急性缺血性卒中侧支循环建立的影像学评估

祁 宇，薛 静，高培毅

(首都医科大学附属北京天坛医院 放射科，北京 100050)

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急性缺血性卒中侧支循环建立的影像学评估

祁 宇，薛 静，高培毅

(首都医科大学附属北京天坛医院 放射科，北京 100050)

急性缺血性卒中是危害人类健康的疾病之一，它的致死率和伤残率极高。随着人们生活水平的提高，缺血性卒中的发病率也逐年提高。改善和恢复缺血区的供血有助于患者的预后，因此侧支循环的建立十分重要。在临床工作中，对脑卒中侧支循环的建立进行准确的影像学评估是选择治疗该疾病方案的关键。本文将对侧支循环的解剖结构及影像学评估展开论述。

脑梗死；侧支循环；影像学评估

薛静， 首都医科大学附属北京天坛医院放射科副主任医师，副教授，硕士研究生导师。卫生部脑卒中筛查与防治工程全国中青年专家委员，中国老年医学学会脑血管病分会委员，中国卒中学会医学影像分会第一届委员。入选北京市科技新星和北京市卫生系统高层次卫生技术人才学科骨干计划。2014年和2016年国家卫生计生委脑卒中筛查与防治“优秀中青年专家”，承担“十二五”国家科技支撑计划1项，北京市级课题研究2项，主要擅长神经系统影像学诊断。

缺血性脑卒中发病率、病死率极高。目前主要治疗手段仍然是超早期溶栓治疗[1]，挽救缺血半暗带组织。近年来国内外研究发现，良好侧支循环的建立，能减少梗死灶容积、改善预后，减低复发风险[2-5]。因此快速准确地判断脑侧支建立情况，对指导临床工作有重要意义。

1 侧支循环的概念、代偿机制、影响因素及临床意义

1.1 概念 侧支循环是指连接邻近树状动脉群的动脉血管结构，存在于大多数组织中，通过改变血流路径而起到对闭塞血管供血区提供逆向血流灌注的作用[6]。在脑组织中，当供应大脑的某一大血管狭窄或者闭塞时，血流通过其他正常脑血管经过软脑膜动脉流入到缺血区的脑组织，以提供血液灌注[5]，避免发生脑组织坏死。

1.2 脑侧支循环代偿机制 脑侧支循环从解剖学的角度可以分为颅内—颅内代偿和颅外—颅外代偿。根据血管开放层次可分为三级代偿[5]：一级代偿为大脑动脉环(Willis环)；二级代偿为侧支循环，包括：软脑膜动脉侧支、眼动脉侧支等；三级代偿是指新生毛细血管形成。

Willis环作为一级代偿，在大脑中动脉(middle cerebral artery，MCA)狭窄或闭塞时迅速沟通双侧大脑半球及大脑前后半球的血液建立循环。在临床工作中也会发现，拥有较完整Willis环的人，当大脑一侧大动脉闭塞时，血流迅速经过Willis环与梗死区域进行沟通，使脑梗死面积较相应大动脉供血面积小。虽然Willis环起到主要作用，但Willis环完整者仅占50%，变异较多[7]，有时不能为缺血区提供足够血流灌注，此时二级侧支开放，眼动脉沟通颈外与颈内动脉进行供血；脑表面的软脑膜动脉相互沟通进行代偿。当大脑大动脉狭窄或者闭塞时，闭塞远端软脑膜血管压力降低，与邻近血管形成压力差，从而使其他软脑膜血管的血液流入到压力低的血管里[8]。因此，软脑膜动脉对脑表面的组织代偿较好，但对深部基底节区组织代偿较差[9]。但二级侧支需缺血一定时间后才能打开[10]。三级代偿主要是新毛细血管的生成，它是血管内皮损伤，新生内皮细胞增殖迁徙的结果，因此这一过程需要数天才能完成[8]。

1.3 侧支循环影响因素 血管内皮生长因子、血小板源性生长因子对侧支的形成都起着促进作用[11]。此外侧支循环开放相关性因素由高到低依次为同型半胱氨酸水平增高、性别、高脂血症、高血压病[12]。

1.4 形成侧支循环的临床意义 侧支循环建立情况可以评估患者的疾病发展和预后情况，以便更好地指导临床医生治疗方案的制定。Arsava等[13]提出:急性脑梗死中侧支循环建立良好者受损组织容易恢复，临床预后相对较好，经静脉溶栓或动脉拉栓治疗则具有良好疗效；同时脑梗死出血转化风险较小。一般来讲侧支循环代偿良好，可以选择药物治疗；若代偿不好，则需选择介入治疗[14]。因此，侧支循环的评估对临床有重要的指导意义。

