厌氧氨氧化菌在堆肥中的群落变化及影响因素的综述

(环境保护部华南环境科学研究所，广东 广州 510535)

厌氧氨氧化菌在堆肥中的群落变化及影响因素的综述

洪鸿加陈琛欧英娟吴彦瑜

(环境保护部华南环境科学研究所，广东 广州 510535)

堆肥被认为是处理有机垃圾的一种有效手段，其过程是利用微生物活性和相互作用而达到有机物降解。堆肥中包含的厌氧环境和氮元素的循环过程会产生厌氧氨氧化反应，这是一个导致堆肥过程中氮素流失的反应。尽管如此，关于堆肥过程中厌氧氨氧化所起的作用以及影响因素所知甚少。本文综述了堆肥中影响厌氧氨氧化的因素，包括温度、pH、溶解氧、基质及底物、有机物等，并探讨了堆肥中厌氧氨氧化菌的群落变化以及与其他功能菌之间的关系。为削弱厌氧氨氧化在堆肥中的作用，需在堆肥前期削弱厌氧条件，为保存堆肥中的氮源、更好地处理有机垃圾提供可能性。

厌氧氨氧化；堆肥；群落结构；影响因素

随着我国社会经济的迅速发展、人民生活水平的不断提高，由此带来的垃圾问题也越来越突出。有机垃圾的生物堆肥被认为是将有机类垃圾资源化的一个很重要的体系[1，2]。堆肥工艺技术是指在微生物作用下通过人为控制环境条件使有机物快速矿质化、腐殖化和无害化而变成腐熟肥料的过程[3，4]。

在微生物分解有机物的过程中，不但生成大量可被植物吸收利用的有效态氮、磷、钾化合物，而且又合成新的高分子有机物一腐殖质，是构成土壤肥力的重要活性物质，同时堆肥过程中的高温发酵条件使垃圾中的致病菌、寄生虫卵基本被杀死，有效抑制有害病菌的传播。堆肥工艺技术已被证实可以广泛应用于畜禽粪便、剩余污泥、农作物等废弃物的资源化回收利用[5，6]。而堆肥过程是微生物活性和相互作用的结果，微生物的群落构成直接影响着堆肥的阶段和堆肥的效果[7]。在厌氧堆肥的过程中，氨态氮和亚硝态氮并存时，通常碳不足而氮过于充足时，可能会发生厌氧氨氧化反应。

厌氧氨氧化反应的首次发现是在一个污水处理厂中[8]。1999年，厌氧铁氨氧化细菌被分离培养，是属于浮霉菌门(Planctomycetales)的一个分支[9]。厌氧氨氧化作用发生在被称为厌氧氨氧化小体的囊状结构中，它是厌氧氨氧化分解及代谢的场所，其独特的脂质双分子层由梯烷构成，可以阻止小分子物质及有毒的胁外泄。一般来说，厌氧氨氧化小体是用来鉴定厌氧氨氧化菌的主要依据。目前，厌氧氨氧化菌分为5个菌属，分别是Candidatus Brocadia，Candidatus Kuenenia，Candidatus Scalindua，Candidatus Jettenia和Candidatus Anammoxoglobus[10-13]。厌氧氨氧化不断被证明在多种环境中发挥着重要的作用，包括是在水体环境中，如海洋的上升流，海岸河口、湖泊沉积物，地下水等[14-16]，之后在陆地环境中，如稻田、永久冻土等[17，18]，以及一些特殊环境中，如极地沉积物、深海热液喷口，火山口，高温油库等[19-22]。截至2015年，至少有114个污水处理厂用到了厌氧氨氧化工艺，其中88个应用厌氧氨氧化工艺的污水处理厂在欧洲[23]。短程硝化与厌氧氨氧化结合的工艺被认为具有很多的优势，包括降低氧气需求(大约降低60%)，减少有机碳的需求、降低成本(大约60%)、污泥量的减少、温室气体的减少等。

