丰容对白臀叶猴(Pygathrixnemaeus)的采食量及行为影响

陈崇涛 邓加奖 韦定菊 姚永芳*

(1.广西南宁市动物园，南宁，530003；2.四川农业大学动物科技学院，成都，611130)

丰容对白臀叶猴(Pygathrixnemaeus)的采食量及行为影响

陈崇涛1邓加奖1韦定菊2姚永芳2*

(1.广西南宁市动物园，南宁，530003；2.四川农业大学动物科技学院，成都，611130)

稿件运行过程

环境丰容； 食物丰容； 白臀叶猴； 采食量； 行为

白臀叶猴(Pygathrixnemaeus)属猴科(Cercopithecidae)白臀叶猴属，是国家Ⅰ级重点保护野生动物[1]。1996年被IUCN列入濒危等级，在中国属于绝迹物种[2]。白臀叶猴因其雄性臀部具有三角形白色臀斑而得名，且是灵长目动物中体色最绚丽多彩的动物之一[3]，主要栖息在热带森林中，现分布于缅甸、泰国、老挝，越南[4-5]。

丰容包括环境丰容和食物丰容，是通过对圈养动物所处的环境修饰或是丰富食物构成，改善环境质量，增加动物对采食的趣味性，从而提高动物福利[6-7]。丰容对圈样动物的有益影响已在多个学者的研究中被证实，Newberry对小家鼠(Musmusculus)的生活环境实施丰容后，发现不仅增加了雄性鼠的个体攻击力，而且提升了它们的认知能力[8]；Renner等对黑熊(Ursusthibetanus)居住环境进行丰容后，发现熊的行为多样性显著增加[9]；除此之外，Kim等、Frick等和Dukas等分别在亚马逊鹦哥(Amazona)、果蝇(Drosophilamelanogaster)和大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)的丰容试验中发现，动物居住在环境和食物丰容的空间内产生了更多的典型行为和有益行为，从而提升动物交配的成功率，展现更多的自然行为[10-12]。在灵长类环境或食物丰容的研究中，猕猴(Macacamulatta)和黑猩猩(Pantroglodytes)的研究较为全面，虽然Bayne等表示丰容的环境对恒河猴的体重和血浆皮质素无明显影响[13]，但是Schapiro等研究结果发现在丰容笼舍和不丰容的笼舍之间，恒河猴更喜欢丰容笼舍[14-15]，且Bethell等认为处于丰容环境中的恒河猴表现了更多自然行为[16]，这结果与施爱珠[17]的研究一致；在黑猩猩丰容研究中，黄志宏、曹周燕等学者皆发现丰容使得黑猩猩的刻板行为得到了有效的控制[18-19]。

2005年南宁市动物园经越南引进白臀叶猴5只。南宁位于亚热带，且与越南毗邻，气候相对越南偏冷，因气候差异，异地迁移势必给白臀叶猴带来一定的挑战，且此前未有过关于白臀叶猴圈养报道，为了白臀叶猴更好地适应新环境，借鉴以上学者对其他动物的环境和食物丰容经验，对白臀叶猴的笼舍进行丰容，旨在模拟其野外生存环境，改善居住环境；通过模拟野外白臀叶猴采食树叶时的树型结构进行投食，增加动物采食的难度，延长采食时间，以期改善动物健康，展示自然行为，提高其生物学功能[8]，同时探讨白臀叶猴对丰容环境的接受情况，以及丰容对白臀叶猴行为的影响，为动物园中其他动物的丰容提供参考建议。

1 材料与方法

1.1 实验场地和动物

灵长类馆笼舍分为室外活动场和内室，活动场的游客观赏面为正面，是玻璃墙，两侧面和顶面用细钢筋焊接成网状，地面三分之一为水泥面，三分之二为草地，内室为混凝土墙体，试验动物为馆舍内1、2号笼舍中的3只白臀叶猴(1♀ 2 ♂)，其中1号笼A(♂)，B(♀)；2 号笼C(♂)。

1.2 丰容设计

鉴于白臀叶猴生性活跃好动，在环境丰容设计时，为拓宽动物所需的垂直空间，设置悬挂橡胶轮胎，主要是以铁链条为辅助将其横穿笼舍栓起，为丰富攀爬栖架，增加1～2根垂挂的绳索，使其能满足白臀叶猴的活动需求。在对白臀叶猴进行食物丰容时，考虑白臀叶猴对多种食物或是同一种食物以不同的方式提供，增加兴趣，为此分别在2个笼舍用水泥修筑假树各1株，其中规格依次为：7.3 m ×2.6 m(长×宽)；5.1 m ×2.8 m。并且在1、2号笼的水泥假树上用冲击钻随机打数个孔，饲养喂树叶、水果时将较粗的树枝或水果插在小孔内，以此模拟野外长在树上的树叶和果实，同时将部分树叶用塑料绳捆绑吊在馆舍的不同位置。

