根际微生物-植物-病毒-介体昆虫多元互作研究进展

王端 姚香梅 叶健

（1. 中国科学院微生物研究所 北京100101；2. 中国科学院大学 北京 100049）

植物受到的各种生物胁迫中很大一部分来自植物病毒的侵害，植物病毒病被称为农作物的“癌症”。由于缺乏有效的防治方法，全球每年由植物病毒病害造成的损失高达4千亿元人民币，严重限制了农作物的产量和品质。植物病毒不仅可以在植物之间垂直传播（经种子传播），更能利用各种介体进行高效率的水平传播。因此，植物病毒对植物危害作用不可小觑，对于植物与病毒相互作用及互作机制的研究至关重要。虫传病害（主要致病病原为病毒和细菌）是制约全球和我国农作物及经济作物高产稳产的主要影响因素之一。在1 100种已知植物病毒病中，约75%由刺吸式昆虫传播。病毒是微小的传染性病原体，通过侵入活细胞和其他生物内繁殖导致疾病，并且高度依赖寄主。病毒在植株之间主要靠半翅目的刺吸式昆虫如蚜虫、叶蝉和烟粉虱传播，造成病毒和介体昆虫的“双重”危害。在过去几十年里，植物病毒分子生物学的研究已经大大丰富了我们对病毒-植物-昆虫互作的不同方面的认知，但是现在控制病毒病的措施仍处于传统杀虫的阶段，导致害虫抗药性、环境污染和农药残留等问题出现，严重影响食品安全。很多植物病毒能抑制植物茉莉酸（Jasmonic acid，JA）抗虫信号途径［1］，有少数病毒甚至在植物体内复制，大大提高了介体昆虫的适应度，以致大量繁殖成灾危害，形成了病-虫的互惠共生关系［2-5］。

在自然环境条件下，植物与环境生物和非生物因子的互作复杂多元，根际微生物-寄主植物-介体昆虫-病毒多元互作关系涉及多学科的相互交叉。类似于人体肠道微生物组，作物微生物组的失衡也会影响其健康和营养的吸收，导致病害的发生与流行。最近研究表明作物微生物同植物的互联互通是多层面的，包括能量、物质、信号分子及小RNA等［6］，这为开展根际微生物-寄主植物-介体昆虫-病毒多元互作的基础生物学研究奠定理论和分子基础。围绕如何利用根际微生物综合调理植物的抗性，提升绿色防控虫传病害的能力，将为寻求虫传病毒病有效、可持续控制提供重要保障和途径。发展以微生物为主的可持续绿色农业，引领着全球绿色革命的进程，将成为农业供给改革的有效推手，关乎我国农业科技实力的提高和绿色持久农业的发展。

本文从植物-病毒、植物-昆虫、植物-病毒-昆虫、植物-根际微生物互作研究现状入手，解析各个系统互作分子机制，探讨根际微生物在植物-病毒、植物-昆虫等互作过程中的作用。讨论植物-根际微生物-病毒-昆虫多元互作研究趋势对植物保护的重要意义，以期为基于多元互作机制寻找绿色、可持续的治理植物虫传病害策略提供参考和启发新思路。

1 植物-病毒互作的调控机制

病毒侵染宿主植物后，宿主会启动自身各种防御反应抵御病毒病害，植物对病毒的防御反应包括：（1）植物防御激素介导的信号途径的防御反应；（2）植物抗病基因（Rgene）介导的抗性；（3）小RNA相关的RNA沉默介导的抗性；（4）26S蛋白酶体介导的泛素蛋白降解途径等［7］。由TIR-NBS-LRR和CC-NBS-LRR两类R基因编码的植物特异R蛋白通过识别病毒的无毒因子（Avr）促发防御反应，诱导植物过敏性坏死，限制病毒在细胞间的扩散而提高对病毒的抗性。植物的R基因大部分是显性抗性，抗性谱较窄。除了显性基因介导的抗性，研究发现一些隐性基因也可以行使病毒抗性，具有较广的抗性谱。例如，植物的某些真核翻译起始因子［8］，一旦该类宿主因子功能丧失，病毒则不能利用其进行侵染，从而表现出病毒抗性，如拟南芥等植物的翻译起始因子eIF（iso）4E，是芜菁花叶病毒（Turnip mosaic virus，TuMV）等马铃薯Y病毒复制关键的寄主因子，其突变后产生的隐性抗性基因，可以破坏或阻抑病毒侵染必需的翻译过程［9］。