尽管有很多报道是关于厌氧氨氧化在自然环境(水体、土壤、海洋等)的分布或者在污水处理领域中应用，然而对于厌氧氨氧化在堆肥上的群落结构及其应用鲜有报道。厌氧氨氧化能消耗堆肥过程中的氮元素，因此不利于堆肥中氮素的保留。而充分掌握和厌氧氨氧化在堆肥中存在的群落结构、生长条件、影响因素和作用方式则能为更好地掌握有机垃圾生物堆肥提供先决条件。因此，本文拟综述影响堆肥中厌氧氨氧化的因素、厌氧氨氧化在堆肥中的群落结构、与其他功能微生物的关系等，从而为调控堆肥中的厌氧氨氧化、获得更优质堆肥提供技术参考。

1 影响堆肥中厌氧氨氧化的因素分析

影响堆肥中厌氧氨氧化细菌生长的环境因素很多，包括温度、pH、溶解氧、基质及底物、有机物等。

1.1 温度

温度是影响堆肥效果的关键因素。堆肥过程中，微生物的呼吸以及降解有机物产生的热量导致了堆肥过程中温度的变化，通常可概括为三个阶段：(1)中温阶段；(2)高温阶段(>50℃)和(3)冷却阶段。温度影响着不同微生物群落的繁殖和分解有机物的活动，所以可将其作为判定堆肥产品是否腐熟的指标之一[1，3]。

堆肥中的温度变化可以从以下几个方面来影响厌氧氨氧化菌的群落变化。(1)倍增时间。尽管厌氧氨氧化菌被认为是生长及其缓慢的细菌，如早期的研究表明厌氧氨氧化菌的生长速度为0.0033～0.001h-1，倍增时间为9.0～29.0天[24-26]，然而近年来的研究显示厌氧氨氧化菌的倍增时间受到温度的影响。在温度30℃时，厌氧氨氧化菌的生在速度能达到0.139h-1，即2.2天的倍增时间，这是目前所有文献中报道的最高速度[27]。尽管其他文献中厌氧氨氧化菌的生长速度无法达到这么高，文献中仍然有厌氧氨氧化菌的倍增速度随着温度升高而升高的现象。通常情况下，在温度高于30℃时，厌氧氨氧化菌的倍增时间可以缩短为3～5天[28，29]。与此相反，在低温度下厌氧氨氧化菌的生长收到限制，通常在温度低于15℃时，其倍增时间往往长于40天[30，31]。也就是说，堆肥阶段满足了厌氧氨氧化菌对温度的要求，可以简短厌氧氨氧化菌的倍增时间，促进其生长。(2)种类差异。厌氧氨氧化菌在自然界中具有更广阔的温度生境，既包括60～80℃的极端高温环境(如热泉、深海热液、高温油罐等)(Candidatus Kuenenia，Candidatus Brocadia，Candidatus Scalindua)，，又包括-5℃到4℃的海洋沉积物Candidatus Kuenenia，Candidatus Brocadia，Candidatus Jettenia)[19，20，32]。这暗示了堆肥中出现的厌氧按氧化菌可能也隶属于高温组，包括Candidatus Kuenenia，Candidatus Brocadia，Candidatus Scalindua。实验室研究也证明了这一观点，即Candidatus Kuenenia，Candidatus. Brocadia，Candidatus Scalindua出现在稻草垛和牛粪堆肥反应中[33]。(3)数量差异。尽管堆肥过程中的温度都能满足厌氧氨氧化所需生长条件，然而大多数人工污水处理条件下厌氧氨氧化菌的更适合温度为30～40℃[25，34，35]，这意味着大多数厌氧氨氧化菌更适合于堆肥过程中的中温阶段(～36℃)和高温阶段(～55℃)。WANG等[33]研究表明，厌氧氨氧化菌在堆肥中温40℃左右有着最高数量和最高的相对比率(8.84%)，而在高温阶段50～60℃数量和相对比率都最低(1.19%)。而中温阶段和高温阶段也符合了大多数厌氧微生物群落所需的生境要求，尽量两个过程中微生物群落结构上会有比较大的差异。