2 脑侧支循环的影像学评估

2.1 磁共振成像(magnetic resonance imaging， MRI)在脑侧支循环建立的评估

2.1.1 磁共振血管造影(magnetic resonance angiography， MRA)对脑血管的显示 目前临床最常用的MRA技术是时间飞跃法(time of flight， TOF)。该方法不仅能多角度观察血管结构，还能观察血流方向和速度[15]。TOF法可以清楚显示一级侧支循环Willis环是否完整和组成血管的粗细情况。TOF法通过观测血管偏利情况间接评估软脑膜吻合状况[16]。对来自大脑前动脉(anterior cerebral artery， ACA)和大脑后动脉(posterior cerebral artery， PCA)软脑膜动脉吻合(leptomeningeal anastomoses，LMAs)侧支代偿进行简单的量化，根据偏利现象(病变同侧血管较对侧增粗，分支延长)间接评估二级侧支循环。这种量化与脑梗死面积的相关性极大，ACA与PCA的偏利现象越明显， MCA供血部位梗死区面积越小，二者呈负相关[9]，因此偏利现象在一定程度上反映侧支情况。超急性期脑梗死阻塞大动脉远端有时见多个细小的血管影(较对侧增多)，提示侧支的形成。然而TOF法存在血流饱和现象，对慢血流信号较不敏感，对慢血流的血管显示欠佳，易高估血管狭窄的程度。

对比增强MRA(contrast enhancement MRA， CE-MRA)是利用造影剂使血液的T1时间缩短来对血管进行成像，它在显示血管腔方面明显优于其他MRA，出现血管狭窄的假象明显减少，反映血管狭窄程度更加真实[17]。若患者在CE-MRA和TOF-MRA中同时出现血流信号，其预后比只在一种上出现血流信号的患者好[18]。TOF-MRA与CE-MRA联合应用，能显示TOF无法显示的血管，提高判断侧支的准确性 。

2.1.2 磁共振灌注成像(magnetic resonancce perfusion， MRP)对脑血流的评估以及对缺血性脑卒中的临床应用价值 目前在MRP中 ，对动脉自旋标记(arterial spin labeling，ASL)进行侧支循环评估的研究较多。ASL是将水作为自由弥散的示踪剂，利用反转脉冲标记上游区的动脉血，经过一个标记层到成像层的通过时间后，血中已标记的质子在成像层毛细血管区与组织水自旋交换，引起局部组织纵向弛豫时间变化，所得图像与没有标记的控制图像相减，得到脑血流(cerebral blood flow CBF)图像。它能反映某一时刻脑血流量的大小及分布、病变对侧颈内动脉(internal carotid artery，ICA)和PCA来源的血流[19]，间接了解侧支循环状况。

de Havenon等[20]研究发现当急性缺血性卒中患者ASL低灌注区出现匍匐迂曲的高信号即脑动脉穿行伪影( arterial transit artifact ATA)时，预后较好；国内也有研究证实[21]，ASL伪彩图上若出现皮层表面及皮层下细条状高信号，则患者15日美国国立卫生研究院卒中评分(National Institute of Health Stroke Scale NIHSS)较高。ASL伪彩图低灌注区周围、皮层及皮层下匍匐条状高灌注信号与侧支循环建立相关，当血管内的水质子经过冗长的侧支血管到达缺血区后，因T1时间缩短，质子多停留在大血管至微血管水平，未能进入毛细血管网与神经细胞进行血氧交换，形成高灌注假象[22]。

血管编码动脉自旋标记(vessel encoded arterial spin labelling，VE-ASL)在脑侧支评估中也起重要作用。它将双侧颈内动脉、椎基底动脉分别标记不同颜色，以便观察脑内供血分布，可同时反映Willis环及软脑膜侧支血流情况[19]，与数字减影血管造影(digital subtraction angiography，DSA)有很好的一致性。有研究将VE-ASL存在侧支循环定义为末梢血流量≥10 ml·(min·100 g)-1脑组织，与DSA观察的侧支一致性有统计学意义[23]。

ASL无创但灌注参数少，只能反映CBF的变化。单相位ASL只能反映某一时刻的脑血流量。多相位ASL虽能反映脑侧支循环，但延长TI时间会减少信噪比，又会明显增加扫描时间。因此用ASL判断侧支在临床中应用并不十分广泛。

