“葵”之初，性本善？

欧　　强　　韩　　健　　舒德干

作者单位：欧强，中国地质大学（北京）早期生命演化实验室；韩健、舒德干，西北大学早期生命研究所。

俯瞰地球这颗生机勃勃的行星，现代海洋犹如一张蓝色的巨大绒毯，而海葵则像是点缀在绒毯上的一簇簇花儿。它们静静绽放在海底，色彩缤纷，婀娜多姿，晶莹剔透的“花瓣”在海水中缓缓摇曳，营造出一个岁月静好的海底世界。然而，久而久之，你会发现这些“花儿”会缓缓蠕动，会将“花瓣”收缩起来，会慢慢钻到泥沙里消失得无踪影；当遇到天敌时，它们甚至会跳跃腾挪、逃之夭夭。如果耐心观察，你会发现它们其实性情乖张，行为野蛮——居然把自己身体撕裂成两半进行自我克隆，对稍有冒犯的同类大动干戈、拼个你死我活。它们茹毛饮血成性，贪婪地猎杀并吞噬从身边经过的小鱼、小虾、螃蟹、海星、甚至海鸟（图1）。原来，它们娇艳迷人的外表下深藏着一个“冷酷”而“暴戾”的灵魂——大部分海葵都是凶猛的肉食性动物。

现代海葵多样性丰富（超过1000个种），隶属于刺胞动物门，与珊瑚、水母、水螅同一家族。它们比地球的绝大多数动物门类出现得更早、具有更漫长的演化历史。那么，早期的海葵长什么模样呢？是否也像当代海葵那样“貌美如花”而“心狠手辣”？回答这些问题可能要从寒武纪的“中华先光海葵”谈起。

身世沉浮，扑朔迷离

五亿两千万年前，云南东部地区是还一片碧波荡漾的海湾。温暖的浅海孕育了蓬勃生机，一株仪态万千的"阆苑仙葩"便诞生其中。她在洒满阳光的海底亭亭玉立，缓缓舞动着翎羽一般纤细柔美的“枝条”，不知不觉中已挥舞了千百万年。每当风暴骤起，肆虐的海浪卷起淤泥将这些"仙葩"及她们左邻右舍的各种小精灵突然掩埋并保存下来。星移斗转，寒暑易节，数亿年后，这片海湾的地壳逐渐抬升，古代的沧海变成了现今的丘陵。

图1.现代海葵捕猎与进食。A.潮间带的大绿海葵（Anthopleura xanthogrammica）正在吞噬一只螃蟹。B.侧花海葵正在吞噬一条毛鳞鱼。C.草莓海葵（Urticina lofotensis）牢牢逮住了一只个头比自己大数倍的紫带钵水母（Pelagia panopyra），而一只海星也要分一杯羹。D.这只海葵接下来要来一顿海星大餐。E.爱德华海葵正在尝试吞噬一只有毒的海蛞蝓（Nembrothalineolata）。F.海葵的近亲（分泌钙质骨骼的管星珊瑚虫）在狼吞虎咽一只小章鱼。G.贪心不足蛇吞象的大绿海葵正在吞噬一只海鸬鹚（Phalacrocoraxpelagicus）——也许只是抓到了飘过来的海鸟尸体而非活捉了这只海鸟，考虑到猎物之庞大，这将是一顿持久的饕餮大餐。

三十多年前，这一个埋藏在寒武纪海底沉积岩里的生物群落被我国古生物学家发现并命名为澄江生物群。研究者将那株风姿绰约的“阆苑仙葩”取名为“中华先光海葵”（Xia ngua ngia sinicaChen&Erdtma nn,1991），并推测她与现代刺胞动物门珊瑚纲海葵目有最近的亲缘关系。从外部形态来看，中华先光海葵具有与现代海葵类似的足盘、圆柱状躯干（柱体）、环绕顶部的一圈触手，因此可能为海葵目的一个先驱分子。然而，随着化石的不断发掘，学者们对她的“身世”提出了许多不同看法。有学者认为她可能是一种栖息于海底的早期栉水母（俗称“海胡桃”）、有人认为她可能属于曾繁盛于寒武纪之前的埃迪卡拉生物的孑遗物种、有人猜测她可能与刺胞动物门八射珊瑚亚纲的海笔有亲缘关系、还有人推断她可能是现代半索动物羽鳃虫的远古祖先。另有学者保守地认为，中华先光海葵化石标本稀少，特征不明，要解决其身世之谜为时尚早。

