MR T2-star定量评估前交叉韧带重建术后早中期膝关节软骨情况

乔洋， 陶虹月， 李宏， 华英汇， 陈爽

·骨骼肌肉影像学·

MR T2-star定量评估前交叉韧带重建术后早中期膝关节软骨情况

乔洋， 陶虹月， 李宏， 华英汇， 陈爽

目的：采用MR T2-star成像技术定量评估自体和异体前交叉韧带重建(ACLR)术后早期及中期膝关节软骨退变情况。方法：搜集2013-2015年在本院运动医学科行单侧自体或异体ACLR术的39例患者的病例资料，其中26例自体韧带移植为A组，13例异体韧带移植为B组。对所有患者术后3～12月(早期)及12～24月(中期)分别进行膝关节MRI扫描及临床疗效评分。MRI扫描序列主要为PD-FS、T2-star。将膝关节软骨分为6个区，分别为：股骨内侧(MF)、股骨外侧(LF)、胫骨内侧(MT)、胫骨外侧(LT)、髌骨(Pa)及滑车(Tr)，定量测量各区软骨的T2-star弛豫时间。临床疗效采用常用的Lysholm评分进行评估。用配对样本t检验分别比较自体、异体ACLR术后早期和中期膝关节软骨的T2-star值及Lysholm评分的差异；用独立样本t检验分别比较术后早期、中期时自体和异体ACLR膝关节软骨的T2-star值及Lysholm评分的差异。结果：在A组和B组中，MF、LF、MT、LT软骨T2*值中期高于早期(A组MF:2.213±2.290 LF:1.259±1.971 MT:1.403±1.719 LT:0.953±1.678,P<0.05；B组MF:2.973±1.908 LF:2.046±2.048 MT:2.162±2.062 LT:2.535±1.595，P<0.05)，差异有统计学意义；Pa、Tr软骨T2*值在中期和早期差异无统计学意义(P>0.05)；Lysholm评分中期高于早期(A组11.692±3.609，P<0.05；B组12.538±4.034，P<0.05)，差异有统计意义。ACLR术后早期及中期的 MF、LF、MT、LT、Pa、Tr软骨T2*值在两组之间差异无统计学意义(P>0.05)。两组间Lysholm评分差异亦无统计学意义(P>0.05)。结论：ACLR术后早中期患者临床症状改善，但膝关节软骨呈逐渐变性改变；自体、异体移植术对软骨变性的影响没有差异。MRI T2-star能从组织生化构成方面定量监测ACLR术后软骨退变情况并指导临床决策。

膝关节；关节疾病；前交叉韧带重建；磁共振成像；

前交叉韧带(anterior cruciate ligament，ACL)断裂是最常见的膝关节损伤，常发生于年轻活动人群[1]。ACL损伤无法自愈，并且会改变膝关节生物力学特征，显著降低其稳定性[2]。应用自体或异体肌腱行前交叉韧带重建(anterior cruciate ligament reconstruction，ACLR)已被证明是维持膝关节正常的生物力学稳定性，防止继发半月板及软骨损伤的重要方式[3]。然而，研究表明，ACLR术后患者膝关节患骨关节炎(osteoarthritis，OA)的风险仍然有所增加，且多数患者损伤十年后已无法维持正常的膝关节功能[4-5]。但相关研究依然较少，病变机制亦不明确，因而，及早发现ACLR术后膝关节软骨的退变并进一步指导临床决策显得格外重要。

MRI具有多方位、多序列、多参数成像及组织分辨力高等优点，是目前唯一能有效显示关节软骨的无创性手段。随着近年磁共振技术的发展，用MR序列定量评估关节软骨的组织、功能学特征也成为了可能。T2-star(T2*)就是代表之一，它能够反映软骨的含水量及胶原纤维结构的改变，并兼具成像时间短、空间分辨力高等优点，因而能在软骨损伤或退变的早期反映其内部分子水平的变化并进行定量评估[6]。为此，本研究应用定量MR T2*序列评估并比较成年人自体和异体ACLR术后早期及中期膝关节软骨的T2*值，进而评估软骨退变情况以及T2*序列在早期发现软骨改变情况的应用价值，并结合临床疗效评分，为ACLR患者提供更好的预后评估及治疗指导。

材料与方法

1.研究对象

本研究已通过本院伦理审查委员会审核，并且所有参与者已签署知情同意书。搜集本院运动医学科2013-2015年行ACLR的39例患者的病例资料，并分为两组：A组，自体肌腱移植26例；B组，异体肌腱移植13例)，对这些患者术后3～12月(早期)及12～24月(中期)分别进行两次膝关节MRI扫描及临床疗效评分。所有的ACLR患者随访至术后一年以上，均恢复了日常活动且没有膝关节不稳定的迹象。MRI扫描之前，所有的参与者休息1小时以上，以保证MR扫描在软骨状态稳定时进行。A组患者平均年龄(30.65±6.96)岁、BMI为23.984±2.45、早期随访时间为(6.04±2.80)个月、中期随访时间为(12.77±1.03)个月；B组患者平均年龄(31.31±5.62)岁、BMI 23.904±2.04、早期随访时间(5.92±1.71)个月、中期随访时间为(13.00±0.71)个月。A组与B组患者年龄、BMI及随访时间没有明显差异。

纳入标准：①临床诊断为ACL损伤；②符合ACLR适应症；③年龄<50岁；④体质量指数(body mass index，BMI)小于28；⑤病史<12个月。排除标准：①术中关节镜下所见Ⅲ～Ⅳ度膝关节软骨损伤；②多韧带手术；③骨关节炎；④同侧膝关节手术史；⑤ACLR术后韧带再撕裂。