1.3 观察方法。

2014年7月上旬进行预观察，熟悉白臀叶猴的各种行为，定制行为谱，称取未丰容时白臀叶猴日采食量，累计观察时间约为49 h；2014年8～9月进行丰容后观察，累计观察时间为63 h。

观察时2人为1组，每人1个天福PC2810大屏计时器，每餐投食后2 h，即8：00～10：00、11：30～13：30、17：00～ 19：00。1人采取瞬时扫描法观察动物行为[20-21]，时间间隔为3 min，1人采取焦点取样法，各自记录观察结果。

1.4 行为谱

白臀叶猴在丰容前后日常会出现16种行为，本研究将这16种行为分为4大类，第一类为积极行为，其包含玩耍、攀爬、探究、观望4种形式；第二类为一般行为，其包含采食、行走、为自己梳理、替别人梳理、休息、睡觉6种形式；第三类为刻板行为，其包含无目的踱步、摇晃2种形式；第四类为异常行为，其包含示背、攻击其他个体、攻击游人、坐着发呆4种形式[22-23]。

1.5 日采食量测量

每天7：50，用市场统一标配的果蔬买卖电子秤称量早上即将投喂的榕树叶、水果、窝窝头的重量，8：00投喂；11：00～11：30收集上午投喂后的残留食物并称量；称量中午投喂的红薯藤、朱瑾花枝条、冬青枝条、苦沙枝条重量，11：30投喂，16：30收集中午投喂后的残留食物并称重；称量晚餐投喂的牵牛藤重量，5：00投喂，第二天7：30收集过夜的残留食物。

1.6 数据收集及处理

所有数据皆使用晴天收集的数据，阴雨天数据为无效数据。用统计软件Spss 2.0对丰容前后数据进行显著性分析(P>0.05，差异不显著；P≤0.05，差异显著)，用Microsoft Excel 2007绘制图表。

2 结果

2.1 丰容前后采食量变化

1号笼舍的白臀叶猴早餐和午餐在丰容后的采食量相对于丰容前分别增加0.083 kg、0.216 kg，但晚餐下降0.302 kg，因此1号笼的白臀叶猴丰容后日总采食量维持与丰容前一致(表1)。2号笼舍白臀叶猴丰容后的早餐采食量较丰容前是减少的，但减少量不明显(P=0.593>0.05)；而中、晚餐的采食量微量增加，分别是0.159 kg、0.074 kg，使得2号笼的白臀叶猴日总采食量在丰容前后无差异(P=0.175>0.05)。

表1 白臀叶猴丰容前后采食量变化

Tab.1 Pygathrix nemaeus intake changes before and after enrichment

2.2 1号笼舍动物丰容前后行为变化

1号笼舍有白臀叶猴A(♂)，B(♀)，每餐投食2 h后进行行为观察。A未丰容时主要表现一般行为，其占日观察总时间的54%(表2)，其次是积极行为23%，刻板行为和异常行为分别为12%和11%。丰容后，白臀叶猴A在观察时间内无刻板行为，异常行为的时间仅占2%，剩余98%的时间是积极行为(30%)和一般行为(68%)。积极行为中，白臀叶猴A在丰容后增加了探究行为；丰容后的玩耍和攀爬行为较丰容前是增加的，但白臀叶猴A用于玩耍的时间无论是丰容前或后均不超过25 min，时间增加不显著；白臀叶猴A观望行为虽在丰容后显著降低，但无论是否丰容，其均保持29 min以上的观望时间。丰容后一般行为中的采食、行走、睡觉行为显著增加，最为突出的是白臀叶猴A在丰容后用于采食的时间最长可以达到156 min，占观察时间的43.33%，是未丰容时最长采食时间的2倍。丰容后白臀叶猴A用于自我理毛和休息的时间显著减少，最短休息时间不及丰容前的二分之一。刻板行为在丰容后没有出现，而异常行为均显著降低。

