有色黏虫板对柑橘木虱的监测及防治研究进展

许炜明 李翌菡 张盛 沈祖乐 邱宝利

摘 要 柑橘黄龙病是柑橘生产中的重大病害，随着其在全球范围内的传播蔓延，该病已成为近年来柑橘生产和研究中普遍关注的热点。柑橘木虱（Diaphorina citri Kuwayama）是传播柑橘黄龙病菌（Candidatus Liberibacter asiaticus）的主要虫媒，对柑橘木虱种群的准确监测与有效防控是控制柑橘木虱传播黄龙病的关键所在。有色黏虫板是一种利用昆虫趋色性，对小型飞行昆虫进行监测与诱杀的重要物理防治手段。有色黏虫板同样适用于监测和诱捕柑橘木虱，但黏虫板的颜色、光源、气候条件、悬挂黏虫板的植物种类及其挥发性信息化合物成分等都会影响黏虫板对柑橘木虱的诱集效果。本文在综合国内外柑橘木虱防控技术的基础上，将近年来利用有色黏虫板，监测与防控柑橘木虱的最新进展进行综述，并对有色黏虫板的发展前景给予展望。

关键词 柑橘木虱；有色黏虫板；监测；害虫综合治理

中图分类号 S433 文献标识码 A

Advances in the Monitoring and Control of Diaphorina citri

Kuwayama by Using Color Sticky Traps

XU Weiming1，2， LI Yihan1， ZHANG Sheng1， SHEN Zule2， QIU Baoli1，2 *

1 Key Laboratory of Bio-Pesticide Innovation and Application / Engineering Technology Research Center

of Agricultural Pest Biocontrol， Guangzhou， Guangdong 510640， China

2 Engineering Research Center of Biological Control， Ministry of Education / Department of Entomology，

South China Agricultural University， Guangzhou， Guangdong 510640， China

Abstract The citrus psyllid， Diaphorina citri Kuwayama， is the vector of citrus Huanglongbing disease（Candidatus Liberibacter asiaticus）which is currently considered as a major threat to citrus throughout the world. This review article explains the use of color sticky traps for the monitoring and control of D. citri as well the recent advances and future prospects of this technology in D. citri management. Color sticky traps prepared by painting vaseline， oil and glue etc. on them act as physical pest control agents by using the phototaxis behavior of small flying pests. As the use of sticky traps is a simple， convenient， pollution-free pest control measure， it has brought an unexpected effects to the insect populations in the field. The color， light source， weather condition， suspension of the host species， and the addition odor volatiles can influence trapping capacity of these traps. This current review is expected to provide basic knowledge as well as technical support for the future research work on integrated citrus psyllid management.

Key words Diaphorina citri Kuwayama； color sticky traps； monitoring； integrated pest management

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2017.01.032

柑橘木虱（Diaphorina citri Kuwayama）屬于半翅目（Hemiptera）木虱科（Psyllidae），因其可传播植物韧皮部中的细菌Candidatus Liberibacter asiaticus，进而引发柑橘灾难性的病害——柑橘黄龙病（Huanglongbing，HLB），目前已成为柑橘生产中危害最为严重的害虫[1]。柑橘植株一旦感染黄龙病，会严重影响柑橘果实的产量及品质，植株抗病能力下降，枝叶黄化，枝梢逐渐枯死，甚至全株死亡，给柑橘产区带来严重的经济损失[2]。柑橘木虱分布地区广泛，国内目前主要分布在广东、福建、海南、广西、江西、贵州等柑橘产区。国外主要分布在美国、日本、泰国、印度、印度尼西亚、巴西和非洲一些国家，而且分布范围有逐年扩大的趋势[3-5]。

柑橘木虱主要为害芸香科植物。我国目前已知的柑橘木虱寄主植物分布于芸香科的7个属，包括：枳属、柑橘属、金柑属、黄皮属、九里香属、吴茱萸属和酒饼簕属[6]。柑橘木虱为刺吸式昆虫，以成虫和若虫刺吸取食寄主植物汁液，喜通风透光处所，苗圃和幼年树经常抽发嫩芽新梢，容易遭受柑橘木虱为害，危害严重时导致植株新梢生长不良，畸形扭曲，甚至慢慢干枯萎缩[7]。此外，木虱若虫分泌的蜜露可导致煤烟病，影响植株光合作用，最终影响植株的正常生长发育。