1.2 pH

堆肥过程中能引起pH的变化，如发酵和酸化过程中有机酸的产生可能让pH降至4.0～6.0，而氨的产生能让pH提高。随着堆肥过程中氨被氨氧化细菌氧化(包括好氧氨氧化细菌及厌氧氨氧化菌)，pH又会降低到稳定的7.0～7.5[36]。厌氧氨氧化细菌对pH的变化非常敏感。最优的厌氧氨氧化菌成长条件为6.7～8.3[23]，但是在自然水体中，厌氧氨氧化的pH适应范围可从3.88～8.91[32]，这显示了厌氧氨氧化菌能适应更多的生境。与此同时，pH可能通过间接影响厌氧氨氧化基质，从而影响了厌氧氨氧化反应。例如游离氨的浓度会在pH高时多而pH低时少，而游离亚硝酸盐会在pH高时降低而pH低时增多。这些条件显示了在堆肥过程中，一方面，pH条件能够满足了厌氧氨氧化菌生长的条件，而pH的变化有可能从直接和间接方面影响厌氧氨氧化菌的群落和数量的变化。而另一方面，厌氧氨氧化菌在堆肥过程中可以消耗产生的过多的氨，从而对pH起着反作用。

1.3 溶解氧

堆肥过程中伴随着溶解氧的变化，这可能影响着厌氧氨氧化菌的生理特性。传统理论认为，厌氧氨氧化菌为严格的厌氧菌，水中的DO高于2%时，厌氧氨氧化菌停止其活性；而在溶解氧恢复至低氧状态时，厌氧氨氧化活性恢复[37]。厌氧氨氧化这一特性显示了厌氧氨氧化菌对氧的耐受能力，也为以间歇曝气方式来达到短程硝化和厌氧氨氧化脱氮工艺提供了可行性。而一个逐级培养实验证明，厌氧氨氧化菌在长期暴露在 8mg/L 时，活性只有微量下降[38]。这些例子都证明了厌氧氨氧化菌对溶解氧的耐受力比传统认识的要高，能适应复杂的堆肥溶解氧变化。而在这个过程中，也可能构成一个小型的短程硝化-厌氧氨氧化工艺：在溶解氧较高时，好氧氨氧化菌可以将氨氧化成亚硝酸盐，从而为厌氧氨氧化菌提供所需基质；而在溶解氧较低时，厌氧氨氧化菌得以将生长和生存，从而将氨盐和亚硝酸盐合成氮气，进一步转化堆肥中氮素。

1.4 基质及底物

1.5 有机物

堆肥中有着大量的有机物，通常认为是堆肥过程中微生物的主要碳源。而二氧化碳是厌氧氨氧化菌的主要碳源，因此适当的增加水中的无机碳盐被认为可以促进厌氧氨氧化菌的生长以及增强其活性[40，41]。有机物通常认为是厌氧氨氧化的抑制剂[24，42]。另一方面，有机物的存在促使反硝化菌快速增殖并释放出比厌氧氨氧化反应更高的自由能，因而反硝化菌竞争到更多的亚硝酸盐，而厌氧氨氧化逐渐处于劣势，这也间接导致了大量有机物的存在对厌氧氨氧化菌来说往往起着负面作用。这种现象往往在有机物非常丰富的环境中，如养殖业废水[43]。

2堆肥中厌氧氨氧化的群落结构及与其他氮功能菌之间的关系

2.1 厌氧氨氧化菌在堆肥中的群落结构

(1)Candidatus Brocadia，又分为anamtnoxidans，fulgida和cincia三种，主要出现在淡水生态系统中以及废水处理厂的活性污泥中[10，24，44，45]。于此同时，Candidatus Brocadia 对高温有着特殊的适应性。在实验室43℃富集条件下，Candidatus Brocadia anammoxidans还能保持活性[26]。在位于加利福尼亚和内华达的几个热泉中(65℃)中，也发现了Candidatus Brocadia fulgida和Candidatus Brocadia anamtnoxidans[20]。能广泛适应高温的条件，说明了能Candidatus Brocadia很好的适应堆肥过程中的高温效应。WANG[33]也进一步证实，高温阶段(50～60℃)不利于厌氧氨氧化菌的大量繁殖，整体厌氧氨氧化菌的数量和比率都占整个堆肥阶段最低，但Candidatus Brocadia却能占据高温阶段厌氧按氧化菌群落的绝对数量优势，这充分说明了在Candidatus Brocadia在堆肥过程中的重要性。

(2)Candidatus Kuenenia，仅包含stuttgartiensis一种，主要出现在淡水生态系统中以及废水处理厂的活性污泥中[44]。Candidatus Kuenenia也能适应一些高温环境，如在深海热泉口中发现了与其相似性极高的群落[19，20]。这些研究表明，Candidatus Kuenenia的适应性较广，可以适应复杂的堆肥环境。Candidatus Kuenenia是在堆肥过程中唯一不受温度影响活性的厌氧氨氧化菌落[33]，这也暗示了它可能在不同的堆肥物质、不同的堆肥工艺中都可以占有重要的地位。

