性功能群个体数量在不同生育期和不同耕作方式间并无显著差异(图4)。生育期对杂食性功能群个体数量影响较为显著(P<0.05),3种耕作方式中均以开花结荚期个体数量最高；除NT外,RT和MP中杂食性功能群个体数量在开花结荚期均显著高于其他生育期(图4)。此外,RT和MP中杂食性功能群个体数量显著高于NT(表2)。

图4 不同耕作方式地表节肢动物功能类群个体数量特征(平均值±标准误)Fig.4 Individual characteristics of functional groups of ground-dwelling arthropod community under different tillage regimes (Mean ± SE)图中不同大写字母表示同一耕作方式不同生育期间的差异(P<0.05),不同小写字母表示同一生育期不同耕作方式间的差异性(P<0.05)

地表节肢动物功能群的类群数呈现出与个体数量相似的规律性。捕食性功能群类群数在生育中期较高,植食性功能的群类群数在生育期的中晚期高于生育早期(图5)。耕作方式和生育期对腐食性功能群的类群数无显著影响(图5)。虽然RT和MP的杂食性功能群个体数量显著高于NT,但RT和MP中杂食性功能群的类群数与NT中杂食性功能群的类群数并无显著差异(图5,表2)。

图5 不同耕作方式地表节肢动物功能类群类群数(平均值±标准误)Fig.5 Groups of functional groups of ground-dwelling arthropod community under different tillage regimes (Mean±SE)图中不同大写字母表示同一耕作方式不同生育期间的差异(P<0.05),不同小写字母表示同一生育期不同耕作方式间的差异性(P<0.05)

3 讨论

长期轮作种植模式下,黑土农田不同耕作方式间地表节肢动物群落组成存在较大差异。尽管NT耕作方式的地表节肢动物群落多样性及均匀性均未显著高于其他两种耕作方式,但可以看出保护性耕作方式对地表节肢动物群落多样性及丰富度仍有一定的促进作用(表1)。不同耕作方式地表节肢动物优势类群较为相似,但常见类群和稀有类群差异较大,NT耕作方式下蜘蛛目的类群较多,同时稀有类群的种类和密度存在明显的差异,RT耕作方式下鞘翅目类群较多；这与其他研究结果较为一致[2,29]。孙涛等[10]研究海伦黑土农田地表节肢动物群落多样性中,步甲科为优势类群,鞘翅目和蜘蛛目相对多度较高,与本研究中的优势类群不完全一致；但其研究表明,鞘翅目和蜘蛛目所含科最多,与本研究一致。这说明在不同维度,农田生态系统中物种分布有差异,但也存在一定的相似性。有研究表明,免耕有利于土壤水分的保持[11,30]、土壤保温,能增加土壤有机质的含量[36-37]。保护性耕作方式(NT和RT)将作物秸秆直接还田到土壤表层且无耕作的扰动,这种相对稳定的环境有利于地表节肢动物的生存和繁殖[28,38]。上述结果表明耕作方式影响动物群落物种组成,而群落特有类群和优势类群的差异也反应了农田不同耕作方式下土壤环境的异质性。此外,大豆不同生育阶段与地表节肢动物群落组成密切相关(图1、图2),特别是与地表甲虫和蜘蛛目类群的丰富度。Wyckhuys等[39]研究发现,地表甲虫在作物生育后期的丰富度较高,蜘蛛类群的丰富度则在作物早期发育阶段相关。这一发现与本文的研究结果是一致的,即地表甲虫和蜘蛛类群受到作物不同生长阶段的显著影响。本研究中不同耕作方式下地表节肢动物群落组成存在差异也是对秸秆还田方式、作物不同生育阶段和土壤肥力变化的一种响应。

营养结构是物种群落类群间和物种间相互关系的外在体现,其结构决定着群落功能的发挥。已有研究表明,耕作方式可影响土壤不同生物、营养物质数量及循环,进而影响土壤整个食物网结构[3]。本研究中,相对于MP耕作方式,NT和RT中的捕食性类群数和个体数量分别增加了21.43%和15.38%与24.24%和25.00%。农田地表杂草、凋落物及残存的秸秆等显著影响地表节肢动物群落,不仅可以为节肢动物提供食物和栖息场所,同时也是其躲避天敌的有力庇护[40]。免耕和少耕措施受外界扰动较少,其为杂草种子提供了良好存活条件,加之其上覆盖的秸秆,是地表节肢动物丰富优质的食物源和繁殖场所；这可能造成NT和RT中地表节肢动物群落类群、多样性及其捕食性功能群高于MP耕作方式的原因之一。杂食性动物个体数量在RT和MP耕作方式中较高,主要是玉米毛蚁和凹唇蚁等两类物种在花芽分化期的显著增加所造成的,也可能是为了增强对某些植食性功能群的控制力[41-43]。相关研究表明,蚁科类群更喜欢生存在土壤较为疏松的表面[44]；且觅食范围较大,能够承受环境的一些扰动(如：耕作)[45],这可能是为什么蚂蚁类群在RT和MP耕作方式中更为丰富的原因之一；同时也表明,杂食性是动物对不稳定环境适应的表现。

此外,体型较大的捕食者(如蜘蛛、步甲类等),通过捕食作用抑制碎屑食物网中生物的种类和数量,直接或间接的影响地表凋落物分解和土壤养分循环等过程[46]。地表大型节肢动物主要作用一般为碎裂凋落物,增加中小型动物对凋落物的接触面,进而影响其分解速率[3,46]。但学术界对于捕食者在碎屑食物网中级联效应的研究结果,还未形成较为统一的结论,如捕食者通过级联效应是否会影响地上植物的生产力等[47]。Zhang等[7]对本研究地的作物产量进行了研究,保护性耕作方式的作物产量显著高于常规耕作方式,这可能与保护性耕作方式的捕食性功能群丰富,通过级联效应及其他非取食作用影响了地上植物的生产力。以上结果说明,保护性耕作方式(NT、RT)更有利于捕食者的生存和繁殖；同时也说明,在节肢动物群落中处于食物链顶端的物种对环境变化的响应较为敏感；也体现了轮作与保护性耕作方式的结合更有利于农田生态系统功能的维持。

本文建议未来可进一步研究农田优势类群之间的关系,地表节肢动物捕食与被食间的关系,尝试构建农田地表节肢动物的食物网(链),为农田生物多样性的保护和生态系统功能的维持提供更好的理论依据。

4 结论

长期不同耕作方式下,玉米大豆轮作黑土农田地表节肢动物共采集1002只,隶属于3纲11目29科37个类群,凹唇蚁、玉米毛蚁和直角通缘步甲为优势类群。NT耕作方式更有利于蜘蛛类群的生存和繁殖,RT和MP两种耕作方式则更有利于凹唇蚁和玉米毛蚁两类群的生存。大豆不同生育阶段显著影响地表节肢动物群落组成,而耕作方式仅对群落密度有显著影响。捕食和植食性动物在相对稳定的环境(NT、RT)占优势,处于地表节肢动物群落食物链顶端的物种对环境变化的响应更为敏感；而杂食性动物则在不稳定环境(MP)占优势,明显表现出对不稳定环境的适应。采用保护性耕作方式和轮作种植模式可以保护农田生态平衡及提升土壤环境。