食用菌对汞、砷的富集研究进展

常惟丹,鲍长俊,李 笑,孙丽平

(昆明理工大学云南省食品安全研究院,云南昆明 650500)

食用菌对汞、砷的富集研究进展

常惟丹,鲍长俊,李 笑,孙丽平*

(昆明理工大学云南省食品安全研究院,云南昆明 650500)

汞、砷作为典型的有毒元素被认为是环境中比较严重的污染物,对人体的危害是一个长期、慢性的过程。与维管植物相比,大型真菌对一些特定的金属和类金属元素具有更强的富集能力,包括毒性元素汞、砷等。本文主要对食用菌中汞和砷元素含量水平、在菌体各部位的分布、生物富集及其健康风险分析的研究进展进行了概述,特别关注了野生食用蘑菇中汞和砷的研究发展现状。

食用菌,汞,砷,富集,健康风险

食用菌是一类可食用的、子实体肉眼可见、可徒手采摘的大型真菌。食用菌味道鲜美,同时具有高蛋白、高矿物质、低脂肪、低热量的特点,是公认的健康食品,深受消费者的喜爱。随着全球城市化和工业化的飞速发展,大量的有害物质通过废气、废水、固体废物、残留物等形式排放到空气和水体中,并最终在土壤中沉积。全球范围的金属采冶、车辆尾气、农业化肥使用等造成环境中金属和类金属的严重污染物,这些元素可通过食物链迁移至人体,其中典型有害元素如镉、铅、汞、砷等可对人体造成健康危害。自20世纪70年代,研究者开始关注大型真菌对矿质元素的富集现象。在后续研究中,发现食用菌在富含多种人体必需矿物元素的同时还可富集甚至超富集有害元素,如铅、镉、汞、银、砷等[1]。近年来,国内外对食用菌中特别是野生食用菌中的金属元素含量水平、分布状况、生物富集、食用健康风险等进行了广泛而深入的探讨[2-3]。本文主要对食用菌中汞和砷元素含量水平、在菌体各部位的分布、生物富集及其健康风险分析的研究进展进行了简要概述,特别关注了野生食用蘑菇中汞和砷的研究现状,以期对食用菌的综合利用和健康风险提供理论参考。

1 汞、砷的环境地球化学性质

汞作为一种剧毒元素,在环境中主要以元素汞、无机汞和有机汞的形式存在,其中有机汞的毒性远大于元素汞和无机汞,而有机汞中甲基汞易于穿透生物膜且通过食物链富集,毒性和危害性最大,当人体血液中甲基汞的含量超过0.2 μg/g时就会出现中毒症状[4]。低剂量的汞对人体的神经系统、运动系统、泌尿系统、心血管系统、免疫系统和生殖系统等都会造成影响或损害[5]。FAO/WHO食品添加剂联合专家委员会(JECFT)进行了汞摄入安全风险评价,规定总汞每周暂定耐受摄入量(PTWI)为4 μg/kg·bw/week(2011)。

砷是一种类金属的环境毒物,砷及其化合物分布范围非常广泛,可通过饮食、呼吸和接触进入人体[6]。砷的化合物形态主要分为两类,无机砷和有机砷。不同形态砷之间的毒性差异很大,如以有机砷形式存在的砷甜菜碱几乎没有毒性,而无机砷化物的毒性却很高,被认为是一级致癌物质,人体摄入过量无机砷会诱发多种疾病,如癌症、角质化等皮肤病变[7-8]。FAO/WHO食品添加剂联合专家委员会(JECFT)规定砷每周暂定耐受摄入量(PTWI)为15μg/kg·bw/week(1988)。

表1 汞含量分布表(mg·kg-1 干重)