与直接取食为害相比，柑橘木虱危害的严重性在于它是田间传播柑橘黄龙病的重要虫媒。从1920～1970年短短50年期间，由于黄龙病的发生，导致数千万棵柑橘树死亡[8]，仅20世纪70年代中后期广西柳州暴发的柑橘黄龙病就毁掉了数千亩柑橘园[9]。在泰国，柑橘黄龙病肆虐导致每年全国10%～15%的柑橘树不得不被挖掘销毁[10]。1998年，美国首次报道了在其东南部柑橘产区发现柑橘木虱[11]，2005年，美国Florida南部监测到了柑橘黄龙病的发生，黄龙病很快沿着Florida沿海地区向北蔓延，大量有生产价值的柑橘植株受到感染[12]。由此可见，柑橘木虱及其传播的黄龙病对世界柑橘产业造成了严重的威胁，如何有效控制柑橘木虱已成为防治柑橘黄龙病的研究热点之一。

目前，国内外对柑橘木虱的防治主要采用化学防治和生物防治两种措施[13]，而化学农药的大范围滥用，不仅导致严重的环境污染，还引发了昆虫抗药性等诸多问题。大量报道表明柑橘木虱对常用的许多农药已产生了抗药性[14-15]。趋色性是多数昆虫所固有的生物学习性，农业上常利用这一习性对害虫进行诱集，或用于害虫的監测预报以及防治，从而降低害虫在农田中的危害程度[16-17]。近年来，有色黏虫板因其无公害，易操作等特点，逐渐成为柑橘木虱种群监测以及防治的重要手段，而且随着黏板颜色、组分及应用技术的不断创新，有色黏虫板对木虱害虫的监测与诱杀已初见成效[18-22]。在此，笔者重点综述了近年来国内外利用有色黏虫板监测与诱捕柑橘木虱的应用进展，以期为今后柑橘木虱的绿色防控提供参考。

1 黏虫板颜色对其诱集柑橘木虱效率的影响

昆虫的趋色反应是其在长期的进化过程中形成的一种生物学行为，不同的昆虫对不同的波长具有不同的趋向性。Sétamou等[18]研究发现不同颜色的有色黏虫板对柑橘木虱的诱集数量有着显著的差异，表明柑橘木虱本身具有感知以及分辨色板颜色的能力。有色黏虫板对柑橘木虱诱集量最高的色板是黄板，其次是红板，而白板和蓝板的诱集量最低，绿板诱集量适中。该结果与色板的反射率值有密切关系[18]。除了白板之外，其余的有色板在可见光波长间都存在较高的积累反射率值，尤其在橙色（590～635 nm）和红色（635～700 nm）波长区域，黄板以及红板的反射率值显著高于蓝板和绿板[21，23-25]。在可见光谱中的黄色波长区域（560～590 nm），黄板的反射率达到最高峰，同样，红板的反射率值逐渐从16%上升至40%。柑橘木虱更趋向于波长反射率值高于560 nm的有色板，并且色板诱集木虱的数量，会在黄色、红色以及橙色区域之间随着反射率值的增加而增加，同样也随着红蓝与黄蓝比值的增加而增加[20-21]。尽管现有的研究，尚未明确揭示出色板诱集柑橘木虱的数量与三原色（蓝、红、绿）的反射率值的显著关系，但已发现简单的红蓝比值（R680/450、R700/R450）与色板诱集木虱的数量有着紧密的联系，这表明该比值在柑橘木虱成虫寻找寄主这一行为上扮演着至关重要的角色[18，26]。一项关于柑橘木虱眼部的研究表明，柑橘木虱对红板具有趋向性的原因之一是柑橘木虱成虫具有红色底物感光器，它的眼部存在一定量的红色素，该色素导致了其生理上的假象行为，从而使柑橘木虱被红板所吸引[18，27-29]。此外，颜色对于柑橘木虱的吸引与它们偏爱取食的寄主种类有关，在自然界中，柑橘木虱会优先选择芸香科寄主的幼嫩部位而非成熟部位去取食和繁殖，这些嫩梢相比成熟的枝梢在红、橙、黄波长区域有较高的反射率值[30]。因此，不同的色板颜色是柑橘木虱诱集效率的重要因素之一。