(3)Candidatus Scalindua，包含brodae，wagneri，sorokinii，arabica，zhenghei，profunda和richardsii七种，主要出现在海洋环境中，但也包括淡水生态系统和污水处理系统的活性污泥中[11，46-49]。Candidatus Scalindua最具有多样性和广泛分布性，这充分表明了它能适应各种生境，也包括堆肥环境下。有研究表明，Candidatus Scalindua的多样性和广泛分布是它能在堆肥前期和中后期的中温期占厌氧氨氧化细菌种群的优势[33]。

(4)Candidatus Jettenia，仅包含asiatica一种，主要出现在淡水生态系统中以及废水处理厂的活性污泥中[13]，也包括深海油田[21]。Candidatus Jettenia的适应性和分布略相似于Candidatus Kuenenia，它也在堆肥反应占据一定的生态位。

(5)Candidatus Anammoxoglobus，包含propionicus和sulfate两种，主要出现在废水处理厂的活性污泥中[12，49，50]。尽管目前没有证据证明Candidatus Anammoxoglobus能存在于堆肥环境中，然而它比其他厌氧氨氧化菌更能适应基质的抑制作用，这使它可能在有机质比较丰富的堆肥过程中可以占据有利优势。

2.2 厌氧氨氧化菌与其他氮功能菌的互利关系

堆肥过程中，厌氧氨氧化菌通常与氨盐生成及代谢的相关氮功能菌能形成互利关系。

(1)氨化反应类细菌。氨化反应是指有机质通过微生物降解，从有机氮变为氨的过程。堆肥过程中的铵盐一般在升温阶段和高温阶段增长[7，33]，这显示了氨化反应主要发生在这两个时期。氨化反应不需要特定的微生物种群，它为堆肥提供了主要的氨的来源，也包括为厌氧氨氧化提供了所需的基质。

(2)硝化细菌。研究表明，硝化细菌在堆肥的升温阶段开始出现，在冷却阶段急剧增长[7，51]。在堆肥过程中，厌氧氨氧化菌可与硝化细菌共同存在，互惠互利。硝化细菌，尤其是好氧氨氧化菌产生的亚硝酸用作厌氧氨氧化菌的基质，而厌氧氨氧化菌消耗亚硝酸，则可解除亚硝酸对好氧氨氧化菌的抑制。此互利作用有助于进一步降低消耗堆肥过程中的氮元素，控制堆肥过程中亚硝酸盐对微生物群落的抑制作用。

(3)氨氧化古细菌。氨氧化古细菌通常在堆肥的冷却阶段出现并增长[51]，从而为冷却阶段氧化氨、获得亚硝酸盐提供另一种途径。与硝化细菌相似，氨氧化古细菌也与厌氧氨氧化菌互惠互利。

2.3 厌氧氨氧化菌与其他氮功能菌的拮抗关系

堆肥过程中，厌氧氨氧化菌与硝酸盐/亚硝酸盐相关的氮功能菌能形成竞争类拮抗关系。

(1)反硝化细菌。反硝化细菌在堆肥的升温阶段开始出现，在冷却阶段急剧增长[7，52]。在堆肥过程中，反硝化菌往往能与厌氧氨氧化菌形成竞争的拮抗作用。这是由于他们需要相似的亚硝氮，而反硝化菌往往生长速度优于厌氧氨氧化菌，因此可能对厌氧氨氧化菌起竞争类的拮抗关系。尽管如此，堆肥过程中反硝化细菌往往能具备氧化有机质、氧化硫、调节pH的作用[52]，从而也能在一定程度上促进厌氧氨氧化菌的生长。

(2)其他硝酸盐还原类细菌。其他硝酸盐还原菌从事异化反硝化反应，即能将硝酸盐还原，但不生成氮气的反应。与反硝化细菌类似，其他硝酸言还原类细菌与厌氧氨氧化菌形成基质竞争类拮抗关系。