续表

注：●,表示样本中汞含量分布范围。

2 食用菌中汞、砷含量水平及分布

2.1 汞

研究表明,不同品种的食用菌中汞含量水平具有显著差异性[9-10]。表1对近年来报道的食用菌中汞含量水平进行了总结,数据来自于波兰、捷克、德国、西班牙、土耳其、中国、斯洛伐克、意大利、尼日利亚和塞尔维亚等10个国家。在89种食用菌分类中,汞含量小于1 mg/kg(以干重计,dw)的有63种,含量在1～5 mg/kg dw之间的有52种,在5～10 mg/kg dw之间有14种,而在10～20 mg/kg dw之间的只有6种。对汞表现出超富集能力的品种有草原黑蘑(Agaricusarvensis)、铜色牛肝菌(Boletusaereus)、美味牛肝菌(Boletusedulis)、褐红盖牛肝菌(Boletuspinopilus)、香杏丽菇(Calocybegambosa)和紫丁香蘑(Lepistanuda),其子实体内汞含量均高于10 mg/kg dw。由表1数据可知,蘑菇属(Agaricus)、牛肝菌属(Boletus)和大环柄菇属(Macrolepiota)的食用菌中具有较高的汞含量,而红菇属(Russula)、乳牛肝属(Suillus)以及绒盖牛肝菌属(Xerocomus)的食用菌中汞含量较低;同时,野生菌子实体中汞含量分布较为分散,草原黑蘑(A.arvensis)子实体中汞含量在2～20 mg/kg dw之间均有分布;美味牛肝菌(B.edulis)菌柄和菌盖中汞含量范围分别为1～20 mg/kg dw,0.5～10 mg/kg dw;这可能与样品采集地域分布广和采集时间相关。杨天伟等[12]分别采集了玉溪江川(2012年)和玉溪大营街(2014年)的双色牛肝菌(B.bicolor),发现其菌盖、菌柄中汞含量分别为0.89、0.66 mg/kg和5.50、2.50 mg/kg,差异十分显著。

2.2 砷

对来自中国、塞尔维亚、意大利和西班牙等4个国家,共计35种食用菌子实体中砷含量进行总结,如表2所示,大多数食用菌中砷含量较低,砷含量小于1 mg/kg dw的有22种;在1～5 mg/kg dw之间的有10种;部分食用菌中砷含量较高,在5～20 mg/kg dw之间的有5种;砷含量大于20 mg/kg dw的有4种,分别为紫蜡蘑(Laccariaamethystea)、红蜡蘑(Laccarialaccata)、橘红蜡蘑(Laccariafraterna)和酒色蜡蘑(Laccariavinaceoavellanea)。大量数据表明蜡蘑属(Laccaria)对砷有较强的富集能力,发现砷含量最高的是在采矿区的紫蜡蘑(L.amethystea),为1420 mg/kg dw[13];Falandysz等[3]报道,橘红蜡蘑(L.fraterna)中砷含量高达270 mg/kg dw。大红菇(Russulaalutacea)和印度块菌(TuberindicumCookeetMassee)中砷含量也较高,分别为11.68 mg/kg dw、11.86 mg/kg dw[22]。此外,据文献报道[3],毛头鬼伞(Coprinuscomatus)和梨形马勃(Lycoperdonpyriforme)对砷也具有极强的富集能力。对表2分析发现,虽然大多数食用菌对砷无富集作用,其在菌体中含量较低,但在部分食用菌中,砷的含量较高;美味牛肝菌(B.edulis)、紫蜡蘑(L.amethystea)和变绿红菇(Russulavirescens)子实体中砷含量分布较分散,可能是由于产地环境不同而导致菌体中砷含量存在差异。

表2 砷含量分布表(mg·kg-1 干重)

注：●,表示样本中砷含量分布范围。

3 食用菌对汞砷的吸附性能及影响因素

食用菌中重金属元素的含量存在显著差异,一些研究对食用菌的富集能力进行探究,发现其对重金属的吸附能力与食用菌种类、子实体部位、基质性质以及元素形态等密切相关。此外,大型真菌对重金属的摄取和元素在子实体中的存在形态取决于诸如基质pH、温度、初始金属离子浓度、初始生物量、配体和可能存在竞争的金属离子等其他因素[26]。