RNA沉默是另外一种主要的抗病毒保守机制，通过宿主的DCL（Dicer-like）蛋白将病毒复制过程中产生的 dsRNA（Double strand RNA，dsRNA）切 割 成 21-24 nt的 siRNA（Small interfering RNA，siRNA）， 然 后 与 AGO（Argonaute protein family，AGO）蛋白结合，降解与siRNA互补配对的长链病毒基因组靶RNA或者靶mRNA，可诱导病毒RNA特异性降解。而病毒也进化出了各种基因沉默抑制子（RNA silencing suppressor）来对抗植物的RNA沉默，相关的各个宿主因子及病毒的抑制子的具体机制已被大量报道［7，10-12］。对于植物DNA病毒，除了上述抗性机制以外，植物的转录水平基因沉默（Transcriptional gene silencing，TGS）和转录后水平的基因沉默（Post-Transcriptional gene silencing，PTGS）均参与抑制病毒的侵染，可以通过如DNA甲基化和组蛋白修饰等表观遗传学修饰来抑制病毒基因组的转录、复制等过程，相关机制在双生病毒与宿主植物互作中进行了大量研究［2，13-15］。近几年来，生物体在利用该机制抵抗病毒等病原入侵的同时，如何保持内源基因表达的稳定性是一个研究的热点问题。植物内源基因转录具有发生PTGS的潜在的风险，细胞质mRNA decapping途径在真核生物中非常保守，是重要的RNA降解途径，具有抑制PTGS的功能。而单链DNA病毒——双生病毒和RNA病毒——烟草花叶病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）都可以通过调控宿主RNA稳定性来抑制抗病毒反应，增强其致病性，研究成果为高效防治植物病毒病害提供了新的靶点［16-17］。

研究植物与病毒互作机理对于植物病毒病害防治具有深刻意义，通过对植物某些抗性基因鉴定结合现代生物技术可以定向选育高效持久抗病毒植物品种，或者通过人工表达病毒特异的小RNA针对植物抗病毒的机理有针对性的启动植物抗性途径［18-19］；此外，结合植物根际微生物组研究成果，寻找具有协助植物抵御病毒病害的有益根际微生物种群，可以实现无公害治理植物病毒病。Li等［20］研究发现用阴沟肠杆菌BQ9（Enterobacter asburiae）处理的番茄能显著抗番茄黄化曲叶病毒（Tomato yellow leaf curl virus，TYLCV），该研究用BQ9处理的植株其防御相关基因PR1a和PR1b表达量及H2O2含量显著增加。最新研究发现多种根际有益微生物混合使用后抗病毒效果要优于单独施加效果［21］。因此，积极发展根际微生物组功能研究技术方法，利用生物治理生物病害为传统植物病毒病治理提供了新的解决方案。

2 植物-昆虫的防御与反防御机制

在农业耕作生产中，给农作物造成巨大损失的另一危害来自于农业害虫，有关农业害虫暴发成灾的现象屡见不鲜。植食性昆虫不仅本身对各种作物造成损害，更由于其传播介体的功能，加速植物各种病原微生物病害发生，因此研究植食性昆虫与植物为害与防御机制，有助于我们寻找更加有效的害虫防治策略。植物与植食性昆虫长期的进化过程中形成了一系列防御与反防御的策略。类比已经研究的较为清楚的植物与病原微生物互作模式，大部分研究专家认为昆虫与植物互作也遵循这样一个规律：昆虫取食植物，其植食性昆虫相关分子模式（Herbivore-associated molecular patterns，HAMPs）被植物识别并由此激活植物体内的HAMPs诱导免疫反应——HTI（HAMP-triggered immunity，HTI）的产生，这个过程被称为植物与植食性昆虫防御与反防御的第一层次，通常认为第一层次的防御反应只对不能产生昆虫效应子（Effector）的植食性昆虫种群有效，而昆虫则通过产生效应子应对植物的这种HTI防御被称为植物与植食性昆虫的防御与反防御的第二层次，使得植物通过自身的特异性抗性基因（R）识别植食性昆虫的效应子，从而激活效应子诱导的免疫反应——ETI（Effector- triggered immunity，ETI）来特异性抵御昆虫效应子，表现特异抗虫性达到植物与昆虫防御与反防御的第三层次。由于植食性昆虫不同食性和取食方式，口器也不相同，对植物造成的破坏结果不同，因此植物对此做出的防御反应也不同。本部分主要以植食性的咀嚼式口器与刺吸式口器两类主要农业害虫与植物互作为例进行论述。