与白臀叶猴A同笼的白臀叶猴B在丰容前的时间分配与A相似，主要进行一般行为(56%)；其次是积极行为(22%)；最后是刻板行为和异常行为，这两种行为均占11%。丰容后，白臀叶猴B的刻板行为和异常行为总共占日观察时间的3%；一般行为提升到72%；积极行为与丰容前差异不大，为25%。白臀叶猴在行为时间分配时，丰容后的积极行为比未丰容多了3%，且又增加了探究行为，使得玩耍和观望行为在丰容后显著降低，但攀爬行为显著增加。一般行为中，白臀叶猴B的采食、行走、为同伴理毛、休息，这4种行为显著增加，而自我理毛和睡觉时间显著降低。刻板行为中的无目的漫步、示背行为显著降低，甚至丰容后白臀叶猴B有时不出现示背行为。异常行为中，因白臀叶猴B处于弱势地位，未丰容时常常成为白臀叶猴A攻击的对象，这现象在丰容后大大减少，无论是否丰容，B每天被攻击的时间均不少于3 min，但它不攻击游人。白臀叶猴B表现异常行为时，丰容前75%的时间均在呆坐，丰容后这一行为平均进行的时间降低到原来的十分之一，且最少的表现该行为的时间为0 min。

2.3 2号笼舍动物丰容前后行为变化

2号笼舍单独圈养白臀叶猴C(♂)，在每餐投食后的2 h中，丰容前的时间分配形式与1号笼舍动物相似，均为一般行为最多(64%)，积极行为其次(18%)，刻板行为(8%)，异常行为(10%)。丰容后，白臀叶猴C无刻板行为，异常行为只占1%，其余99%的时间表现为一般行为和积极行为，而一般行为在丰容后仍为64%，积极行为则增加到35%。积极行为增加的时间表现在探究和玩耍行为上，其中探究行为是丰容后出现的行为，且玩耍的时间是丰容前的2倍。因白臀叶猴C是独笼饲养，无同伴，因此在一般行为中无为同伴理毛的行为，虽然白臀叶猴C在采食和自我理毛这两种行为花费的时间显著增加，但是其休息和行走的行为显著降低，睡觉与丰容前无差异，因此在总的时间花费上与丰容前无差异。异常行为中，独居的白臀叶猴C无攻击其他个体的行为，但会攻击游人，丰容后，攻击游人的时间显著降低，呆坐的行为消失。

表2 白臀叶猴丰容前后行为时间分配

Tab.2 Pygathrix nemaeus behavior time budget before and after enrichrnent

注：“***”表示具有显著差异；“Bf”表示丰容前；“Af”表示丰容后

Note：“***”Shows significant differences；“Bf”Shows before enrichment；“Af”shows after enrichment

3 讨论与分析

白臀叶猴的健康状态无异常，在相同的天气与温度下，动物所需的能量是恒定的，因此，每天投喂重量和鲜嫩度差异不大的食物时，白臀叶猴的日总采食量不随笼舍环境的变化而改变。白臀叶猴个体之间存在喜好的差异，在三餐的采食中出现了不同的波动，但这一波动未影响整日总食量的摄入，暂可忽略不计。

1号笼舍的白臀叶猴为雌雄混居，因其在采食过程中受共同采食同一食物的影响，而无法精确的统计2只白臀叶猴分别的采食量。但通过观察发现，在采取食物丰容时，2只白臀叶猴能同时采食相同鲜嫩程度的食物，若不丰容，则有1只白臀叶猴只能采食另一只的残羹。这是由于灵长类动物在群居时通常存在等级关系[22]，且高等级动物个体会欺压低等级动物个体，该笼舍处于高等级的是白臀叶猴A，白臀叶猴B属于从属地位。未进行白臀叶猴环境和食物丰容时，饲养员通常将树叶扔作一堆，位于高等级的白臀叶猴A先采食，而白臀叶猴B在远离A的角落处等待，待白臀叶猴A采食将结束时，B食用A剩余的食物。间或白臀叶猴B等待时间太久，过于饥饿而提前到采食点采食，则会遭到A的攻击。可见若不丰容，白臀叶猴B不能采食与A相似鲜嫩程度的食物，需忍受饥饿。在丰容后，食物分开放置，需要攀爬后获得，白臀叶猴B可在远离A的位置与A同时进行采食，有时A仍会攻击B抢夺其食物，但是因两采食点之间存在一定距离，且B可随意更换采食点，使得A对B的攻击难度加大，而显著降低。由此可见，丰容对混群中处于低地位等级的白臀叶猴的采食有积极影响。

