土壤增温对杉木幼苗细根生长量及形态特征的影响

陈望远,熊德成,史顺增,宋涛涛,蔡瑛莹,郭润泉,陈廷廷,郑 欣,陈光水,*

1 福建师范大学湿润亚热带山地生态国家重点实验室培育基地,福州 350007 2 福建师范大学地理研究所,福州 350007

全球变暖已成为不争的事实,IPCC第五次评估报告中也预测到21世纪末全球地表平均增温0.3—4.8℃[1]。大量研究表明,温度升高可能直接或间接地影响森林生态系统的地上和地下生态过程[2]。近几十年以来,全球开展了大量的增温控制实验研究,预测全球变暖对陆地植被及生态系统的影响以及各类生态系统对增温的响应与反馈[2- 4]。但是目前野外增温控制实验主要集中在温度受限制的中高纬度地区的草原、农田、冻原和森林生态系统[3-4],在30°N以南的热带和亚热带地区野外增温实验鲜有报道[5-6]。我国湿润亚热带森林生态系统在结构及生态过程等方面都有别于其他森林类型,且该生态系统已接近其高温阀值[5],故其对全球变暖的响应可能与其他地区不同。此外,已有的研究报道中大部分为增温对生态系统地上部分的影响[7],而地下部分对增温响应的研究还十分有限[8]。

植物根系是陆地生态系统中碳及其他矿物质元素的重要储存库,是土壤碳输入以及土壤微生物活性的关键环节,对调控生态系统碳平衡及全球变化的响应发挥着重要的作用[9]。细根(≤2 mm)是植物吸收养分和水分的重要器官,是根系中最活跃和最敏感的部分[10],其对温度和土壤资源有效性的响应在植物所有功能器官中的反应占很大比例。因此,细根的研究是科学家探讨全球变化对森林生态系统生产力作用、对植物生长节律的影响和全球陆地生态系统碳分配格局的影响的重要途径之一[11]。细根的生长直接影响细根生物量大小,进而影响到林木资源获取能力和对环境胁迫(如干旱)的抵抗能力。细根比根长(SRL)、比表面积(SRA)、组织密度(RTD)是根系重要的形态指标,是根系生长发育和反应根功能情况的重要特征之一,亦直接影响细根吸收和运输水分、养分的能力。诸多证据表明,树木细根根长延伸率与土壤温度呈正相关,但只有少数的研究考虑到温度对细根形态的影响。研究表明,细根生长与形态除了受树种本身的遗传因子控制外,还与土壤温度和土壤资源有效性显著相关[12-15]。细根形态学对增温响应的研究表明增温使干燥的荒地中最细部分细根(<0.5 mm)的比根长和比表面积增加[16]。此外,研究表示根的生长速率一般受土壤温度的影响[17]。目前增温对不同陆地生态系统细根生产的影响有大量的研究,但是并没有一致的结论,生产量既有增加,也有降低,甚至没有显著变化。比如,Pilon等[18]发现在温带草地生态系统中,土壤增温之后细根的生长和死亡率增加(<0.1 mm);Bai等[19]在中国北方半干旱温带草原进行模拟增温实验,发现增温使年根生产量下降10.3%;然而,Hoeppner和Duke等[20]在美国Waltham的一个成熟生态系统中研究发现土壤增温对细根生产没有影响。

杉木(Cunninghamialanceolata)是中国亚热带地区重要的速生造林和用材树种,种植广泛,在中国人工林生产中发挥着重要作用[21]。本文通过模拟增温试验,研究土壤增温对杉木幼苗细根生长量和形态特征的影响,为预测气候变化对杉木人工林生产力的影响,提升杉木人工林适应气候变化能力等提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

试验地主要位于福建省三明市金丝湾森林公园陈大国有林场内(26°19′N,117°36 ′E),该区属中亚热带季风气候,年平均气温19.1℃,年降雨量1749 mm,降水多集中于3—8月份。区域内土壤以花岗岩发育的红壤和黄壤为主。

1.2 试验设计

试验采用完全随机设计,依据IPCC第五次评估报告对本世纪末全球地表平均增温的预测(IPCC,2013),设置对照(CT)、增温(W,+5℃)2个处理,每个处理5个重复,小区面积2 m×2 m。试验小区四周采用4块PVC板(200 cm×70 cm深)焊接而成,与周围土壤隔开,防止小区之间相互干扰。小区土壤取自附近的杉木林土壤,0—10、10—20、20—70 cm分层取回,剔除根系、石块和其他杂物后,土壤分层混合均匀,并按20—70、10—20 cm和0—10 cm重填回各个实验小区内,同时采用压实法调整土壤容重与原位土壤容重接近。于2013年10月安装加热电缆(所有小区都布设相同电缆),平行布设,深度为10 cm,间距20 cm,并在最外围环绕一圈,保证样地增温的均匀性。2013年11月,每个2 m×2 m小区均匀种植4棵1年生2代半短侧枝杉木幼苗,杉木位置均处于两条电缆线之间。样地布设完成后于2014年3月开始通电增温。同时定期清除小区内自然萌发的其他植物。