3 堆肥过程中调控厌氧氨氧化

厌氧氨氧化能造成氮素的流失，不利于堆肥中氮素的累积。如上文所述，厌氧氨氧化受到温度、pH、溶解氧、基质及底物以及有机质等各种因素的影响，因此，我们可以通过调控关键因素，强化厌氧氨氧化与其他功能菌的互利/拮抗关系，从而获得更优质的堆肥产物。

(1)温度：温度是控制堆肥中细菌群落变化，包括厌氧氨氧化群落结构变化的关键因素。由以上分析可知，高温阶段不利于形成稳定的氮转化细菌群落，也包括厌氧氨氧化群落。为了减少厌氧氨氧化反应的产生，应尽快提高堆肥的温度，既可以提高其他有效微生物的新陈代谢，又可以减少厌氧氨氧化反应对氮素的消耗。

(2)pH：pH通常不会成为堆肥过程中的关键调控因素，但因注意当pH>7.5时会导致氨气大量释放，从而导致氮素的损失和堆肥体中溶解性铵盐的减少，从而间接影响了厌氧氨氧化的基质和底物[5]。

(3)溶解氧：可以在堆肥开始初期升温阶段，就严格控制溶解氧，适当通风或通入少量氧气，促进有氧微生物的降解作用，避免形成厌氧条件。

(4)堆肥物质组成：堆肥物质的组成直接影响着堆肥过程中基质和有机物的变化，在堆肥中通常用碳氮比(C/N)来表示。通常认为初始C/N在25～35的区间内有利于微生物的生长和繁殖，进而有利于有机物的有效分解，最终有利于更优质的堆肥产物[5]。由于厌氧氨氧化菌为自养菌，其生产不需要碳元素。为抑制厌氧氨氧化菌，可以适当调高堆肥物质中的C/N比。

4 结 论

本文综述了堆肥中影响厌氧氨氧化的因素，包括温度、pH、溶解氧、基质及底物、有机物等，并探讨了堆肥中厌氧氨氧化菌的群落变化以及与其他功能菌之间的关系。为削弱厌氧氨氧化在堆肥中的作用，需在堆肥前期削弱厌氧条件，为保存堆肥中的氮源、更好地处理有机垃圾提供可能性。综上所述，研究结论主要包括：

(1)在厌氧堆肥的过程中，温度、pH、溶解氧、基质及底物以及有机质等是影响厌氧氨氧化群落的主要影响因素。

(2)厌氧氨氧化菌能与氨转化类细菌，包括氨化反应类细菌、硝化细菌及氨氧化古细菌，形成互利关系；相对的，它与硝酸盐转化类细菌，包括反硝化细菌及其他硝酸盐还原菌，形成拮抗关系。

(3)堆肥中可通过调控高温、通风控制溶解氧、提高堆肥物质组成C/N比等因素，抑制厌氧氨氧化群落组成，保留堆肥中的氮元素，从而获得更高效的堆肥产物。

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ReviewontheStructureofAnammoxCommunityandtheInfluenceFactorsinCompostingProcess

HONG Hongjia CHEN Chen OU Yingjuan WU Yanyu

(South China Institute of Environmental Sciences，Ministry of Environment Protection，Guangzhou 510535，China)

This paper summarized the factors affecting the anammox in composting process，including temperature，pH，dissolved oxygen，substrates，organic matters. The structure of anammox community and the interaction between anammox and other functional bacteria were also discussed. This paper provided a possibility that can benefit the anammox in composting process and make better compost products.

anaerobic ammonium oxidation；compost；microbial communities；influence factors

项目资助：国家重点研发计划项目(2016YFE0106600)；国家自然科学基金青年科学基金资助项目(41501278)；中央级公益性科研院所基本科研业务专项(PM-zx703-201512-044、PM-zx703-201602-032)；环境保护部留学人员择优资助项目(PM-zx421-201612-333)；广东省省级财政技术研究开发补助经费入库项目(PM-zx097-201601-024)；广州市科技计划项目(2016201604040057)

洪鸿加，硕士，工程师，研究方向为固废资源化

吴彦瑜，理学博士，高级工程师，固体废物资源利用与研究

文献格式：洪鸿加 等.厌氧氨氧化菌在堆肥中的群落变化及影响因素的综述[J].环境与可持续发展，2017，42(6)：66-70.

X21

A

1673-288X(2017)06-0066-05