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长江安庆江段刀鲚耳石微化学及洄游生态学意义

2017-06-26李孟孟陈婷婷刘洪波

生态学报 2017年8期
关键词:生活史江段低值

李孟孟,姜 涛,陈婷婷,刘洪波,杨 健,,*

1 南京农业大学无锡渔业学院,无锡 214081 2 中国水产科学研究院淡水渔业研究中心院长江中下游渔业生态环境评价和资源养护重点实验室,无锡 214081



长江安庆江段刀鲚耳石微化学及洄游生态学意义

李孟孟1,姜 涛2,陈婷婷1,刘洪波2,杨 健1,2,*

1 南京农业大学无锡渔业学院,无锡 214081 2 中国水产科学研究院淡水渔业研究中心院长江中下游渔业生态环境评价和资源养护重点实验室,无锡 214081

刀鲚(Coilianasus)属辐鳍鱼纲、鲱形目、鳀科,是我国长江下游一种传统的名贵经济鱼类。长江安徽江段为刀鲚的主要分布区之一,但近年来由于人类活动干扰、栖息地衰退及过捕等原因,资源量急剧下降。近期发布的《国家重点保护野生动物名录》水生野生动物调整方案已拟将刀鲚列入国家二级重点野生动物保护名录。为客观了解长江安庆江段刀鲚的生境“履历”及探讨其洄游史,利用X射线电子探针微区分析技术对2008年7月捕获于长江安庆江段的10尾刀鲚(均为传统意义上的长颌鲚)进行了耳石微化学研究。结果表明:这些个体均具典型的溯河洄游习性。从耳石核心到边缘定量线分析结果表明,耳石的沉积过程中元素Sr/Ca比值波动显著,不仅有对应淡水生境的低值(<3)阶段,还具有对应河口半咸水、海水生境的高值(>3)阶段。这种现象亦得到了16色Sr元素面分布分析结果的印证。根据耳石淡水系数、Sr/Ca比值高低波动特征及Sr元素面分布图谱的差异性可以将这些刀鲚分为3种淡-海水生境转换生活史类型。这种现象明显地反映出长江安庆江段刀鲚的群体具有个体组成和洄游模式的多样性。

刀鲚;耳石;长江安庆江段;微化学;洄游

刀鲚(Coilianasus),隶属于鲱形目、鳀科、鲚属。长江刀鲚种群包括两种生态类型,即极为名贵的溯河洄游型(俗称长颌鲚,C.nasus;同种异名Coiliaectenes)和价值较低的淡水定居型(俗称短颌鲚,C.Brachygnathus和湖鲚,C.nasustaihuensis)[1]。历史上洄游型刀鲚最远可上溯至距离长江口1400km的洞庭湖[2]。但近些年来,由于捕捞过度、生境破坏,洄游通道受阻等原因,其被认为已无法沿长江上溯进鄱阳湖水域,而只能从河口经江苏江段洄游至安徽江段[3- 4],总体不能形成明显渔汛[5],保护这种名贵鱼类资源刻不容缓。

安徽省地处长江中下游,其中长江安庆江段约占整个安徽江段的2/3。2002年前,刀鲚(长颌鲚)还曾是本江段的渔业优势资源和主要经济鱼类之一[6]。然而近年来该江段刀鲚资源量却急剧下降[5,7]。值得注意的是,前人基于对长江安庆江段刀鲚性腺发育的研究指出,长江刀鲚洄游到该江段性腺发育可以非常成熟,只要适合产卵的生态条件出现,就可能产卵受精[4,8-9]。遗憾的是,至今在该江段尚未发现刀鲚的产卵场。安庆江段同时存在有长颌鲚和短颌鲚[10],而传统的形态学(包括上颌骨长度)、分子生物学判别方法并不能准确区分所捕获刀鲚个体是否为洄游个体。这给评价该江段刀鲚资源动态增加了难度。耳石微化学研究可以为突破这一瓶颈难题提供急需的技术方法。