增温前土壤表层理化性质见表1;2015年4月与2016年4月对照与土壤增温试验小区土壤理化性质见表2;2013年11月杉木幼苗种植时的平均高度、平均地径,以及4次取样时间对照与土壤增温处理杉木幼苗生长状况见表3。

表1 试验地增温前土壤表层(0—10 cm)理化性质

CT: 对照, control; W: 土壤增温, soil warming; 相同小写字母表示处理间无显著差异(P<0.05)

1.3 内生长环布设及收获

在每个小区的中心位置布设内径20 cm、高20 cm的内生长环,外环为网眼5 mm的硬尼龙网(可使较粗的根进入生长环内形成更完整的细根分支结构)。生长环中间放置一内径9 cm的PVC管,并用沙袋充填,以方便取样。本研究于2015年1月(2014年7月布设)、2015年7月(2015年1月布设)、 2016年1月(2015年7月布设)及2016年7月(2016年1月布设) 4次按照0—10、10—20 cm取出内生长环的土壤(以方便回填时分层回填土壤),挑出所有根系后将土分层回填至内生长环,并将挑出的根系带回实验室,挑出直径≤2 mm的杉木活细根,用去离子水洗净后保存,作为半年取样间隔期内的生长量,7月份所取代表上半年的总生长量,1月份所取代表下半年的总生长量。

1.4 细根形态和细根生长量测定

将内生长环中取出细根样品,利用数字化扫描仪Epson scanner进行扫描,扫描完成的细根于65℃烘干称量。使用 Win-RHIZO(Pro 2009b)根系扫描分析系统对扫描图片进行处理分析,得到细根形态数据：比根长(specific root length,SRL,m/g)、比表面积(specific root surface area,SRA,cm2/g)、根组织密度(root tissue density,RTD,g/cm3)。细根生长量则为每次内生长环获得的细根干重,作为细根半年内的生长量。

表2 对照和土壤增温样地土壤理化性质

相同大写字母表示同一处理不同取样日期之间无显著差异,相同小写字母表示处理间无显著差异(P<0.05)

表3 对照和土壤增温样地杉木幼苗平均高度和平均地径

相同小写字母表示处理间无显著差异(P<0.05)

1.5 数据分析

利用SPSS 21.0软件对数据进行统计分析,采用重复测量ANOVA检验增温、取样时间对细根生长量和各项根系形态的影响;采用单因素ANOVA检验不同取样时间下土壤增温对细根形态与生长的影响,并检验不同径级之间的差异。利用Origin 8.0软件作图,图表中数据为平均值±标准差。

2 结果与分析

2.1 土壤增温对细根生长量的影响

重复测量方差分析表明：在0—1 mm径级中,取样日期、取样日期×土壤增温对细根生长量有显著影响(P<0.05),土壤增温对细根生长量影响呈边缘显著(P<0.1)(表4)。在1—2 mm径级中,取样日期对细根生长量有显著影响(P<0.05)(表4)。相同径级、相同处理不同取样日期间比较发现第二年两次取样细根生长量均显著高于第一年两次取样(图1)。

表4 取样时间、土壤增温对细根生长量及形态指标影响的重复测量方差分析P值表

SRL: 比根长, specific root length; SRA: 比表面积, specific root area; RTD: 组织密度, root tissue density; T: 取样时间, sampling time; W: 土壤增温, soil warming; T×W: 取样时间与土壤增温的交互作用, interaction of time and soil warming

在第一次取样与第二次取样中,0—1 mm径级中,土壤增温均极显著降低了细根生长量(P<0.01)(图1)。在1—2 mm径级中,第一次取样土壤增温对细根生长量无显著影响(P>0.05),而第二次取样中土壤增温亦极显著降低了细根生长量(P<0.05)(图1)。