我本善良，与世无争

人类尚未创造出时间机器（或许只是时间的问题），无法重返寒武纪的海底世界；DNA分子测序方法虽然强大，但寒武纪化石年代过于久远，亦无用武之地。因此，要恢复中华先光海葵的真实面貌，揭露她的身世之谜，没有捷径可行——只能老老实实地尽可能多地采集化石标本，通过化石信息重塑其形态细节、分析其生理机能，将其与现代动物类群进行同源对比、并通过尽可能客观的谱系分析方法推断其“身世”。

图2.寒武纪澄江生物群中华先光海葵（Xianguangiasinica）形态细节。A.中华先光海葵完整标本（ELEL-SJ120376A），显示羽状触手、柱体、环沟及固着器。B.图A中箭头指示的触手放大视图，显示触手两侧的分枝。C.图B中白框放大视图，显示弯曲的触手分枝及其表面密集排列的长纤毛。D,E.中华先光海葵完整标本（ELEL-SJ080827）正反两面，箭头指示触手。F.该标本的固着器复原图。G.该标本中一根羽状触手放大视图。H.图G中白框放大视图，显示触手中轴及其两侧互生的触手分枝（箭头指示分枝的基部）。I.图G中箭头指示处放大视图，显示触手分枝及表面密集的长纤毛。

基于对近二十年来采集到的88枚中华先光海葵化石标本的细心观察和剖析，我们在她身上发现一些不为人知的性状（图2）。其中最令人惊艳的是环绕其头顶的一圈修长的“翎羽”——白垩纪火山灰中恐龙的羽毛对人类视觉产生的“余震”尚未消逝，寒武纪海洋生物长出的“羽毛”又给小伙伴们带来另一波震撼！大约20根“翎羽”围绕在她的“头顶”，让人不禁想起那美猴王俏皮而威武的翎冠。这圈“翎羽”的中心是她的口部以及口盘。每根“翎羽”由1根“羽轴”及两侧相互交错分支的共约80根“羽枝”组成，而每根“羽枝”两侧则密密麻麻地排列着数不清的细长“绒毛”。然而，与鸟类及兽脚类恐龙的翎羽不同的是，中华先光海葵的“羽轴”及“羽枝”可以大幅度弯曲，柔软而灵活，因此解释为肌肉质、羽毛状触手更合适；互生的触手分枝及分枝表面密布的“绒毛”则共同组成了一个个梳状的结构（图2）。

环绕在她口部的羽状触手究竟有何功用呢？现代海洋中一些动物类群也拥有这样毛茸茸的、环绕口部的羽状触手。比如，环节动物缨鳃虫（俗称“鸡毛掸子虫”）和龙介虫（俗称“圣诞树虫”）、半索动物羽鳃类头盘虫和杆壁虫、还有内肛动物、苔藓动物、帚虫、腕足动物、棘皮动物海羽星、轮形动物部分属种，都有类似复杂分支的羽状触手（图3）。这些海洋生物的羽状触手具有一个共性——都是典型的滤食器官（同功器官），都用于过滤、摄食海水中的有机质微粒或浮游微生物，为趋同演化的结果。由此看来，中华先光海葵的羽状触手同样行使滤食的功能——当“翎羽”缓缓摆动时，“羽枝”及其两侧密布的“绒毛”组成的梳状过滤装置可高效地收集海水中的有机碎屑和微生物。我们推测，这些过滤装置的挥舞还可激起有利于摄食的水流，并通过黏液及纤毛的辅助将食物颗粒运送到口部（图4A）。

图3.现代海洋中具羽状触手的部分滤食性生物。A.“圣诞树虫”Spirobrancheusgiganteus（环节动物门龙介虫科）。B.“鸡毛掸子虫”Sabellastartespectabilis（环节动物门缨鳃虫科）。C.“马蹄虫”Phoronisaustralis（帚虫动物门）。D.头盘虫Cephalodiscussp.（半索动物门羽鳃纲）。

除了羽状触手，我们还发现了中华先光海葵的消化循环腔及其隔膜结构。在顶压保存的化石标本中，其口部边缘出现辐射分布、与触手交替出现的暗色条带。这些条带的形态及分布特征与现代海葵消化循环腔的隔膜惊人一致。在侧压的标本中，暗色的碳质薄膜出现在触手环之下的柱状躯干（柱体）内部，强烈指示了消化循环腔的存在。柱体之下是她用于底栖、略为膨大的固着器，两者之间存在一个环沟（图2）。固着器内部也出现一个腔体，但从未发现有机质的暗色碳质残余——我们推测，这个腔体应独立于柱体的消化循环腔，作为“静水骨骼”系统，起到支撑固着器的作用。固着器底部出现一个显著的钵状凹陷，但并不存在通往体内的开口。我们推测中华先光海葵具有独特的锚固方式：其固着器可掘入泥质基底；底部显著的钵状凹陷用于包裹海底泥沙，起到类似压舱石的作用，使整体重心下移，可更好地锚定和固着于海底（图4A）。