耳石微化学分析能够有效而精确地反演鱼类(甚至头足类)的生境履历[11-16],特别是以锶(Sr)、钙(Ca)为代表的元素“指纹”在研究刀鲚生活史、生境转换规律等方面已取得了一系列重要进展[11- 13,17-18]。迄今,有关长江安庆江段乃至整个安徽江段刀鲚的研究大都集中在刀鲚性腺发育[4]、形态学[19]以及资源调查上[20],而尚未有耳石微化学的研究。姜涛等[21]基于该方法确证了与此江段不远的鄱阳湖水域有溯河洄游型刀鲚的分布。卢明杰等[22]确认,洄游型刀鲚甚至可溯江至距离长江口1000km的鄱阳湖内信江口一带水域。这些既说明了长江中游的鄱阳湖对于刀鲚的繁殖具有重要作用,也凸显了其下游安庆江段所行使的刀鲚繁群重要洄游通道的功能。本研究拟利用X射线电子探针微区分析技术,对捕获于安庆江段刀鲚的耳石进行系统地微化学研究,以期为较为准确地了解长江安庆江段刀鲚的洄游模式,探究该水域刀鲚的群体组成及个体的生活史背景状况提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料

刀鲚样品共10尾(全为传统上的长颌鲚,其中♀6尾,♂4尾)于2008年7月采集自长江安庆江段。样品捕获后于-20℃冷冻待用。取耳石前,先对鱼体进行常规数据的测量,包括全长、体重、上颌骨长、头长等(表1),然后分别从鱼内耳膜迷路中取出左右矢耳石,用去离子水清除耳石表面的薄膜及其杂质,晾干备用。

为增加可比性,本研究依据惯例统一使用左矢耳石来进行微化学分析。耳石先用丹麦Struers公司的Epofix环氧树脂进行包埋固定制成树脂块,然后将已经凝固的树脂块黏贴于干净的载玻片上,待凝固后,切去多余树脂部分。随后用Discoplane-TS碾磨机进行耳石块的碾磨,前一阶段用700目金刚砂轮粗磨至耳石还未暴露,后一阶段用1200目砂纸细磨至核心将要暴露,接着换用同公司的装有机织布抛光盘的Roto Pol- 35磨抛机,配合抛光液将其抛光至核心完全暴露且表面没有明显刮痕。处理好的耳石放于Milli-Q水中用超声清洗仪超声清洗5min,晾干,真空镀膜机(JEE- 420,日本电子株式会社)镀碳膜(36 A,25 s)。

表1 安庆江段刀鲚的采样资料

*参考Li等[4]的刀鲚性腺发育的观察结果,以目测的性成熟度表示

1.2 耳石微化学分析

参考Yang等[11]、杨健和刘洪波[23]的方法,使用日本电子株式会社的JXA- 8100型X射线电子探针微区分析仪(EPMA)进行耳石Sr和Ca的微化学分析。自耳石核心沿最长径至耳石边缘的一条直线进行定量线分析(line transect analysis)。EPMA的参数设定:加速电压为15 kV,电子束电流为2.0×10-8A;束斑直径为5 μm,每点驻留时间15 s;以间距10 μm连续进行打点测定。标准样品使用碳酸钙(CaCO3)和钛酸锶(SrTiO3)。所有耳石线分析完后,再进行面分布分析(mapping analysis)。这时,EPMA加速电压和电子束电流分别为15 kV,5.0×10-7A,束斑直径为5 μm,像素为7 μm×7 μm,每点驻留时间为30 ms。

耳石分析完后,重新抛光并去除表面碳膜,并用5% EDTA酸蚀以读取年龄[24]。

1.3 淡水系数FC(Freshwater Coefficient)

参考Jiang等[18]给出的公式,FC=Lf/LT,式中Lf为线分析中从耳石核心开始一直是锶钙比值低值区的耳石半径长度(简称径长,下同);LT为分析的整个耳石径长,亦是早期生活史在淡水环境中的生活时间与整个生活史时间之比。该系数主要反映洄游性鱼类对淡水生境的依存程度。