第三次取样中,在0—1、1—2 mm径级,土壤增温对细根生长量无显著影响(P>0.05)(图1)。且径级对细根生长量有显著影响,W与CT处理的0—1 mm径级细根生长量均显著高于1—2 mm径级(图1)。第四次取样中,土壤增温显著增加了0—1、1—2 mm径级细根生长量及细根总生长量(P<0.01);且0—1 mm径级细根生长量显著高于1—2 mm径级细根(P<0.05)(图1)。

图1 不同取样日期、不同处理、不同径级细根生长量Fig.1 Fine root growth of different treatments and diameter classes in different times不同大写字母表示相同径级不同处理间差异显著,不同小写字母表示相同处理不同径级间差异显著,图中数据为平均值±标准差

2.2 土壤增温对细根比根长(SRL)的影响

重复测量方差分析表明：在0—1、1—2 mm径级中,取样日期、取样日期×土壤增温、土壤增温均对细根SRL有显著影响(P<0.05)(表4)。

在第一次与第三次取样中,土壤增温对细根SRL无显著影响(P>0.05)(图2);而0—1 mm径级细根SRL显著高于1—2 mm径级细根(P<0.05)(图2)。

第二次与第四次取样中,在0—1、1—2 mm径级,土壤增温均使细根SRL显著增加(P<0.05),且0—1 mm径级细根SRL亦显著高于1—2 mm径级细根(P<0.05)(图2)。

图2 不同取样日期、不同处理、不同径级细根比根长Fig.2 Specific root length(SRL) of different treatments and diameter classes in different times不同大写字母表示相同径级不同处理间差异显著,不同小写字母表示相同处理不同径级间差异显著,图中数据为平均值±标准差

图3 不同取样日期、不同处理、不同径级细根比表面积Fig.3 Specific root surface area (SRA) of different treatments and diameter classes in different times 不同大写字母表示相同径级不同处理间差异显著,不同小写字母表示相同处理不同径级间差异显著,图中数据为平均值±标准差

2.3 土壤增温对细根比表面积(SRA)的影响

重复测量方差分析表明：在0—1 mm径级中,取样日期对细根SRA有显著影响(P<0.05),而取样日期×土壤增温、土壤增温均对细根SRA影响不显著(P>0.05)(表4)。1—2 mm径级中,取样日期、取样日期×土壤增温对细根SRA有显著影响(P<0.05)(表4)。

在前三次取样中,土壤增温均对细根SRA无显著影响(P>0.05)。且在径级间比较发现,第一次取样中,0—1 mm径级细根SRA与1—2 mm径级无显著差异,而在第二、第三次取样中,0—1 mm径级细根SRA均显著高于1—2 mm径级(图3)。

第四次取样中,在0—1 mm径级中,土壤增温对细根SRA影响不显著(P>0.05);而在1—2 mm径级中,土壤增温显著促进了细根SRA(P<0.05)(图3)。且在径级间比较发现,W与CT处理0—1 mm径级SRA显著高于1—2 mm径级(图3)。

2.4 土壤增温对细根组织密度(RTD)的影响

重复测量方差分析表明：在0—1 mm径级中,取样日期、取样日期×土壤增温对细根RTD有显著影响(P<0.05)(表4)。在1—2 mm径级中,取样日期、土壤增温、取样日期×土壤增温均对细根RTD无显著影响(P>0.05)(表4)。

图4 不同取样日期、不同处理、不同径级细根组织密度Fig.4 Root tissue density (RTD) of different treatments and diameter classes in different times不同大写字母表示相同径级不同处理间差异显著,不同小写字母表示相同处理不同径级间差异显著,图中数据为平均值±标准差

在第一次与第四次取样中,土壤增温对0—1、1—2 mm径级细根RTD无显著影响(P>0.05) (图4)。径级间比较,CT、W处理0—1 mm径级RTD均与1—2 mm径级无显著差异(图4)。第二次与第三次取样中,土壤增温对0—1 mm径级细根RTD无显著影响(P>0.05),而显著增加了1—2 mm径级细根RTD(P<0.05);径级间比较,CT、W处理0—1 mm径级RTD均与1—2 mm径级无显著差异(图4)。

3 讨论

3.1 土壤增温对细根生长量的影响

以往的研究发现增温对于植物根系生长量既有促进作用[22],也有抑制作用[23-24],甚至没有影响[2,25]。造成这种结果的原因可能是不同的植物品种对温度的敏感性、抗旱、根系生长适应性变化的情况有很大的差异。在本研究中,不同取样时间上,土壤增温对细根生长量的影响趋势是先抑制,再无显著影响,最后促进细根生长量,表明土壤增温对杉木幼苗细根生长量的影响可能与苗木的生长阶段或苗木大小有关。前两次取样时,苗木个体较小,增温导致土壤温度特别是表层土壤温度升高,土壤含水量下降,表层细根因高温干旱而死亡增加,导致细根生长量降低。此外杉木幼苗在高温干旱胁迫下地上生长下降等也会使细根生长量降低[21]。而随着苗木的长大,苗冠覆盖地表,土壤增温引起的表层土壤干旱有所缓和,同时根系向深层土壤生长,使苗木对高温、干旱的抵抗力增加,苗木生长量加大,对养分的需求增加,因而表层细根生长量逐渐增加以获取更多的土壤养分。