2.1 咀嚼式口器昆虫-植物互作

咀嚼式口器昆虫包括蛾蝶类鳞翅目昆虫的幼虫以及鞘翅目的蝗虫等，以其咀嚼式口器啃食植物叶片、花、果实等组织，对植物造成大面积伤害，故植物对其防御反应应答类似于伤口损害识别方式如JA信号途径激活，但二者之间仍有显著区别［22］。对植物与咀嚼式口器昆虫互作机制进行了大量研究并取得了许多重要性进展，咀嚼式口器昆虫的激发子（Elicitors）已经报道很多，根据分子大小可分为：小分子化合物脂肪酸和氨基酸共轭物（Fatty acid-amino acid conjugates，FACs）［23］、inceptins［24］、caeliferins［25］及β-葡萄糖苷等大分子蛋白类物质［26-27］。这些激发子通过不同形式引发植物防卫反应，如吸引植食性昆虫天敌寄生蜂［23］、活性氧（Reactive oxygen species，ROS）含量提升［28］或者增加防御相关的JA或者水杨酸（Salicylic acid，SA）水平［24］。HAMPs诱导植物的HTI反应引起植物Ca2+离子通量变化，丝裂原活化蛋白激酶（Mitogenactivated protein kinases，MAPKs）信号通路激活，植物激素生物合成及信号转导途径激活，活性氧含量升高，挥发性物质释放等途径参与防御反应，而昆虫为了能够继续在植物上生存，进而产生效应子来抑制植物这种防御反应［29］。谷实夜蛾幼虫（Helicoverpa zea）唾液腺分泌的葡萄糖氧化酶（Glucosaccharase，GOX）可以抑制烟草中产生尼古丁以及其他的植物防御反应［30］，GOX同时在多种韧皮部取食的刺吸式口器的昆虫中也有发现［31］。Wu等［32］在美洲棉铃虫唾液腺中检测到了3种ATP水解酶：腺苷三磷酸双磷酸酶（Apyrase），ATP合酶（ATP synthase）和ATPase 13A1，实验证明它们均可抑制番茄中JA和乙烯途径相关防御基因的表达。

2.2 刺吸式口器昆虫植物互作

刺吸式口器昆虫用特化的针状口器刺入植物韧皮部取食汁液，故又称为韧皮部取食昆虫。与咀嚼式口器昆虫相比，该类昆虫取食造成伤口较小，引起植物的防御反应类似于某些病原菌，如SA信号防御响应途径［33］。由于刺吸式口器昆虫只靠口针刺穿植物细胞吸食汁液，因此其激发子或效应子多位于其取食过程中分泌的胶状和水状唾液中。目前为止，已经有很多激发子或者效应子在重大农业害虫蚜虫中被发现［34-41］。其中除了蚜虫本身固有的以外，还有来自于其内生微生物的HMAPs［42-43］，这为我们研究植物-昆虫互作增加了新的发现与挑战。除了对植食性昆虫激发子和效应子的发掘与鉴定，对相关植物受体鉴定对于我们深入了解植物-昆虫互作，并且研发新的抗病虫害策略至关重要。Vincent等［44］通过实时监测蚜虫取食叶片后细胞内钙离子流变化发现，蚜虫取食位点处钙离子流显著增加，对其分子机理进行研究发现，植物细胞通过与果实成熟和叶型发育有关的油菜素内酯不敏感受体激酶1（Brassinosteroid insensitive-associated kinase 1，BAK1）感知生物胁迫，谷氨酸受体（Glutamate Receptor-Like，GLRs）调节细胞内的Ca2+进入，以及双孔钙通道（Two-Pore Channel 1，TPC1）调控细胞内Ca2+释放等过程来感知和应答蚜虫取食。