1.4 数据处理

所有数据主要应用Excel 2008进行汇总和作图。为更直观地观察刀鲚耳石Sr /Ca 比值变化趋势,引入分析格局转变的STARS (Sequential T-test Analysis of Regime Shifts)方法;截断长度设定为5、Huber 权重是1、置信度P是0.1,进行耳石Sr/Ca比值(按惯例标准化为Sr/Ca×1000,下同)的格局转变曲线绘制[25-26],并使用SPSS 20.0分析软件对耳石不同Sr/Ca比变化阶段的测点比值组之间进行非参数Mann-WhitneyU检验。

2 结果

2.1 耳石定量线分析

定量线分析结果显示,安庆刀鲚个体耳石样品的Sr/Ca比值的高低变化较为复杂,个体间既存在差异,又有可归类的特征。总体上可根据耳石自核心开始的Sr/Ca比低、高值区变化规律分为3类:

图1 长江安庆江段10尾刀鲚个体耳石从核心(0 μm) 到边缘定量线分析记录到的Sr/Ca 比值变化Fig.1 Fluctuation of Sr/Ca concentration ratios along line transects across the otoliths from the core (0 μm) to the edge of 10 Coilia nasus from the Anqing section of the Yangtze River灰色线表示Sr∶Ca 比值波动值,黑色实线表示趋势转换,黑色虚线表示年轮

图2 不同类型刀鲚群体的淡水系数(FC) Fig.2 The freshwater coefficient (FC) of different types of Coilia nasus in present study

第一类 仅包括个体AQCE03。其耳石自核心的Sr/Ca比第1阶段低值区明显小于其他个体。从图1a可以看出,该阶段径长仅90 μm,Sr/Ca平均比值低至2.42。之后的第2阶段(径长90—220 μm),该比值可升至5.35。第3阶段(径长220—1140 μm),平均比值可更升高至7.78。第4阶段(径长1140—1890 μm),Sr/Ca比值出现下降,平均比值降为3.58。不同阶段测点比值组之间的差异达显著水平(表2)。此外,反映对淡水生境的依存程度的该个体FC值仅为0.05(图2)。

第二类 仅包括个体AQCE04。其耳石自核心的Sr/Ca比第1阶段低值区非常长(径长达1370 μm),明显大于其他个体。在第1年轮形成之后的一段时间内仍处于<3的低值。该阶段Sr/Ca比平均值仅为1.66。随后的第2阶段(径长1370—1750 μm)平均比值可显著升高至4.43(P<0.05),至第2年轮形成前比值会出现降低(表2)。该类个体的FC值为0.78(图2)。

第三类 包括的个体较多(AQCE01、AQCE02、AQCE05、AQCE06、AQCE07、AQCE08、AQCE09、AQCE10)。其耳石自核心的Sr/Ca比第1阶段低值区均较长(径长达550 μm,甚至1110 μm)。每个个体的该低值区十分接近第1年轮,Sr/Ca比平均值均<2。随后第2阶段其比平均值可明显升高至>3.44,个体AQCE09和AQCE10更是在发育过程中出现更高Sr/Ca比平均值(分别达7.02、6.72)的第3阶段和略微下降的第4阶段(亦分别达5.03、5.21)(表2)。该类个体的FC值在0.45左右(图2)。

表2 长江安庆江段刀鲚样品耳石中锶和钙的微化学变化

*同一样本中相同字母表示不同阶段差异不显著(P>0.05),不同字母代表差异显著(P<0.05),Mann-WhitneyU-test

值得注意的是,本研究中虽然不同类型刀鲚耳石间Sr/Ca比值波动复杂,但是其在第2年轮及以后会出现Sr/Ca比值的下降,多数个体更明显降到了3以下(如AQCE01、AQCE02、AQCE03、AQCE04、AQCE06、AQCE09)(图1)。