3.1 食用菌品种对汞砷富集能力的影响

食用菌对于金属元素的富集能力,主要以生物富集系数BCF(子实体中金属浓度/基质中金属浓度)为考察指标。大型真菌的BCF与其种类相关。Falandysz等[3]认为,即使土壤中汞含量较低,一些食用菌中汞含量还是较其他绿色植物高。美味牛肝菌(B.edulis)、红绒盖牛肝菌(X.chrysenteron)、网纹马勃(L.perlatum)、多数伞菌属真菌以及部分粘盖属牛肝菌(Suillus)等显示出对汞元素较强的富集能力,其BCF值均大于1[9,27-28];Liu等[22]采集4个地区的大红菇(R.alutacea),BCF均大于1,表明大红菇(R.alutacea)子实体对砷也具有一定的富集能力。但一些食用菌不易富集汞元素,如鸡油菌(C.cibarius),在不同基质背景值下,其BCF值均小于1[29],这可能是由于鸡油菌质地紧密,只有菌褶而无菌管且子实体较小;此外,侧耳(P.ostreatus)及大部分鬼伞科真菌对砷元素无富集作用[3,30-31]。

3.2 食用菌子实体部位对汞砷的富集能力的影响

食用菌中汞砷含量与子实体部位相关。相关研究表明牛肝菌属(Boletus)、疣柄属(Leccinum)菌盖中汞含量显著高于菌柄[3,10]。菌盖中蛋白质、氨基酸含量及营养指数高于菌柄,而菌柄中碳水化合物、多糖类含量高于菌盖。汞、砷元素更易在菌盖中富集,可能是由于菌柄和菌盖中物质成分存在差异,重金属元素更易在菌盖中和蛋白质等物质形成螯合物而富集[32]。Falandysz等[10]对采集的疣柄属(Leccinum)6个品种共计204个样本分析发现,菌盖和菌柄中BCF值分别为2.3～35,1.3～10。Zhang等[25]研究发现酒色蜡蘑(L.vinaceoavellanea)中菌盖对砷的富集能力强于菌柄,BCF值分别为29.1、10.9。杨天伟等[12]对牛肝菌属85个样本中汞含量测定发现92%的样品中Q(C/S)>1(Q(C/S):同一牛肝菌菌盖、菌柄总汞含量比),表明多数样品中菌盖对汞的富集能力强于菌柄。

3.3 生长环境对汞砷富集能力的影响

矿质元素污染物具有很强的扩散能力,可以受风向、水纹等影响。很多研究表明,接近污染地区的野生食用菌(矿区、公路两侧等)都有较高的有害金属富集系数[33]。食用菌中汞砷的吸附与其生长环境及土壤背景值相关。Koch等[31]对金矿附近野生菌样品分析,原本对砷无富集作用的真菌,如白黄小脆柄菇(P.candolleana)、褐疣柄牛肝菌(L.scabrum),在土壤背景值较高时,其子实体中砷含量可达14、8.3 mg/kg dw,表现出对砷元素较强的吸附能力。此外,从表1和表2中可以看出,同一品种的食用菌,在不同地区,汞砷的含量差异显著。由此可见,生长环境对食用菌内汞砷元素的含量有非常重要影响。

3.4 土壤中元素的种类及形态对汞砷富集的影响

目前,自然界已经发现的砷化合物超过50种,大型真菌在砷元素循环、有机物分解及植物共生中起着重要作用,在蘑菇中发现的有As(III)、As(V)、甲基胂酸(MMA)、二甲基胂酸(DMA)、三甲胂氧化物(TMAO)、砷甜菜碱(AsB)和砷胆碱(AsC)[2,35-37]。子实体中砷的主要存在形式是二甲基胂酸,约占总砷含量的70%,甲基胂酸、三甲胂氧化物和有机砷是次要存在形式。然而,蘑菇中也含有无机形式的砷元素,如砷酸盐等。在受污染的样本中,无机砷约占总砷含量的98%[38]。Niedzielski等[36]认为,砷的形态与砷元素在食用菌中的吸收、转移、积累密切相关。