植物与植食性昆虫在长期的进化过程中形成的防御与反防御是一个相当复杂的过程，尽管有关植物-昆虫互作分子机制研究已经取得了一些进展，有关昆虫确定和候选的激发子或效应子已经鉴定很多，但与其相互作用的植物靶标的报道却寥寥无几，探究昆虫取食过程中的激发子或效应子，并寻找植物应答昆虫激发子或效应子的受体蛋白对于探究昆虫植物互作将是一项重大突破，从而寻找新的抗虫策略。尤其是对于植物受体蛋白的鉴定，将有助于我们借助其结构特性，研制能特异激活植物防御应答的生物农药，或者设计能特异识别害虫的植物受体蛋白并将其应用到同种或同属植物上，从而提高植物自身抗性等。

3 植物-病毒-介体昆虫三者互作的协同进化

由于植物的固着性，绝大多数植物病毒需要依靠介体昆虫进行传播。植物病毒因其特异性与介体昆虫传毒模式分为非持久性传播、半持久性传播和持久性传播，其中持久性传播又分增殖型和非增殖型，对不同的传播模式相关研究已有大量报道［45-46］。重要病毒与其介体昆虫的识别和相互作用近年研究进展卓有成效，包括主要粮食作物水稻条纹叶枯病毒（Rice stripe virus，RSV）在其介体灰飞虱［47］、水稻矮缩病毒（Rice dwarf virus，RDV）在叶蝉［48-49］、水稻黑条矮缩病毒（Rice black streaked dwarf virus，RBSDV）在灰飞虱、水稻南方黑条矮缩病毒（Southern rice blackstreaked dwarf virus，SRBSDV）在白背飞虱，番茄黄化曲叶病毒（Tomato yellow leaf curl virus，TYLCV）在介体昆虫烟粉虱体内的识别、巡回侵染、经卵传播，以及在其体内不同组织器官内扩散机制等［50-53］。

过去关于植物-病毒-昆虫三者互作研究主要集中在植物-昆虫、病毒-昆虫以及植物-病毒两两互作的研究，由于学科发展配置不均衡等各方面原因严重限制了三者互作研究的发展。而近年来农业病虫害频繁大爆发证明某些昆虫与植物病毒互惠协同危害植物的作用。关于植物-病毒-昆虫三者互作研究报道表明，病毒与昆虫常常可以形成互惠关系从而协作危害植物。研究发现介体昆虫更偏好选择感染了病毒后的植物，并且在感病植物上介体昆虫的适合度更好，如烟粉虱在感染中国番茄黄化曲叶病毒（Tomato yellow leaf curl China virus，TYLCCNV）的烟草上繁殖力显著高于健康烟草，而Zhang等［54-55］对该现象的进一步研究发现，TYLCCNV的βC1蛋白可以抑制植物的JA防御途径，从而提高了感病植物对烟粉虱的适合度。尽管有关植物病毒抑制植物防御途径从而使介体昆虫受益的报道很多，但目前为止其相关分子机制仍然不是很清楚，尤其是病毒的致病因子与相关植物靶标的鉴定。βC1蛋白可以与调控植物叶片发育的AS1（ASYMMETRIC LEAVES1，AS1） 蛋 白 互 作，导致其叶型发育的症状类似病毒感染后的症状，并抑制JA防御途径中部分基因的表达［56］。之后的研究中发现与βC1互作的寄主植物JA途径的关键转录因子MYC2，该蛋白可以调控萜烯合酶（Terpene synthase，TPS）基因表达水平，研究表明βC1通过干扰MYC2二聚化，使其不能激活下游多个萜烯合酶基因（Terpene synthases，TPS）表达，从而导致对烟粉虱有趋避作用的挥发性萜烯类化合物α-香甘油烯（α-Bergamotene）的合成显著减少，最终使介体昆虫烟粉虱-双生病毒形成互惠关系［57］。有关植物病毒-介体昆虫通过植物实行间接互惠的报道在蚜虫、西花蓟马等农业害虫中也有报道。文献报道绿色桃蚜更偏向选择感染芜菁花叶病毒（Turnip mosaic virus，TuMV）的烟草，并且在感染TuMV的烟草和拟南芥上繁殖力高于未感病植株。筛选TuMV潜在的效应蛋白，发现Nla-Pro（Nuclear inclusion a-protease，Nla-Pro）蛋白可能对上述现象具有重要作用，即过表达该蛋白的拟南芥和烟草都可以提高介体的繁殖力，且都能引起与TuMV感染植物后类似的症状，如植物胼胝质积累下降（降低了对蚜虫的防御），自由氨基酸（蚜虫和其他韧皮部取食昆虫的重要氮源）含量上升［58］。尽管后续研究发现，过表达Nla-Pro蛋白拟南芥的乙烯信号途径被干扰，但没有找到相应植物靶标［59］。对于蚜虫传播的黄瓜花叶病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）的研究发现，其2b蛋白与JAZ蛋白（Jasmonate ZIM-domain proteins，JAZs）互作抑制JA途径，通过26S蛋白酶体阻止JA信号途径关键的抑制子的降解，从而增强对介体昆虫的偏好［60］。番茄斑萎病毒（Tomato spotted wilt virus，TSWV）或可利用植物JA-SA防御途径拮抗从而与其介体昆虫西花蓟马实现互惠，但其分子机制尚未解析。西花蓟马取食可以引起植物的JA防御反应，而TSWV侵染的植物可以引起植物的SA防御反应，从而抑制了不利于西花蓟马的JA 防御途径［61］。