此外在本研究中,土壤增温对0—1 mm径级细根生长量的抑制或促进作用明显大于1—2 mm径级细根,这表明较细径级的吸收根对土壤增温的响应更具有可塑性。0—1 mm细根是植物养分获取的主要器官,其生长量更易受土壤资源有效性变化的调节;同时,由于其大部分为非木质化根,较不耐环境胁迫,增温会使直径较小的细根死亡、分解的更快[15],也相对更容易被取食[26]。而1—2 mm细根主要是结构根,资源有效性变化对结构根的影响较小,同时其对环境胁迫的抵抗力亦比较强。

3.2 土壤增温对细根形态特征的影响

本研究结果显示,土壤增温对两次7月份取样中的0—1、1—2 mm细根SRL均有显著促进作用,对2016年7月份取样的细根SRA也有促进作用。而对两次1月份取样细根SRL、SRA无显著影响。根据以往研究表明,生长具有更大SRL和SRA的细根有利于林木实现最优化的投入-产出比[27]。通常认为,细根SRL、SRA越大,说明植物细根获得养分与水分时越有优势[13],单位质量细根吸收资源越快[28]。本研究结果与Björk等人[16]通过OTC法研究瑞典北部两个干苔原植物群落的结果相似,他们发现增温使干石楠灌丛的有机和无机土壤层中最细根SRL、SRA均增加。但他们也指出,这种结果并不是根系形态学的一般响应规律,因为在他们的研究中干草甸细根SRL和SRA并没有存在任何变化,而只是将细根往更深层土壤中拓展。在本研究中,7月份取样代表上半年春夏季节细根的SRL、SRA,春夏季节苗木为了满足快速生长而高效率吸收养分和水分的需要[29],新出生的细根分枝多、比根长较大[30]。且夏季增温之后引起土壤干旱,直径较细的根增多以加强对资源的吸收,因此细根SRL、SRA较大。在1月份的取样中,苗木地上生长较为缓和,对养分的需求量相对较小,因而细根SRL变化较小。

本研究中,土壤增温对第二、三次取样细根RTD有显著影响,使1—2 mm径级细根RTD显著增加。这与以往增温引起RTD增加的结果相似[8,31],在增温且水分充足的情况下受到养分限制RTD会增加[8]。也有研究表示,水分不足常与营养缺乏相吻合,因而会导致某些物种的RTD增加[32]。而在本研究中,土壤增温使细根RTD增加可能与细根的次级生长有关[31],土壤温度升高通过改变形成层形成的时间影响次级生长过程,表现在引起初生结构皮层脱落,与之相关的直径减小[31],形成完整的维管形成层和木栓形成层,以及形成较发达的韧皮组织[33],从而导致RTD增加。同时,根系解剖结构研究表明根系木质化程度和输导组织等会影响植物对高温干旱等不良环境的抵抗能力[34]。增温后细根RTD增加,细根木质素和木栓含量增加,木质部发达,输导组织所占比例有增大趋势,能更有效地输送植物所需水分,韧皮部薄壁组织细胞的细胞壁强烈木质化,亦能进一步保证水分疏导的安全性[35]。

4 小结

本研究结果显示：在苗木个体较小时,土壤增温对细根生长量有抑制作用,可能是由于苗木对外界环境变化抵抗力弱,受高温干旱影响细根死亡增加所致。而随着苗木长大后,增温对表层细根生长量有促进作用,可能是由于苗木根系逐渐向深层土壤生长,对高温、干旱的抵抗力增强,同时也是为了满足苗木快速生长而日益增加的养分需求所致。增温使夏季杉木幼苗细根的SRL增加,这可能与苗木为了满足快速生长而高效率吸收养分与水分的需要有关。同时,土壤增温引起细根RTD增加,这可能与增温影响细根的次生生长有关,导致初生结构皮层脱落,木质化程度增加,直径变小。此外在本研究中也证明小径级的吸收根的生长量对土壤增温的响应比1—2 mm细根更具有可塑性。