丰容后，2个笼舍中的3只白臀叶猴的积极行为、一般行为、刻板行为和异常行为的时间均有变化，白臀叶猴A、B一般行为时间均显著升高，结果与李华等[23]在对黑猩猩的环境丰容研究中一般行为的结果不一致，主要是因其只对黑猩猩进行了环境丰容，而白臀叶猴除了享有环境丰容外，另有食物丰容。在食物丰容中，白臀叶猴需要花费更多的时间去采食，因一个采食点的食物有限，为了获取更多的食物，白臀叶猴需要通过行走、转移位置，时间消耗大，而一般行为中的其余4种无显著降低，从而使得白臀叶猴的一般行为显著提升。独笼圈养的白臀叶猴C的一般行为变化与李华等[23]的结果一致，白臀叶猴C和黑猩猩均通过减少自己的休息时间，用于采食，从而使得其一般行为进行的时间维持在一个稳定的时间内。白臀叶猴A、B、C的刻板行为变化与石凌等[24]对黑猩猩的食物丰容研究中动物的刻板行为的结果不一致，而与高剑峰等对食蟹猴(Macacafascicularis)[20]、王万民等对蜂猴(Nycticebuscoucang)[21]的结果一致，白臀叶猴的主食为树叶，枝条较长，虽插在假树洞中，但比黑猩猩从小的PVC管中获取细碎食物简易，因此不会因无法获取食物而产生负面情绪，并且丰容后因为轮胎、铁链、绳索的增加，使得白臀叶猴和食蟹猴、蜂猴一样，拥有更多的活动内容，心情愉悦自然不会表现出消极的行为，结果表明只有适宜的丰容措施才能增加动物行为的选择性[6，25]。积极行为中，3只白臀叶猴的表现与甘静等[26]、马珺等[27]对大紫胸鹦鹉(Psittaculaderbiana)和葵花凤头鹦鹉(Cacatuagalerita)的丰容研究结果一致，丰容后，因水果被放置在假树的小孔中，白臀叶猴和鹦鹉需将其取出，才能食用，故需要其发挥脑力作用，因此它们均出现了探究行为，而在取食时，这一行为需要花费时间，从而增加了探究行为的持续时间。

被圈养的野生动物在笼舍中生活，使得它们缺少，甚至丧失了很多属于其天性的行为，这些负面效应虽可以通过丰容得到缓解，但是丰容并不是万能的，我们需意识到每种丰容方式都有一定的时效性[28]，为了更好地保证动物的福利，需要动物园根据动物需求适时更新和改善丰容形式。由于每个动物园的资源均有限，对于丰容工作的开展也是有限的，建议国内外动物园在丰容工作中能实现资源共享，共同探索和提高动物园丰容技术，加强动物福利，从而有效地饲养繁殖动物及动物种群，将动物园的迁地保护作用充分发挥[29-30]。

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Environmental enrichment； Food enrichment；Pygathrixnemaeus； Feed intake； Behavior

对南宁市动物园的3只白臀叶猴(Pygathrixnemaeus)进行笼舍环境丰容和食物丰容，采用瞬时取样和焦点取样法相结合的方式，探讨丰容前后动物的采食量和各种行为变化。研究表明，环境丰容对白臀叶猴行为的影响明显，其中积极行为的时间增加，刻板行为、异常行为显著降低，而独笼圈养的雄性白臀叶猴的一般行为变化不明显，其余2只白臀叶猴的一般行为均增加。食物丰容仅促进了白臀叶猴在采食时增加了探究行为和其他积极行为，对每天的采食量无影响。

The Effect of Enrichment on Food Intake and Behavior ofDouc Langur(Pygathrixnemaeus)in Captivity

Chen Chongtao1Deng Jiajiang1Wei Dingju2Yao Yongfang2*

(1.Guangxi Nanning Zoo，Nanning，530003，China；2.Sichuan Agricultural University，Chengdu，611130，China)

We conducted environmental enrichment and feeding enrichment on three douc langurs(Pygathrixnemaeus)at Nanning Zoo.We studied changes in langur behavior and food intake following various enclosure enrichments.We used focal sampling and instantaneous sampling methods.Langur behavior was clearly influenced by environmental enrichment：active behavior of three langurs increased and stereotypic and abnormal behavior decreased significantly.Common behavior of two langurs(one male and one female，caged together)increased，however，common behavior of the male douc langur(caged alone)did not change.Searching behavior of the langurs increased and they engaged more frequently in activities after feeding enrichment，but their food intake showed no marked changes.

陈崇涛，男，34岁，助理畜牧师； 主要从事野生动物饲养管理研究。 E-mail： 2441560079@qq.com

*通讯作者：姚永芳，E-mail：yaoyongf@126.com

2016-06-07

Q959.848

A

修回日期：2016-07-18

发表日期：2017-02-10

2310-1490(2017)01-005-06