2 光源对于黏虫板诱集柑橘木虱效率的影响

昆虫视觉系统中的光感受器是昆虫对光产生各种行为反应的内在生理基础，外部光环境则影响着昆虫的趋光性、昼夜节律等行为。有报道称，存在光源的场所，柑橘木虱的诱集率明显高于无光源的场所，表明光源会影响柑橘木虱的飞行行为[22]。Sétamou等[23]研究发现，柑橘木虱具有明显的趋光性，光源的强弱可以影响柑橘木虱的飞行行为，进而影响柑橘木虱对寄主植物的选择。在白天，有色黏虫板对柑橘木虱诱捕的数量较多，而夜晚诱集到的种群数量却非常少，当在夜晚提供光源条件后发现，黏虫板的诱集率会增加5倍以上。Sétamou等[23]的研究还发现，有色黏虫板诱捕柑橘木虱的数量会随着一天时段的变化而变化，在12 ： 00～15 ： 00阶段，有色黏虫板诱集木虱的数量达到峰值；15 ： 00～18 ： 00阶段，诱集量逐渐减少，进一步说明了光源对于柑橘木虱诱集效率的影响[23]。

此外，Zaka等[31]研究表明番石榴是柑橘木虱的非寄主植物，其挥发性化合物对柑橘木虱有一定的趋避作用，在有光源且同时存在柑橘嫩梢和番石榴嫩梢的条件下，柑橘木虱成虫明显倾向于柑橘而非番石榴植株，而同样的条件在无光源下进行时，却无法获得相同的结果。除此之外，在有光源的条件下，栖息于寄主植物和非寄主植物的柑橘木虱总数显著多于黑暗条件；有趣的是，在有光源的条件下，非寄主植物番石榴上柑橘木虱数量竟高于黑暗条件下寄主植物柑橘上的柑橘木虱数量，表明相较于其他定位寄主植物的线索，光源以及视觉线索更能决定柑橘木虱识别和选择自身的寄主[23]。林雄杰等[32]研究发现，在相同光照强度条件下，柑橘木虱对绿光和蓝光的趋光性较好；相同波长条件下，强度较大的光照引发的木虱趋光性更为明显。此外，Paris等[33]的研究发现，尽管田间实验表明黄板对于柑橘木虱来说最具吸引力[20，23]，但LED黄光源吸引柑橘木虱的程度与LED绿光源（与寄主植物反射比相似）以及紫外光（尤其是375 nm）一致；对柑橘木虱的光谱敏感性进行测定，结果表明柑橘木虱对波长在350、430、500和580 nm的4种光元素较为敏感，当昆虫自身对某种光元素有反应时，则被看作对该光波长有较高的敏感度[34]。因此，光源对于柑橘木虱寻找寄主的行为起着至关重要的作用[33]。

3 气候条件对于黏虫板诱集柑橘木虱效率的影响

研究表明，柑橘木虱的种群动态、其寄主嫩枝的发育阶段直接影响有色黏虫板对柑橘木虱的诱集效率，而气候条件则是影响前两者的最关键因素之一。例如，当寄主嫩枝处于生长周期期间，气候条件可以影响木虱多种寄主植物的嫩枝发育，6月末至8月中旬，木虱寄主的嫩枝生长最为理想，柑橘木虱的活动力以及繁殖力也会随之明显增高[23，35]。此外，温度可以显著影响柑橘木虱的生长发育率、存活率、繁殖率以及寿命；柑橘木虱成虫产卵和若虫发育的最适温度为25～28 ℃，发育最低温度阈值大约在10 ℃左右，低于该温度时，柑橘木虱种群密度显著下降，有色黏虫板的诱集率也随之下降[36]。Hall等[37]发现，初夏色板诱集的柑橘木虱数量多于春季，因为春末夏初的气候条件较适合柑橘木虱的繁殖，木虱生长发育加快，进而导致柑橘木虱种群数量增加；在印度的柑橘园内，柑橘木虱一年往往发生9个世代，若在夏末秋初之际寄主植物能够出现更多嫩枝，该年度柑橘木虱种群将会增加2个世代[30]。此外，柑橘木虱成虫在柑橘园内的飞行移动是有色黏虫板诱集的原理之一，因此果园的风速也会影响到有色黏虫板的诱集效率，风速较大时，柑橘木虱可能会被强风从寄主植物上驱散或失去飞行的控制力[38]。柑橘木虱成虫在距离寄主叶梢8 m以上时的分布活动受环境相对湿度的影响较大，有色黏板诱集的木虱数量与环境相对湿度呈负相关[37]。