基于贝叶斯推断和最大简约法的谱系分析表明，中华先光海葵代表了刺胞动物门的一个原始分支（基干类群），是寒武纪的一种原始而独特的海葵（图4B）。然而，现代所有的海葵都不具有羽状触手，固着器不存在内腔，足盘也没有钵状凹陷。因此，中华先光海葵指示了一种已绝灭的刺胞动物躯体构型。我们认为，她很可能是刺胞动物滤食性祖先的早期代表，而非掠食性刺胞动物谱系演化树上的一个特化的侧枝或盲枝。考察现生刺胞动物的食性，虽然绝大部分都为掠食者，但也存在其它摄食方式。其中珊瑚纲的许多属种还与光和作用的沟鞭藻、虫黄藻、绿藻互利共生获取额外的营养物质；此外，珊瑚纲的海葵、石珊瑚、软珊瑚部分属种可通过触手的黏液-纤毛系统来滤食有机颗粒。当食物匮乏时，滤食行为可作为掠食策略的补充。相比之下，与珊瑚纲互为姊妹群的水母亚门（水螅、钵水母、箱水母、十字水母）的滤食行为则极为罕见。此外，从刺丝囊形态来看，水母亚门的刺丝囊多样性要比珊瑚纲丰富得多，其中八射珊瑚亚纲和六射珊瑚亚纲分别只有1种和4种刺丝囊，而水螅纲则有7种刺丝囊之多。因此，滤食策略在现代刺胞动物门的原始类群——珊瑚纲中出现较频繁，而在进步类群（水母亚门）中几乎完全缺失。刺胞动物中进步类群运动能力及摄食效率的提高，可能导致了滤食行为减弱甚至完全缺失。综上所述，中华先光海葵的滤食性羽状触手很可能为刺胞动物门的原始性状，而其中较原始的珊瑚纲仍部分保留了这个祖征。

图4.中华先光海葵形态复原及谱系地位。A.中华先光海葵最新恢复的三维复原图。显示羽状触手、柱状躯干及底部具钵状凹陷的固着器。B.中华先光海葵在动物演化树中的谱系地位。基于111个性状及37个类群的贝叶斯推断法分析表明中华先光海葵为干群刺胞动物（Ou etal.,2017）。

由此看来，中华先光海葵为刺胞动物的寒武纪先驱分子，她通过挥舞“毛茸茸的”触手过滤海水中微小食物颗粒。现代海葵通过触手表面的刺细胞发射“剧毒飞镖”生擒并吞噬猎物，它们凶猛强悍、饮血茹毛。相比而言，中华先光海葵的羽状滤食性触手很可能不存在用于掠食的刺细胞。她性情温和，姿态优雅，卓尔不群。后人有诗赞曰：

中华先光海葵，寒武海底绽放。

翎羽翩翩漫舞，柔躯谦谦滤食。

于人于畜无害，与世与俗无争。

无意和光同尘，却待与时舒卷。

铤而走险，化身“刺客”

包括海葵在内的绝大部分现代刺胞动物都为掠食性。那么，以中华先光海葵为代表的早期滤食性刺胞动物是如何一步步抛弃了她的羽状触手及梳状滤食装置，并取而代之为密布刺丝囊、不分枝且更灵活的掠食性触手？这些温和的滤食者是如何逐渐化身为携带“独门武器”（刺丝囊发射的剧毒“绳镖”）的“刺客”？

现代刺胞动物赖以攻击和防御的“武器”是体表（尤其是触手表面）的一类特殊的细胞——刺细胞。发射之前，“绳镖”（刺丝）则盘旋起来藏匿在刺细胞中的一个高度特化的结构——刺丝囊（“镖囊”）中。刺丝囊内贮存成分复杂的多肽类毒液，而当饱蘸毒液的刺丝穿透皮肤表面，可产生令人难以忍受的剧痛甚至致命的后果，比如“海黄蜂”（箱水母）、葡萄牙战舰（僧帽水母）、“火珊瑚”（千孔水螅）的剧毒性臭名昭著。刺丝为中空的管状，直径约1到数微米，伸长可达数百微米，表面密布锋利的倒钩。刺丝囊表面具触发器，当触碰到猎物时，刺丝囊开口的厣盖迅速打开，“绳镖”从囊中以迅雷不及掩耳之势外翻并激射出来——例如水螅的刺丝，发射瞬间加速度可达500万个重力加速度，发射过程仅需700纳秒（图5A-D）。携带毒液的刺丝可刺穿、缠绕、麻痹、毒杀猎物。一个刺丝囊中只有一支“毒镖”，而每支“毒镖”只能发射一次，但刺胞动物自身的刺细胞可源源不断地大量制造“毒镖”以满足狩猎的需要。