2.2 耳石面分析

图3 长江安庆江段刀鲚耳石Sr含量的面分析 Fig.3 Otolith Sr content of Coilia nasus from the Anqing section of the Yangtze River with X-ray intensity mapping analysis

耳石Sr元素含量面分析图(图3)更为直观清晰地显示所有类型刀鲚类群间个体的生境履历特征。AQCE03具有最小的Sr低值区(中心蓝色区域) (图3a),而AQCE04则具有最大的Sr低值区。其它个体则具有大小适中的Sr低值区(图3b)。从非Sr低值区来看,个体间相互差异亦明显,其中AQCE01、-02、-05以及-08表现为较为均匀的绿色和黄绿色,而AQCE06、-07、-09以及-10则除了有绿色和黄绿色的同心环区域外,还分布有红色的高Sr浓度环区域(图3c)。与上节定量线分析所发现的不同Sr/Ca比值三类刀鲚划分的结果相一致。

3 讨论与分析

3.1 长江安庆江段刀鲚的生境“履历”

一般认为,洄游型刀鲚(长颌鲚)平时生活在海里,产卵亲鱼春季性成熟时分批溯江而上进入长江干流以及通江湖泊的产卵场进行繁殖,孵化出的幼鱼在淡水中生活一段时间后进入到长江河口甚至到近海继续生长肥育[27];与之不同的是,短颌鲚则整个生活史始终栖息在淡水环境中[2]。然而随着耳石微化学技术近期在刀鲚生境履历以及洄游模式研究上的成功应用[11,18,21-22],甚至发现了可溯河洄游的短颌鲚[17]个体,证明了传统上依赖形态学的上颌骨长度来判别刀鲚属洄游或属淡水定居生态型的方法并不十分正确。这也为准确调查和合理评估不同生态型刀鲚的资源状况提出了更高的要求。

本研究中刀鲚个体经过测量,上颌骨/头长均大于1(表1),属于传统上认为的长颌鲚。Yang等[11]在关于长江刀鲚生境履历的研究中曾归纳出,刀鲚对应淡水、半咸水以及海水,其耳石锶钙比值分别有<3(蓝色),3—7(黄-绿色),>7(黄红色)微化学特征。依据此特征可将本研究所获得耳石Sr/Ca比值的波动有效地转换成刀鲚在不同盐度生境间的生活史变化。本研究中所有个体的Sr/Ca比均有一个从低值阶段(<3)突然升高至高值阶段(3—7或>7)后又缓慢降低(除AQCE05外)的过程,说明这些个体幼鱼孵化期和早期生活史都是在淡水生境中完成的,随后其再进入河口半咸水或海水生境继续生长发育,待发育至成鱼后自海区沿长江洄游上溯,直至在安庆江段被捕获。这反映了其典型溯河洄游的习性[11,28]。需要注意的是,耳石中Sr/Ca比值随着生境水盐度的响应变化会存在一定的“时滞效应”[29]。大麻哈鱼耳石中这种效应时间可以持续12天以上[30]。虽然AQCE05个体也在安庆江段捕获,但其耳石边缘未见有Sr/Ca比值下降,可能与这种“时滞效应”有关。换言之,与其他个体在较早的时间进入了长江水域相比,AQCE05上溯的时间较短。这也可能从某种意义上说明了为何有的个体耳石边缘已经降到了3以下;而有的个体虽然在下降,但仍处于高于3的水平的情况(表2)。笔者推测,这种现象反映出本研究中刀鲚所属的群体可能是由自长江口不同时间分批上溯的个体组成。

淡水系数值(Fc)可有效反映出刀鲚利用淡水生境程度上的区别[18]。本研究中第一类AQCE03的FC值最小,仅为0.05;第二类AQCE04的FC值最大为0.78;第三类则较为平均,FC值在0.45±0.09水平。通过与Jiang等[18]中所报道的中国沿岸不同河口水域刀鲚资源群体淡水系数相比较可知,本研究中为数最多的第三类个体的FC值与该文献中的长江资源群体的(0.48±0.16)十分近似。两者均反映出典型长江刀鲚的早期生活史过程对淡水生境应该有相当长一段时间的依存。