尽管很多研究表明植物介导的病毒与介体昆虫有间接互惠关系，但并不是所有的植物病毒与其介体昆虫间都是互惠的。如非持久性传播CMV感染的黄瓜（Cucumis sativuscv. Marumba）并不适合蚜虫的生长繁殖，研究发现蚜虫倾向于被CMV感染的植物吸引，但经过短暂的口针刺探后便迅速离开，该互作体系似乎只对病毒的传播有利，而不利于蚜虫的繁殖［62］。因此，有关于植物病毒对宿主与介体互作影响结果的不同，Mauck等［63］作出了这样的假设：病毒传毒模型是植物病毒改变宿主表型从而影响介体适合度的重要因素，即持久性传播病毒往往增强介体在宿主植物上的适合度，使介体能在宿主植物韧皮部持续取食，从而在较长时间内增强介体对病毒的获取，而非持久性传播病毒感染的植物往往不适合介体生存，介体在植物上经“拉-推（Pullpush）策略”快速刺探并迅速离开至别的植物从而实现快速传毒。尽管上述假设是对以往相关文献的总结，但并不是所有已研究的三者互作都符合上述假设，如上文提到的TuMV即为一种非持久性传播病毒，但它却能促进其介体在宿主植物上的适合度。而有关研究发现介体昆虫也并不总是喜欢选择感病植物的，这还取决于介体昆虫本身是否带毒，如无毒蚜偏好选择感染大麦黄矮病毒（Barly yellow dwarfvirus，BYDV）的小麦，但蚜虫获毒后，却偏向选择无毒小麦［64］。这表明，病毒在促进自身传播的策略中，不仅可以通过操纵植物来间接使介体帮助其传毒，还可以直接作用于介体来实现更有效的传毒。有关植物病毒改变介体生理和行为的报道已有很多［65-67］，但对于三者互作中病毒改变昆虫行为从而利于传播的潜在分子机制仍需进一步探究。只有对这些现象的分子机制进行详细解析，才能为最终将分子互作层次的微观机理上升为对虫传病害的宏观应用。

尽管有关植物-病毒-昆虫三者互作一直是植物保护领域研究热点，但其间的生物学现象和分子机制仍需要更多的发现与总结，例如，病毒与昆虫在对其宿主的侵害过程中的互惠关系或者“利益至上”的关系存在怎样的规律；三者互作中是否是病毒作为“终极boss”来改变宿主和介体的表型从而利于自己的生存与繁殖；植物在病毒与昆虫的双重“攻打”的情况下，如何“固阵自守”，这些问题的攻克以及相关分子机制的解析将有助于制定高效阻断虫传病害的策略，例如开发高效特异安全的介体昆虫趋避剂，或者阻断病毒与介体昆虫之间的互惠协作关系，从而在特异减少介体昆虫取食和病毒传播的同时，不影响其他有益昆虫的行为和生态平衡。