4 寄主植物种类及生长阶段对有色黏虫板诱捕木虱的影响

柑橘木虱的寄主范围很广，大多数寄主属于芸香科柑橘亚科[11]。有色黏虫板誘捕木虱的效率与寄主植物的种类有关。Sétamou等[23]研究表明，相同光照条件下，在柑橘嫩芽和番石榴嫩芽上，柑橘木虱选择柑橘的种群数量显著高于非寄主植物番石榴的数量。Arredondo[35]研究表明，当色板颜色保持一致时，柠檬、甜橙寄主与西柚果树相比，放置在柠檬树上的色板诱捕的柑橘木虱数量最多，其次是甜橙，而悬挂在西柚树上的色板诱捕量最少。当比较相同成熟度的不同植物种类时，不同品种的三类柑橘属植物柠檬、甜橙和西柚对于柑橘木虱具有不同的吸引力，其中柠檬吸引的柑橘木虱成虫数量最多，其次是西柚，甜橙吸引木虱的数量最少；究其原因，推测是成熟的柠檬叶片在整个可见光谱中同西柚以及甜橙相比有较高的反射率值[18]，柠檬的叶片呈现浅黄绿色，而甜橙和西柚的叶片呈现暗绿色[39]。Brennan等[40]的研究进一步表明，柑橘木虱成虫更倾向于正在生长且呈现黄绿色的嫩芽而非成熟的叶片。

除了寄主植物的颜色对于柑橘木虱诱捕效果有影响外，寄主嫩枝的不同发育阶段对木虱的诱集效率也存在较大差异，寄主嫩枝的发育初期萌芽羽化为细长、扩宽和柔嫩的叶片。该阶段寄主嫩枝吸引的柑橘木虱成虫最多，13～15 d后，木虱的卵量以及若虫数量达到峰值，当嫩枝逐渐成熟之后，木虱的卵量以及若虫数量开始下降[35，41]。

5 不同性别以及交配状态对黏虫板诱集柑橘木虱效率的影响

柑橘木虱能够通过寄主植物叶片的挥发物进行寄主定位，因此对不同寄主植物的趋向性表现出差异性，甚至不同性别的柑橘木虱对有色黏虫板以及寄主气味的趋向性也存在差异[25，36，42]。研究表明，墨西哥酸橙的完整叶片能够吸引雌雄木虱；西柚的完整叶片只吸引雌木虱[42]。Wenninger等[25]发现两种性别的木虱成虫都能被结合了绿色光源的葡萄柚气味所吸引，而当“Y”型管的两臂都同时具备光源信号时，只有雌木虱会继续选择有寄主气味的一侧。此外，在比较柑橘木虱对4种寄主植物（葡萄柚、酸橙、脐橙和九里香）的趋向性试验中，将有色黏虫板作为视觉信号时，雌木虱对4种寄主都表现出趋向性，而雄木虱则未能对4种寄主都表现出趋向性，可见雌木虱对于寄主气味表现出更强的趋向性。这也许是因为雌木虱需要在寄主上产卵，对寄主气味较为敏感，而雄木虱则需结合雌性木虱气味协助其定位寄主[25，30，42，43]。

Wenninger等[25]研究发现，柑橘木虱的交配状态同样影响它们对寄主植物的定位，试验中将黄板作为视觉信号，未交配的木虱雌虫只会被1～2种寄主所吸引，交配后的雌木虱则会被3～4种寄主所吸引；而木虱雄虫只会在交配后才会对寄主产生趋向性，当移除视觉信号后，交配后的雌木虱和雄木虱分别只被酸橙和脐橙吸引。