3.2 长江安庆江段刀鲚的生活史模式

虽然从耳石Sr/Ca比值总体结果看,本研究中所有个体生境履历较为相似,均属典型的溯河洄游型生态型,但是个体间洄游模式各有特征,存在多样性。这尤其反映在了第1阶段Sr/Ca比低值区(淡水生境)上。本研究中所有刀鲚个体年龄均由耳石年轮推算。年轮是指当年秋冬形成的窄带和次年春夏形成的宽带之间的分界线[31],以此可以鉴定年龄。通过耳石年轮可以反映出刀鲚生活史过程中生境履历的季节变化;因此,根据不同个体早期生活史中淡水生境结束的时间,本研究可明显区分所研究刀鲚为3种生活史类型:第一类的AQCE03发育至在第1年轮前很早便离开淡水生境进入河口半咸水,再到高盐度海水区域栖息,之后又从高盐度水域回到了河口半咸水并进入低盐度水域。在第2年轮形成时Sr/Ca比值已降至2左右的淡水水平(图1a)。较为特殊的第二类AQCE04个体,在第1年轮形成后的很长一段时间才离开淡水生境进入半咸水生活,之后再返回长江淡水环境繁殖(图1b)。由于其早期生活史中的淡水生境履历部分已经明显长于其他个体,且至第1年轮形成后依旧在淡水中生活,反映了该个体在幼鱼阶段是在淡水中越冬的。这同时也显示长江刀鲚幼鱼很有可能存在淡水越冬的群体,而不像前人文献中越冬需入海的报道[27]。剩余的第三类个体主要在第1年轮临近形成前完成淡水生境履历并进入了河口半咸水生境生活。之后这些个体的活动显示出了洄游模式的多样性。AQCE07、-09、-10会继续向外海移动至盐度更高的海水水域生活(图3c中黄红色区域),而AQCE01、-02、-05、-06、-08仅在河口以及近岸的盐度相对较低的水体间生活(图3c中绿色区域)。

图4 安庆江段刀鲚生活史及生活史模式Fig.4 Life history and habitat use patterns of Coilia nasus from the Anqing section of the Yangtze River春I、夏I、秋I和冬I分别表示刀鲚出生后第一个自然年内的春、夏、秋、冬季;春II、夏II、秋II和冬II表示刀鲚出生后第二个自然年内的春、夏、秋、冬季;春III表示刀鲚出生后第三个自然年内的春季

基于上述耳石微化学所反映的时间和空间动态特征,本研究中安庆江段刀鲚的生活史模式可相应地归纳为3类(图4):即模式一(短期淡水依存型,个体AQCE03):刀鲚在第一年经历很短时间的淡水生活后,很快进入河口、海水生境,翌年开始返回河口,并在第三年春天返回长江淡水生境。模式二(长期淡水依存型,个体AQCE04):刀鲚在淡水中生活相当长的一段时间并在淡水中越冬后才游至河口半咸水生境,并在第三年返回淡水。模式三(中期淡水依存型,其余个体):刀鲚个体在淡水中生活至将近第一年轮形成时进入河口半咸水区,随后大部分个体会在该生境继续生活,也会有部分个体更进入海水区生活,但最终都是在第三年春天返回淡水。这种生活史模式的多样性不仅说明长江安庆江段刀鲚具有复杂的洄游习性与环境适应性,也显示出该江段刀鲚资源群体中个体组成的多样性,即可由多个具有不同生境背景和生活史“履历”的个体或群体组成。

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Otolith microchemistry of the estuarine tapertail anchovyCoilianasusfrom the Anqing section of the Yangtze River and its significance for migration ecology

LI Mengmeng1, JIANG Tao2, CHEN Tingting1, LIU Hongbo2, YANG Jian1,2,*

1WuxiFisheriesCollege,NanjingAgriculturalUniversity,Wuxi214081,China2KeyLaboratoryofFisheryEcologicalEnvironmentAssessmentandResearchConservationinMiddleandLowerReachesoftheYangtzeRiver,FreshwaterFisheriesResearchCenter,ChineseAcademyofFisheryScience,Wuxi214081,China