4 植物-根际微生物群落的互作机制与植物保护策略

植物根部微生物在植物保护中起重要作用，也被称为植物的第二套基因组（Secondary Genome），其主要由根际微生物（Rhizospheric microorganisms）和非根际微生物（Non-rhizosphere microorganisms）两部分组成。植物根际即植物根系周围、受根系生长影响的土体，附着其上的微生物结构组成和丰度的变化是监测植物健康的“晴雨表”。研究表明受植物根系影响，其根际微生物与非根际微生物组成存在很大差异，根际微生物与植物在生长过程中互相影响，彼此依存。植物为微生物提供分解物质有助于其生存繁殖的同时，根际微生物产物也影响植物自身的生长发育。1904年德国微生物学家Hiltner［68］提出根际概念以来，对根际微生物研究的热度一直炽延不断［68］。早期由于受实验技术的限制以及学科研究进展的影响，对植物-根际微生物研究主要集中在植物-根际微生物宏观相互影响的现象描述，如植物种类［69-70］、基因型［71-72］和植物不同发育时期［73］，其根际微生物结构组成呈现种群结构差异。但随着植物防御机制与植物保护策略研究的进展，发现植物激素信号途径［74］、根际分泌物组成［75-76］与其根际微生物存在互作从而影响植物生长发育和植物抗性的现象。探究根际微生物在协助植物应对生物胁迫过程中的作用，有助于开发优良的抗植物病虫害的微生物菌肥，减少对化肥和农药的使用，对于植物保护和实现可持续发展战略意义重大。通过对植物-根际微生物互作机制的归纳总结，有助于植物土壤微生态的健康，实现绿色植物保护。

4.1 根际微生物对植物影响

植物的生长发育过程很大程度上依赖于其根际微生物，有益根际微生物对植物的促生影响主要归结两个方面：一方面根际有益微生物通过降解代谢物质为植物生长发育提供营养物质和能源；而另一面根际有益微生物通过诱导增强植物抗性等直接作用以及抑制病原菌生长等间接作用方式促进植物生长。大量研究发现根际微生物为植物提供营养及能源物质，如具有固氮作用的固氮菌［76-77］以及促进磷吸收的丛枝菌根真菌［76］，而中国科学院王二涛团队［78］通过稳定同位素标定实验发现并提出丛枝菌根真菌与植物的共生过程中脂肪酸是植物传递给菌根真菌的主要碳源形式的新观点，病原真菌与寄主植物争夺脂肪酸作为其生长的碳源，进而侵染植物，造成作物减产。另外，还有许多促进植物吸收利用微量元素的根际微生物如Trichoderma asperellumT34和Azospirillum brasilense均可以促进黄瓜植株对土壤中铁离子的吸收和积累，在土壤中添加这两种微生物后可快速改善植株的缺铁症状，推测这些根际微生物可以为植物提供促进其生长发育的能源物质［79-82］。

在植物的整个生命周期中，根际微生物除了促进植物的正常生长发育外，还协助植物应对包括干旱、盐分、水、温度等非生物胁迫［83］，同时诱导植物抵抗来自于植物病原体和植食性昆虫等影响植物正常生长生存的生物胁迫［84］。目前为止，根际微生物引起植物防御反应功能从而协助植物对抗咀嚼式昆虫或病原微生物危害的报道已有很多。Aziz等［84］研究表明，解淀粉芽孢杆菌（Bacillus amyloliquefaciens）GB03能够激活拟南芥中调控硫吸收和积累代谢途径相关基因ATPS和APR的表达从而促进对硫的吸收和积累，诱导编码高硫脂族和吲哚类芥子油苷基因的转录水平，因此增强了对植食性昆虫甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）的抗性；而同样由GB03处理的芥子油苷突变体拟南芥对甜菜夜蛾抗性却减弱。而Hariprasad等［85］研究发现定殖于番茄根际的铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）2apa可提高番茄植株吲哚-3-乙酸、SA和噬铁素的产量，进一步分析发现该菌能够分泌抗菌物质吩嗪对番茄的叶部及根部病原菌具有明显抑制作用，且同时该菌对番茄具有显著促生作用。对于根际微生物通过寄主植物，实现对病毒病害的主要介体——刺吸式口器昆虫防御的研究较少，是否能够通过根际微生物组的组成的配比，实现对虫传病害的有效绿色防控也待研究。

除了有益微生物，在植物根际也存在大量的病原真菌、卵菌、细菌和线虫等有害微生物［83，86］，其中细菌对植物侵染受植物根的限制，而一般的病毒则还需要活体生物如真菌及线虫等介体的帮助才能进入植物内部造成损害［86］。因此在根际微生物引起的植物病害中，大部分是由病原真菌及线虫引起的，它们通过机械损伤、分泌毒素、影响植物对水分和无机盐的吸收、破坏根际有益菌群结构等方式影响植物正常生长发育。