6 挥发性化合物对有色黏虫板诱捕柑橘木虱的影响

不同寄主植物具有不同的挥发性化合物成分，而昆虫对于不同的挥发性化合物则表现出不同的趋向性。实验表明，寄主定位是一个复杂的过程，柑橘木虱依靠其嗅觉器官以及视觉信号进行寄主植物定位，涉及到柑橘木虱不同的感觉系统、行为调控以及其生理状态；在选择寄主时，柑橘木虱的定位更依赖于视觉信号，只有在失去视觉信号时，柑橘木虱才会以嗅觉感官将寄主的挥发性化合物作为主导方式[25，43-46]，柑橘木虱对于不同寄主释放出挥发性化合物的成分、比例和浓度等会有不同的反应[47-48]。研究表明，不同种类的柑橘和九里香，它们的嫩枝所散发出的挥发性气味对柑橘木虱具有一定程度的吸引力，收集上述寄主嫩枝样本进行测定发现，挥发性气味的成分主要是单萜烯、单萜酯以及倍半萜烯的混合物，类似成分常出现于柑橘种类的植物中，除此之外，二氧化碳、乙烯等影响嫩枝发育的气体，会加强柑橘木虱对于萜烯类化合物的反应[49-53]。Patt[54]等在研究柑橘木虱是否能被寄主植物挥发性化合物所吸引的试验中发现，若将“Y”型嗅觉仪中的“Y”型管垂直放置于桌面，移除视觉信号的干扰，柑橘木虱会选择有寄主植物挥发性化合物的一端。Wenninger等[43]还发现柑橘木虱的触角对于合成柠檬烯的反应，低于对西柚叶片挥发出的复合气味的反应，说明柑橘木虱更倾向于混合成分的挥发性化合物而非单一的一种挥发性化合物。除上述所提因素以外，生活史以及季节性植物物候，都可能影响柑橘木虱对于寄主挥发性化合物的反应[55-57]。此外，Lerdau等[57]发现，挥发性有机化合物的产生与排放会随着时间的变化而变化，白天日照的差异会导致寄主释放不同的挥发性有机化合物，从而影响柑橘木虱的行为。因此，有色黏虫板与植物挥发性化学物相结合，联合应用于诱捕柑橘木虱技术具有良好的前景，很多内容尚待进一步深入研究。

7 问题与展望

有色黏虫板作为一个绿色、环保、高效的物理防治手段，已被广泛运用于包括柑橘木虱在内的中小型害虫的监测与防控，但目前一些影响诱捕柑橘木虱数量的因素仍有待深入研究：首先，多数研究表明，有色黏虫板的设置高度是否合适会影响其诱虫的效果，黏虫板的设置高度与昆虫的飞行行为以及交配习性有关，有色黏虫板的悬挂高度通常应与作物齐平或稍高于作物顶部，并应该随植物的生长调节黏虫板高度[58-60]，对于柑橘木虱而言，黏虫板的具体悬挂高度还有待求证；其次，有色黏虫板的悬挂方式通常由害虫的生活习性和寄主作物决定，对大多数昆虫而言，垂直悬挂是黏虫板最基本的设置方式[61-62]，目前尚未有实验报道，垂直或水平放置有色黏虫板，哪一种悬挂方式更利于诱捕柑橘木虱；第三，有色黏虫板的形状，通常有色黏虫板是平板型的，但不排除同材料其他形状的色板会更益于柑橘木虱的诱捕效率；第四，黏剂的类型，黏虫板上所涂黏性物质不同诱捕效率也存在差异，最常用的黏剂有生物粘剂、黄油、石蜡、油脂和白色凡士林，有研究表明生物黏剂以及机油是最为有效的黏性物质[63]，而对于柑橘木虱而言，最合适的黏剂还有待求证；第五，柑橘木虱的性信息素与有色黏虫板的联合应用，近年来，类似性信息素的生物制剂研发进步很快，若能将两者相结合，联合应用于田间，将会有更高效率的防治措施，对于柑橘黄龙病的高效防控将是非常有前景的技术手段。作为绿色、环保并且低成本的物理防治手段，进一步提高有色黏虫板诱杀柑橘木虱的效率，逐步取代大范围农药的喷洒及其他重污染化學防治手段，将是今后包括柑橘木虱在内的农业重大害虫高效绿色防控的重点核心技术之一。

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