现代动物学研究发现，刺丝囊这种特殊的喷射性细胞器可以被其他动物类群“回收利用”。目前发现，起码有四个动物门的部分成员会“缴获”刺胞动物的“毒镖”（刺丝囊），把它们整合到自己体内，并能很好地利用它们来防御外敌。这些善于利用“战利品”的动物——包括栉水母（如Ha eckelia）、涡虫（如Childia）、扁虫（如Microstomum）、海蛞蝓（如Gla ucus）——先是捕食刺胞动物，然后将“战利品”（刺丝囊）整合到自身组织内并使用。例如，俗称“蓝蜻蜓”（或“蓝龙”、“蓝天使”）的大西洋海神海蛞蝓（Gla ucusa tla nticus）捕食帆水母或僧帽水母后，可将后者的刺丝囊从消化道中转移到触手内，并能随心所欲地控制刺丝囊“毒镖”的发射，当这种海蛞蝓的天敌或人类触碰到它们，便会被刺中并感到剧痛（图5E,F）。

图5.现代刺胞动物、刺丝囊、刺丝囊利用者以及具刺丝囊的沟鞭藻。A.刺胞动物（以水螅为例）的刺细胞及刺丝发射机制示意图。B.水螅（Hydra）触手的局部放大，可见内胚层的虫黄藻及外胚层已发射的刺丝囊。C.蕈珊瑚（Fungia）一个未发射的刺丝囊，可见带倒钩的刺丝盘卷于刺丝囊中。D.垃圾海葵（Aiptasia）一个已发射的刺丝囊，可见带倒钩的刺丝已完全伸出刺丝囊。E.可“没收”并利用刺丝囊的海克尔栉水母（Haeckelia）。F.可“没收”并利用刺丝囊的海神海蛞蝓（Glaucus）。G.一种具刺丝囊的沟鞭藻（Polykrikoskofoidii），箭头指示一个已发射的刺丝囊。H.该沟鞭藻的刺丝囊放大。I.该沟鞭藻的刺丝囊立体复原图，可见内部盘卷的刺丝（Gavelisetal.,2017）。

既然刺丝囊这种“独门武器”可以被其他现代生物“回收利用”，那么刺胞动物的刺丝囊或许并非自身演化而来，而是在远古时期与某种具备刺丝囊的生物共生起源的。我们推测：刺胞动物的某个滤食性祖先在过滤海水中某种具刺丝囊的微生物时，缴获了后者的“绳镖”并占为己有、挪为己用（通过侧向基因或细胞器的转移）。那么现代是否存在携带这种“武器”的微生物呢？答案是肯定的。类似刺丝囊的喷出性细胞器出现在一些真核单细胞的原生生物中，比如纤毛虫和沟鞭藻的许多属种，通过喷出毒性刺丝攻击并捕猎其它原生生物。最近一项研究为我们提供了一些有趣的线索——现代海洋中数量丰富的沟鞭藻类，有些属种体内的喷射性细胞器大小及结构与刺胞动物的刺丝囊非常相似，也具有厣盖、具毒液的囊泡及盘卷于囊泡之内的刺丝（图5G-I）。而且研究人员在显微镜下直接拍摄到这些沟鞭藻快速移动、追踪、靠近、从刺丝囊发射刺丝攻击并捕获单细胞猎物。有的沟鞭藻（如Polykrikos）一个刺丝囊中仅含有一支“绳镖”，一次仅发射一支“绳镖”；有的沟鞭藻（如Nema todinium）的刺丝囊中并无“绳镖”，而是刺丝囊外围环绕着一圈副囊，每个副囊中含有一支“绳镖”，每次同时发射十几支“绳镖”，其发射效率之高如同现代战争中的加特林机枪！

与单纯地“回收利用”刺丝囊的刺胞动物天敌不同的是，刺胞动物的早期祖先需要与这些具有类似刺丝囊结构的微生物和谐互利共生，将后者“驯服”，最终使之演化为刺胞动物自身的一种细胞类型（刺细胞）。刺胞动物与虫黄藻类的完美共生就是一个成功案例：虫黄藻（比如Symbiodinium）隶属于沟鞭藻类，其光合作用可为珊瑚虫提供丰富的碳化物，而珊瑚虫则可为虫黄藻提供庇护所及营养。假设在遥远的地质历史时期，沟鞭藻类的喷出性细胞器（或者合成这类细胞器的关键基因）侧向转移到某个刺胞动物祖先，则诞生了刺细胞乃至现代刺胞动物门。