4.2 植物对根际微生物影响

尽管根际微生物对植物存在危害、促生或诱导防御等作用，但植物也可以通过根系分泌物主动调节根际微生物的组成结构以保障自己正常生长发育或者应对逆境。Haldar等［87］将植物根系分泌物分为5类：（1）水溶性离子和低分子化合物，如单糖、氨基酸以及依赖浓度梯度被动扩散的有机酸；（2）需要主动运输的高分子化合物如碳水化合物、蛋白质和脂质；（3）多糖和半乳糖醛酸形成的不容性粘液；（4）次生代谢产物；（5）分解和脱落物：成熟根段表皮细胞自分解产物、脱落根冠细胞、根毛和细胞碎片。植物通过这些根系分泌物与其根际微生物进行“交流”调节根际微生物群落的结构组成，推测其可能是导致不同植物种类和基因型的根际微生物群落结构存在差异的原因。而植物感病后其根际群落的变化更能说明植物对其根际微生物的主动调节作用。Rudrappa等［88-89］研究发现丁香假单胞菌（Pseudomonas syringae pv tomato）PstDC3000感染拟南芥幼苗叶片后促进根释放L-苹果酸（L-Malic Acid，MA）从而使有益菌枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis）FB17在根际定殖量增加，FB17定殖根际后可以引起拟南芥的诱导系统抗性（Induced systemic response，ISR），拟南芥产生化合物JA，从而抵御病原菌对拟南芥的侵染，减轻拟南芥的发病程度，后续实验发现PstDC3000侵染后通过增加苹果酸转运蛋白（Aluminum activated malate transporter，ALMT1）的表达量从而提高根际苹果酸浓度。Liu等［90］在黄瓜-黄瓜枯萎病菌-解淀粉芽孢杆菌（Bacillus amyloliquefaciens）SQR9互作系统中发现类似现象，即黄瓜枯萎病毒侵染黄瓜后其宿主根部分泌柠檬酸（Citric acid）招募有益菌SQR9。而有关研究发现植物JA或者SA信号途径激活后可以改变其根际微生物细菌群结构组成［74，91］，推测植物在受到外界病原体或者植食性昆虫侵害时，会激活其典型的JA或者SA信号途径进行防御，其中包括调节其根际微生物组成，从而招募有益微生物协同抗病。尽管对于该推测还没有确切证实，但植物与根际微生物互作过程中的主动调节过程是无可非议的。

植物与根际微生物群落互作研究仍处于初级阶段，由于微生物分离培养技术限制，目前我们能够分离培养的菌仅占全部微生物的不到1%，植物根际微生物如何作为一个群体来发挥其生物学功能还远远不清楚。近年来利用模式植物拟南芥对植物根部和根际微生物结构组成和功能与植物免疫和非生物胁迫等方面的互作研究取得了一定进展［25-26］。探究根际微生物对植物的影响作用以及植物自身对根际微生物的调控机制，有助于我们更加深入了解植物的地下环境，从而人为调控植物的根际生境，尤其是探究根际既定以及潜在的有益微生物与植物之间互作机理，对于该领域的突破，有助于我们实现可持续的植物保护理念。特别是对于一些农作物来说，探究开发根际有益微生物为生物治理病虫害问题及提高农业产量提供了广阔前景。微生物组学技术的发展将极大的促进我们对植物根际微生物群落功能的了解和应用。