2.1.3 磁敏感加权成像(susceptiblity weighted imaging， SWI)对脑侧支的评估及临床价值 SWI通过利用相位的改变增加不同物质的对比度，可充分显示组织之间内在磁敏感特异性的差异，如小静脉，该方法通过对小静脉的显示反映脑组织的灌注情况。急性缺血性脑卒中的患者由于血管严重狭窄或者闭塞，导致远端脑组织缺血，代偿性增加了脑组织的摄氧指数(oxygen extraction fraction OEF)[24]，缺血远端有明显的低信号血管征(prominent vessel sign PVS)，较对侧增多增粗。Verma等[25]研究发现MCA-M1段血栓形成且侧支循环建立良好的急性缺血性卒中患者，出现低信号皮层静脉(prominient cortical veins PCV)数量较无侧支的患者少，明显程度低。可能是由于侧支建立后，皮层梗死区部分由软脑膜侧支供血导致。Vural 等[26]研究发现液体反转恢复序列(fluid attenuated inversion recovery，FLAIR)上的血管高信号征(Flair vascular hyperintensity，FVH)与SWI上的低信号血管征有一定的相关性，大动脉梗死较皮层动脉梗死更容易出现上述征象，提示PCV出现可能与侧支建立有关。影响PCV出现的因素有很多，对于PCV是否是侧支循环还需进一步研究。

2.1.4 FLAIR上的特征性血管高信号与侧支循环的关系 FLAIR序列上的FVH即在T2Flair横断面上的条带状高信号，最常发生于外侧裂。根据位置不同分近端和远端。远端FVH是指远离狭窄或闭塞血管、分布于大脑皮层表面的形似细小血管的蛇纹状高信号影，因血流缓慢导致“流空效应”消失而表现为高信号，为软脑膜侧支循环的标志[27]。近端FVH 是指位于狭窄或闭塞血管处或其近端的点状、条索状高信号影，为颅内动脉严重狭窄或闭塞的标志[28]。Sanossian 等[29]研究发现，29例MCA闭塞患者中28例有从末梢到闭塞部位的FVH，均经DSA证实存在侧支循环，其中 22例侧支循环良好；不存在有FVH但无侧支的患者，提示FVH存在与侧支建立有关。国内学者对38例MCA闭塞的患者进行FVH研究发现，22例患者出现远端 FVH，其动态计算机断层扫描血管造影(computed tomography angiography， CTA)的原始图像上出现远端向近端代偿的侧支血流，也提示远端FVH与侧支建立有关系[30]。Gawlitza等[31]研究发现FVH越显著，平均通过时间(mean transit time， MTT)延长越明显，提示FVH可能与慢血流、缺血半暗带有关 。FVH征象对软脑膜侧支的评估与CTA相比差异无统计学意义[32]。FHV对临床有指导意义。Liu等[33]对MCA近端或完全闭塞者进行血管成形术前后FVH的变化研究，发现再通成功且预后好的患者FVH减少或者消失，提示血流通畅。FVH能为临床提供简单、便捷、经济的影像学方法评估侧支循环，也能反映再通情况，临床意义较大。

2.2 计算机断层扫描(computed tomography， CT)在评估侧支循环中的应用

2.2.1 CTA对颅内血管的显示 CTA是经静脉注射造影剂后，在造影剂充盈缺损高峰期时用螺旋CT进行连续性扫描，计算机处理所得图像重现血管主体，从不同角度显示血管结构的一种快速，无创的血管造影成像方法。

CTA能显示颅内Willis环及其完整性、颅内血管的狭窄位置、狭窄程度，狭窄部位远端二级侧支的建立。目前常用基于 CTA 的软脑膜侧支评分评估侧支代偿[34]。该方法基于狭窄或闭塞血管对侧动脉延伸至患侧MCA或颈内动脉颅内段供血区的程度进行评估。CTA通过逆行血流与对侧正常血流比较分为3个等级判断侧支代偿。0分(侧支无血液供应)、1分(与对侧相比侧支血流少)、2分(与对侧相比侧支血流相等)。但Liu等[35]研究发现，用CTA评估二级侧支与DSA的结果存在差异，联合CTA、CT灌注成像(computed tomography perfusion，CTP)虽能减少这种差异， 但与DSA相关性仍较低。dCTA(whole-brain dynamic time-resolved CTA)对侧支的评估有一定价值。某研究对41例颅内血管阻塞的患者行dCTA检查，发现在ACA-MCA，PCA-MCA中，侧支的供应范围与侧支血管的粗细正相关，在PCA-MCA中与血液回流时间负相关，提示回流速度越快，侧支建立情况越好[36]。

非时变CTA 是一项基于CTP获得的、不受血管内对比剂到达时间影响的血管成像技术，目前研究很少，临床应用不广泛。非时变 CTA能发现单时相 CTA 未显示的侧支血管[37]，对侧支观察的准确度更高。

2.2.2 CTP对侧支建立的评估 CTP是静脉快速团注对比剂时对感兴趣区域进行连续快速扫描，获得的时间密度曲线。它可以对梗死部位及体积进行预测。CTA联合CTP可提高预测侧支的准确性[35]。有学者认为，MTT 和达峰值时间(time to peak TTP) 的延长与血流灌注路径延长和血流缓慢有关，提示该区域有侧支血流[38-41]。对CTP的原始图像动态观察有助于发现侧支血流的情况[30]。