腔外有腔，暗藏玄机

三胚层动物（例如环节动物、节肢动物、软体动物、脊索动物等）则具有中胚层，大部分两侧对称动物具有由中胚层衍生出来的体腔（coelom）以容纳消化道及其它脏器。刺胞动物为双胚层动物，由外胚层、内胚层及两者之间的间质（中胶层）组成，不存在中胚层及真正意义上的体腔。中华先光海葵的柱状躯干内存在类似现代刺胞动物的消化循环腔；除此之外，其固着器内部还存在独立于消化循环腔的另一个“内腔”（图6A,B）。现代海葵部分属种，如小星海葵（Nema tostella）和蠕形海葵（Ha lca mpa），柱体的下部收缩而形成一个用于挖掘底质的圆基，其位置及形态均与中华先光海葵的固着器类似，但前者内部的空腔与柱体的消化循环腔相连，并无独立的内腔（图6C）。中华先光海葵的消化循环腔内部通常保存为暗色的碳质薄膜（有机质残余），而固着器内部则无有机碳的暗色残余保存（图6A,B）。那么中华先光海葵固着器的内腔是否代表真正的体腔？如果这样，是否因此就能否定中华先光海葵作为原始刺胞动物的谱系地位？

然而，刺胞动物的躯体构型也许没有人们想象中的那么简单。早在十几年前，生物学家发现小星海葵（Nema tostella）的胚胎发育过程中，内胚层出现类似中胚层的多个基因表达，因此认为存在两种可能：三胚层动物的中胚层起源于双胚层动物（尤其是刺胞动物）的内胚层；或者刺胞动物的祖先为三胚层（以及两侧对称）动物，而现代刺胞动物表现出的双胚层为后期简化的结果。最近，科学家对小星海葵的胚层发育命运、肠道细胞类型的定位以及众多“内胚层”和“中胚层”转录因子表达的深入研究发现：小星海葵发育中的咽部外胚层的转录因子表达与两侧对称动物的中肠及胰腺组织（内胚层）非常近似；而小星海葵内胚层的细胞功能及转录因子表达则与两侧对称动物的中胚层（比如性腺及心脏）相似。因此，研究者认为，刺胞动物的咽部外胚层（图6D）可能与两侧对称动物的内胚层同源，而刺胞动物的内胚层可能与两侧对称动物的中胚层同源（图6E）。如果结论正确，那么刺胞动物的祖先就有可能具有三个胚层甚至具有体腔，那么体腔是刺胞动物的祖先特征而非两侧对称动物的衍生特征。

图6.中华先光海葵潜在的体腔及体腔起源假说。A,B.中华先光海葵两个未成年个体，显示柱体内的消化循环腔（腔内保存暗色有机碳残留物质）、固着器及固着器内部的腔体（无碳质残余）。箭头指示不完整的触手。C.现代海葵的立体模型，显示柱体内部的辐咽、咽腔、隔膜、隔膜丝及消化循环腔。D,E,F.水螅型刺胞动物纵剖面示意图（红/绿/蓝色分别代表外/中/内胚层,灰色代表中胶层）。D.现代刺胞动物的胚层分布 （传统观点）。E.现代刺胞动物胚层与两侧对称动物胚层的同源对比（Steinmetzetal.,2017)。F.中华先光海葵可能的胚层分布，潜在的体腔可能为刺胞动物的祖征。

那么，我们能否大胆假设，中华先光海葵固着器内部的腔体可能是它真正的体腔？而这个体腔正是刺胞动物的一个祖征（图6F）？随着后期演化，刺胞动物的中胚层朝着反口方向延伸并与咽部内胚层在发育早期发生联接，由此体腔与消化腔合二为一形成了消化循环腔（图6E）？从发育生物学的观点来看，胚层联接及腔体合并这一演化事件的发生是很有可能的。然而，先光海葵是否同时存在消化循环腔和体腔？代表了刺胞动物早期两个腔体未发生合并的原始状态？探秘之路漫漫，还需上下求索。

至此，寒武纪精美的石头为生命史书谱写了宝贵的篇章，向我们诉说了一个精彩的故事——五亿多年前头插翎羽、貌美如花的中华先光海葵，挥动着“毛茸茸”的触手，在海底婆娑起舞，优雅滤食，日子过得悠闲而恬静。“葵”之初，性本善也！