4 健康风险评价

食用菌对重金属元素具有极强的吸附能力,重金属含量的超标会对人体健康造成一定的风险。GB 2762-2012《食品中污染物限量》规定,食用菌中汞限量标准为0.1 mg/kg,砷限量标准为0.5 mg/kg。重金属对人体的健康风险评价方法常用的有两种,靶标危害系数法(Target hazard quotients,THQ)和每周耐受摄入量(provisional tolerable weekly intake,PTWI)。

4.1 靶标危害系数法(Target hazard quotients,THQ)

靶标危害系数法[39](Target hazard quotients,THQ)是假定污染物吸收剂量等于摄取剂量,如果该值小于1,说明暴露人群无明显的健康风险,反之,则存在健康风险。

单一重金属风险:

n种重金属复合风险:

EF:暴露频率(d/a),ED:暴露区间(a),FIR:食物摄入率(g/d),C:食物中重金属含量(mg/kg),RFD:参比剂量(RFD(As)=3×10-4mg/kg/d,RFD(Hg)=3×10-4mg/kg/d),WAB:人体平均体重(kg),TA:平均暴露时间(d)。

4.2 每周耐受摄入量(provisional tolerable weekly intake,PTWI)

M:每周摄入食用菌的质量(kg);C:食用菌中某种重金属的含量(mg/kg);WAB:人体平均体重(kg);参比JECFT规定的PTWI(Hg):4 μg/kg·bw/week,PTWI(As):15 μg/kg·bw/week。

刘烨潼等[40]采用靶标危害系数法对经食用菌途径摄入的重金属进行健康风险分析,7种食用菌中重金属的THQ值均小于1,认为对当地居民身体健康产生危害的风险较低。Falandysz等[10]对云南省疣柄属(Leccinum)野生菌研究发现,子实体中汞含量较高,但季节性食用野生菌可认为是安全的。

Falandysz等[3]认为,美味牛肝菌(B.edulis)和高大环柄菇(M.procera)对汞元素具有强富集能力,食用过量会造成一定的健康风险。以高大环柄菇(M.procera)为例,其菌盖中汞含量为1.3～7.0 mg/kg dw,新鲜食用菌水分含量约为90%,因此新鲜食用菌中汞含量认为是0.13～0.7 mg/kg,当摄取的菌盖质量为300～500 g时,会摄入39～210 μg或65～350 μg的汞;以每周食用一次计算,当PTWI为300 μg时,即每日Hg摄入量为0.7 μg/kg/d(成人体重60 kg计算);而参比剂量RFD值为0.3 μg/kg/d,因此,摄入量明显高于RFD值,会对人体健康造成潜在的健康风险。杨天伟等[12]对云南省牛肝菌属85个样品进行测定,若每周食用300 g菌盖,多数牛肝菌的Hg摄入量低于PTWI,而美味牛肝菌(B.edulis)、绒柄牛肝菌(B.tomentipes)等12个样品汞摄入量高于PTWI;若食用300 g菌柄,则只有2个样品的汞摄入量高于PTWI。Krasińska等[18]认为,每次摄入异色疣柄牛肝菌(L.versipelle)300 g新鲜菌盖,其汞摄入量为0.0195 mg,即0.325 μg/kg bw(成人体重60 kg计算)。假定人体Hg摄入无其他来源,且每日均有食用,则摄入量明显高于RFD值。但由于食用菌具有季节性,因此可认为由食用菌摄取的汞含量只有PTWI的20%～60%,每周食用一次异色疣柄牛肝菌(Leccinumversipelle)是安全的。

Rieder等[41]认为甲基汞比无机汞更易富集在生物体中。Falandysz等[3]研究发现大型真菌菌体中甲基汞含量占总汞含量的2%～60%。甲基汞和总汞在大型真菌中的富集系数分别为19.3,7.6[41]。虽然甲基汞对生物体的毒性远远高于无机汞,但是食用菌中的汞一般是以无机汞的形态存在,因此对人体的危害较小。