4.3 根际微生物组-植物病虫害互作研究进展

尽管目前有关根际微生物-植物-病毒-昆虫四者互作鲜有报道，但随着科研发展趋势以及相关研究技术发展，人们对于植物保护会逐渐的从单一的两两互作，或者稍微复杂的三者互作推至更宏观复杂的各种环境因子互作中，从而实现最佳环保可持续的植物保护目标。而有关植物保护的候选策略中，探究植物根际微生物群体的作用被认为具有很大应用前景，通过人体与肠道微生物互作关系启发，植物根际微生物菌群的相互作用对于植物的抗病性至关重要。这要求我们由单一菌群对植物某种促生或者抗病的作用研究上升至整个根际微生物组。某些根际有益微生物在实验室效果良好，但在田间应用时却没有明显效益，这也说明了植物根际微生物群落是一个相互关联互作的群体，对单一菌群功能研究远不能满足我们对植物根际生境进行人工改造的要求。目前生物防治研究重点已经由利用单一微生物菌株转向了利用微生物组，尤其是对于农作物微生物组研究［92-93］。类比人类肠道微生物组研究思路手段，通过模拟自然条件，揭秘自然状态下植物与微生物组互作关系，从而寻找能稳定的在田间发挥作用并为植物促生、抗病、抗逆的微生物互作群体。目前已经发现了很多根际微生物具有协助植物抗病虫害的功能，但是如何将其稳定的运用到实际农业生产中是一项重要挑战。

随着根际微生物组功能研究浪潮兴起，以及生物科学技术发展和各相对简单互作（如二者互作或三者互作）相关理论基础的奠基，以植物为中心的根际微生物-植物-病毒-昆虫的多元互作研究也会逐步展开，通过对植物周围各种主要环境生物与植物多元互作研究，将为我们实现环保可持续且较为全面系统的防治植物病虫害目标带来希冀。

5 小结与展望

植物的整个生活史中受根际微生物、病毒、昆虫等多种元素相互影响。通过总结发现无论是植物-根际微生物、植物-病毒、植物-昆虫两两互作还是植物-病毒-昆虫三者互作中，目前都取得了很大进展，同时创生了很多机遇与挑战。植物-根际微生物组研究趋势正逐步扩大，将植物根际微生物组互作与植物抗病虫害防治相结合必将会成为未来植物保护研究热点。当前植物-病毒、植物-昆虫、植物-昆虫-病毒互作机制的解析对于“围绕根际微生物组抗植物病虫害”策略的研究具有重要推动作用。但是各部分研究仍有许多问题需要解决。植物与根际微生物互作中，植物不仅获益于有益微生物，也同时受到病原物微生物的侵染。植物采用何种调控机制（如激素途径和转录调控）、分泌何种关键化合物招募或阻遏有益或有害微生物还有待于进一步深入研究，以及微生物对生长环境和寄主的要求如何通过快速精准的检测技术采用适当的方法应用到生产上，也是目前植物-根际微生物研究中急需解决的问题。而在植物与病毒互作中由于病毒有着与其他病原不同的侵染和增殖方式，植物病原的昆虫介体传播是许多植物病毒病流行的重要环节，不能简单的划分植物-病毒或植物-昆虫互作。在长期不断的适应进化过程中，植物病毒与其介体昆虫形成了相互适应而又复杂多样的关系。对于介体昆虫如何获得病毒、病毒又是如何与昆虫受体蛋白相互识别的，仍需要大量的研究。虽然近年来病毒在介体内增殖方式以及巡回侵染研究获得了一定进展，但是面对种类多、变异快的病毒仍有许多的工作有待深入开展。明确病毒介体传播机制、切断有效的介体传播途径将有助于结合实际制定行之有效的策略来阻断昆虫介体对植物病毒的传播。而植物为了抵御昆虫的取食和病毒的侵染会通过激素信号转导或转录因子调控或通过分泌化合物招募有益微生物等方式启动一系列的防御效应，昆虫和病毒作为入侵者则会调节自身的功能抵御植物防御措施，增强对植物防御的适应能力，这种互相克制却又相互推动的“防御军备竞赛”才推动了植物、昆虫、病毒以及植物环境微生物的协同进化过程。

植物-介体昆虫-虫传病毒-环境微生物的相互作用是目前国际上研究的重点和热点。随着生命科学技术以及基因测序等高通量技术的快速发展，生命科学领域进入了以海量多元组学数据为特征的大数据时代。组学大数据给生命科学研究带来了前所未有的机遇和挑战。通过对感病和健康农作物基因组、蛋白质组以及微生物组的综合比较，分析植物在病原侵染过程中变化的关键因子以及受转录调控的蛋白的变换，监测在变化过程中健康和感病作物的微生物群落种群和丰度的变化，通过适当的补充微生物种群调节重要农作物微生态平衡，实现单个或简单复配菌株无法实现的生态功能，从而提高农作物的产量、质量及抗病虫害性能，提供一个新的植保方案，为绿色防控策略的制定提供理论依据。

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