2.3 经颅多普勒超声技术(transcranial doppler sonography，TCD) TCD检查价格低廉，操作简单，无创，可以重复操作，目前广泛应用科研和临床工作中。TCD可间接评估一级、二级侧支[6]。

当一侧颈内动脉狭窄发生血流动力学变化时，TCD可通过探测血流方向判断一级侧支循环。当前交通动脉开放时，病变同侧ACA-A1段血流方向逆转，对侧血流方向不变，血流速度加快；压患侧颈总动脉时 ， 健侧 ACA-A1段血流速度加快 (>1.2倍)[42]。后交通动脉开放时，病变侧PCA-P1段血流加快，基底动脉平均血流速度>70 m/s。国内某研究用TCD对颈内动脉颅外段狭窄患者的大动脉血流方向、频谱形态、搏动指数等进行检测，结果表明TCD对后交通动脉、颅外向颅内代偿的检测与DSA差异无统计学意义；但前交通动脉与DSA差异有统计学意义，可能与操作者技术水平有关[43]。

TCD可对二级侧支进行一定程度的评估。当颈内动脉重度狭窄或闭塞时，同侧颈外动脉分支与眼动脉吻合向颅内代偿，此时眼动脉血流方向逆转(背离探头)或眼动脉血流方向正常而搏动指数、平均血流速度降低[44-45]。当软脑膜侧支开放时，病变侧ACA或PCA的血流速度大于对侧30%，血流方向无改变[46]。高速低阻血流FD(flow diversion)也为软脑膜侧支的出现提供可靠证据[47]。当MCA闭塞时，TCD可在ACA和PCA中检测到高速低阻的血流FD，MCA狭窄程度越高，FD出现率越高，与软脑膜侧支的出现正相关。

TCD有一定的局限性，难以直接显示软脑膜侧支和三级侧支小血管；不能显示Willis环的完整性。TCD检测对操作者的要求很高，容易受到操作者的主观影响。在颈内动脉压迫试验时，容易引起不稳定斑块的脱落导致远端血管栓塞；在判断基底动脉(basilar artery， BA)时，TCD只能反映当时的情况，容易受到项背部骨窗的干扰；老年和女性患者侧支检测的准确率远不及男性及年轻患者。

2.4 DSA DSA是将注入造影剂前后两次的图像进行减影后获得的仅存在血管的一种成像技术。DSA能清晰地显示颅内血管走形和分布、细小侧支的建立情况、明确血管狭窄程度部位、动态显示血管内血液的流速和方向。目前国际多采用美国神经介入和治疗神经放射学会/介入放射学会(American Society of Interventionaland Therapeutic Neuroradiology/Society of Interventional Radiology， ASITN/SIR) 提出的血流分级系统对侧支血流分级[48]：① 0级，无侧支血流流到缺血区；② 1级，有缓慢血流流到缺血区的边缘，伴有灌注不足；③ 2级，有快速血流流到缺血区边缘，仅有部分达到缺血区；④ 3级，缺血区有缓慢但完全的血流；⑤ 4级，快速完全的血流到达全部缺血区。DSA目前仍是诊断脑侧支循环建立的金标准，但DSA为有创性检查，费用较高，对注射对比剂的剂量和压力的要求高，因此只作为二线的检查方法。

综上所述，缺血性脑卒中侧支循环的建立的早期评估对临床诊断及患者预后有重要的意义。DSA仍是诊断的金标准，但其缺点多，临床工作中不作为首选。MRA及CTA对侧支血管的显示均具有一定局限性；目前对FLAIR上的FVH及ASL等新方法的研究逐渐增多，但临床应用并不广泛。因此，还需我们不断深入了解侧支循环及其检查方法，以便于更加客观深入的评价侧支循环，指导临床工作。

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Imaging evaluation of collateral circulation in acute ischemic stroke

Qi Yu， Xue Jing， Gao Peiyi
DepartmentofRadiology，BeijingTiantanHospital，CapitalMedicalUniversity，Beijing100050，China

XueJing，xuejing2006@126.com

The acute ischemic stroke is one of the diseases that endanger human health with its high mortality rate and disability rate.With the improvement of people's living standard， incidence rate of the disease is increasing year by year. Improving and recovering cerebral perfusion will contribute to the prognosis of the patients with ischemic cerebrovascular disease，therefore the establishment of the collateral circulation is very important.The imaging evaluation of cerebral collateral circulation in clinic work is the key to choose the appropriate treatment. This article will review the anatomical structure of collateral circulation and the imaging evaluation of collateral circulation.

brain infarction; collateral circulation; imaging assessment

薛静，Email: xuejing2006@126.com

R743.33

A

1004-583X(2017)09-0742-05

10.3969/j.issn.1004-583X.2017.09.002

2017-08-08 编辑:张卫国