Dimitrijevic等[16]研究表明,黄柄牛肝菌(B.appendiculatus)和桃红牛肝菌(B.regius)中砷含量分别为1.66 mg/kg dw和1.64 mg/kg dw,而JECFA规定的As摄入量为0.9 mg(以体重60 kg计),因此黄柄牛肝菌和桃红牛肝菌对人体健康具有潜在的风险。Melgar等[2]对西班牙6种野生菌和2种人工栽培菌研究表明,当地居民每年摄入野生菌大约为2 kg(5.5 g/人/天),由于食用野生菌而摄入的砷对人体健康危害是极低的。

文献报道,不同品种蘑菇中砷的存在形态不同[3,11],砷化合物毒性排序为As(III)>As(V)>MMA>DMA>TMAO>AsB。多种大型真菌中砷以砷甜菜碱的形式存在,如翘鳞肉齿菌(S.imbricatus)、林地蘑菇(A.silvaticus)等,与其他砷类化合物相比,砷甜菜(AsB)碱毒性较小,被认为是无毒性的;紫星裂盘菌(S.coronaria)中砷主要以甲基胂酸(MMA)形式存在,MMA是人类致癌物之一,短期接触可导致胃肠炎,长期接触可能会造成肝肾功能损伤;二甲基胂酸(DMA)则是红蜡蘑(L.laccata)和草菇(V.volvacea)中砷的主要存在形式,虽然DMA毒性比MMA低,但是也会对人体健康造成一定影响;而在粉褶菌属中砷以砷酸盐和亚砷酸盐的形式存在[30]。现行《食品中污染物限量》,汞、砷的限量是以总汞和总砷的含量为衡量标准设立,而不同形态之间汞、砷的毒害性并没有设立相关限量。由于野生食用菌的生长环境具有不可控性,因此,在今后相关标准的建立时可增加对不同形态的汞、砷化合物进行限量,建立汞、砷污染物不同形态的限量机制。

5 展望

食用菌具有悠久的食用历史,是营养价值极高的美味健康食品。相比较于栽培食用菌,野生食用菌历来是美食家的嗜好品,更是消费者喜欢的尝鲜食品。野生菌生长环境复杂,其对有害金属元素和类金属元素的富集和其质量安全问题已引起社会的广泛关注。目前,国内外关于食用菌汞、砷的研究集中在其总含量的测定,关于菌体中不同形态汞、砷的研究较少,此外,还应建立以毒性强弱为基准,不同形态的汞、砷污染物的限量标准。有研究表明,微生物在重金属形态转化机制中起重要作用,而微生物对食用菌重金属富集作用的相关研究非常少,今后应注重对汞、砷污染具有潜在生物修复能力微生物的研究。此外,土壤基质中其他金属元素对汞、砷吸附机理的影响研究较少,还有待进一步研究。

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Research progress in the enrichment of mercury and arsenic by edible fungi

CHANG Wei-dan,BAO Chang-jun,LI Xiao,SUN Li-ping*

(Yunnan Institute of Food Safety,Kunming University of Science and Technology,Kunming 650500,China)

Mercury and arsenic,as two typical toxic elements in the environment,are considered to be the most common pollutants which harm the human body through a long-term,chronic poisoning process. Compared with vascular plants,macro fungi showed significant accumulating capacity to metals and some metalloids,including mercury,arsenic,and so on. This paper reviewed the levels of mercury and arsenic in the edible mushrooms and their distribution in the fruiting body,and focused on the bioaccumulation and health risk assessment.

edible mushroom;mercury;arscenic;bioaccumulation;health risk

2016-10-21

常惟丹(1990-)，女，在读硕士，研究方向：食品营养与安全，E-mail:changweidan08023@163.com。

*通讯作者:孙丽平(1981-)，女，博士，教授，研究方向：食品质量与安全控制，E-mail:kmlpsun@163.com。

国家自然科学基金资助项目(21267013)；云南省中青年学术和技术带头人后备人才培养项目(2015HB023)。

TS201.1

A

1002-0306(2017)09-0374-07

10.13386/j.issn1002-0306.2017.09.064