Owing to its nutritional value and delicacy, the estuarine tapertail anchovyCoilianasus(Actinopterygii, Clupeiformes, Engraulidae) is a highly valuable commercial fish from the Yangtze River of China. Unfortunately, wild resources ofC.nasushave declined drastically because of anthropogenic activities, habitat degradation, and overfishing. Recently,C.nasushas been proposed to be listed as a Class II protected species on China′s List of Wildlife under Special State Protection. It is noteworthy that many mainstream sections in the lower reaches of the Yangtze River are the main distribution areas ofC.nasus, including the Anqing section in Anhui Province. Because of empirical limitations with the current method of catch-survey analysis, it remains difficult to effectively understand the spatial and temporal dynamics of the diadromous migration and habitat utilization history ofC.nasusin this river section. Alternatively, elemental microchemical patterns in otoliths have proven effective natural “fingerprints” that can provide a powerful approach to estimate precisely the diadromous migratory history ofC.nasus. In the present study, a JXA- 8100 electron probe X-ray microanalyzer (EPMA) was applied to investigate the otolith microchemistry characteristics of 10C.nasusanchovies collected from the Anqing section of the Yangtze River in July 2008 for investigation of habitat “fingerprints” and migratory history. All theC.nasusindividuals were traditional long jaw estuarine tapertail anchovies, with supramaxillae longer than the head. Microchemical results confirmed that all of theC.nasusfish were typical anadromous individuals, i.e., the anchovies were born and hatched in freshwater habitats, but later migrated into estuarine brackish or high salinity seawaters as juveniles to grow, and then ascended to freshwater habitats again to reproduce. The results of EPMA line transect analysis generally showed that the otolith Sr/Ca ratio fluctuated significantly between low (< 3, reflecting the freshwater habitat) and high (> 3, reflecting the estuarine brackish water or seawater habitat) value phases. The evidence was supported by the 16 color Sr content profiles (red [highest]through yellow and green to blue [lowest]) obtained by EPMA mapping analysis. Furthermore, three types of migratory life histories could be separated amongC.nasusindividuals of this study based on differences in the otolith freshwater coefficient, Sr/Ca ratio, and Sr content map profile. Namely, these anchovies have the ability to adopt short-term, moderate-term, or long-term ontogenetic strategies in freshwater habitats, before they shift their habitats to estuarine brackish or high salinity sea habitats. These phenomena clearly reflect the flexible habitat use patterns, diversity of population composition, and fluctuation migration strategies ofC.nasusanchovies in the Anqing section of the Yangtze River. In addition, although from previous studies it was believed that juvenileC.nasusspent the winter months in sea areas, the present study has provided new evidence to demonstrate that juvenileC.nasusmay overwinter in freshwater habitats. All the aforementioned results provide an important theoretical basis for a more accurate understanding of the migration patterns, population compositions, and habitat backgrounds for the life history ofC.nasusin the Anqing section of the Yangtze River.

Coilianasus; otolith; Anqing section of the Yangtze River; microchemistry; migration

国家自然科学基金项目(31372533); 江苏省自然科学基金项目(BK20131089)

2016- 01- 28; 网络出版日期:2016- 10- 29

10.5846/stxb201601280212

*通讯作者Corresponding author.E-mail: jiany@ffrc.cn.

李孟孟,姜涛,陈婷婷,刘洪波,杨健.长江安庆江段刀鲚耳石微化学及洄游生态学意义.生态学报,2017,37(8):2788- 2795.

Li M M, Jiang T, Chen T T, Liu H B, Yang J.Otolith microchemistry of the estuarine tapertail anchovyCoilianasusfrom the Anqing section of the Yangtze River and its significance for migration ecology.Acta Ecologica Sinica,2017,37(8):2788- 2795.

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