2.手术方法

所有手术由同一位高年资的外科医生于关节镜下完成，采用自体腘绳肌腱或异体胫骨前肌腱进行单束ACLR。本研究中的患者损伤至ACLR手术的时间大约为3个月。关节镜检查确诊后，首先进行半月板损伤的治疗(12例完整半月板，15例行半月板切除术，12例行半月板修补)。对于自体韧带重建术，需取患者本人半腱肌和股薄肌腱制备至少12厘米长的4股腘绳肌腱移植物。对于异体韧带重建术，于手术当天预先将新鲜冰冻的胫骨前肌腱(Osteolink)置于无菌生理溶液中，室温下解冻。手术时，经胫骨根据解剖重建标准制备胫骨和股骨隧道。随后将移植物拉入骨隧道中，股骨端移植物由悬吊钢板 Endo Button(Smith & Nephew)固定，胫骨端移植物由生物挤压螺钉(De Puy Mitek)固定并加固。所有患者均按照相同的计划进行术后恢复。术后3周内进行非负重康复训练，随后3周内可以扶拐进行部分负重训练，大约术后6个月后开始进行适当体育活动。

3.MRI扫描及测量方法

采用Siemens Verio 3.0T高场MR仪及后处理工作站(VB17软件)，选用膝关节专用线圈，膝关节取伸直位，仰卧位足先进，以矢状面作为主要观察平面，T2-star序列扫描参数：视野160 mm×160 mm，层厚3.0 mm；TR 445 ms；TE 4.36 ms，11.90 ms，19.44 ms，26.98 ms，34.52 ms;体素0.4 mm×0.4 mm×3.0 mm；翻转角60°。

4.定量MRI测量方法

表2 术后早期及中期两组膝关节软骨的T2*值及Lysholm评分

膝关节软骨可为三个部分，外侧胫股关节、内侧胫股关节以及髌股关节；包含6个对应的软骨板：股骨内侧(medial femur,MF)、股骨外侧(lateral femoral，LF)、胫骨内侧(medial tibia,MT)、胫骨外侧(lateral tibia,LT)、髌骨(patella,Pa)及滑车(trochlea,Tr)，分析标准根据MR图像确定。

所有MRI的测量和计算均由同一位富有经验的放射科医生完成，以确保数据的一致性。用多回波图像计算各软骨板T2*值，并用Siemens软件包(NUMARIS/4和SyngomMR B17)制作T2*值伪彩图。取各软骨板正中的3～4层图像，手动描绘软骨范围并计算T2*值，剔除极值后记平均值为该软骨板T2*值。重复测量2次。进行描绘时注意避开关节滑液及软骨下骨导致的部分容积效应影响。

5.临床评分

临床疗效采用国际通用的Lysholm评分从疼痛、不安定度、闭锁感、肿胀度、跛行、楼梯攀爬、蹲姿、支撑物使用这8个方面对患者膝关节功能进行系统评估，总分为0～100分，100分为最佳。95分以上为优秀，85～94分为良好，65～84分为尚可，小于65分为差。

6.统计学方法

采用SPSS 22.0软件进行数据录入和统计学分析。数据以均数±标准差表示，用配对样本t检验分别比较A组、B组早期和中期膝关节软骨的定量MRI T2*值及Lysholm评分的差异；用独立样本t检验分别比较术后早期、中期时A组与B组膝关节软骨的T2*值及Lysholm评分的差异，以P<0.05为差异有统计学意义。由于Tr软骨T2*值不符合正态分布，故对该软骨的比较采用非参数检验。

结 果

本研究共随访39例，早期平均随访(6.00±2.47)个月，中期平均随访(12.85±0.93)月。两次随访的MRI定量测量结果及Lysholm评分见表1、2。A组与B组中MF、LF、MT、LT软骨板的T2*值中期大于早期，差异有统计学意义(P<0.05)；对于Pa、Tr软骨板T2*值中期大于早期，但两组个体间T2*值差别较大，标准差较大，差异没有统计学意义(P>0.05)，见图1、2。Lysholm评分中期高于早期，差异有统计学意义(P<0.05)，见表1。术后早期、中期时，A组和B组间MF、LF、MT、LT、Pa、Tr软骨板的T2*值差异没有统计学意义(P>0.05)；Lysholm评分差异没有统计学意义(P>0.05)，见表2。

本研究中A组及B组中分别有9例及6例行半月板切除术，应用连续性校正卡方检验，χ2=0.122，P=0.727>0.05，两组行半月板切除术患者比例无明显差异。

表1 两组术后中期和早期T2*差值及Lysholm评分

讨 论

1.研究背景

ACLR术作为ACL的主要治疗方案，其后期疗效评价，尤其是对软骨情况的评价，对于ACL患者后期的治疗方案有着重要的指导意义。Louboutin等[7]进行了为期20年的随访，发现ACL重建术后与非手术治疗相比OA的风险降低了。Hollis等[8]在一个37年的队列研究中也发现，ACL重建术对关节软骨起到了保护作用。然而，多数患者ACL损伤十年后已无法维持正常膝关节功能，ACLR术后患者发生创伤后骨关节炎的几率仍然较大。原因可能是：①由于重建组手术与单纯切开手术相比软骨暴露时间较长，在一定程度上会增加对软骨的损伤；②重建手术后，关节囊及钻孔骨道有血液渗入关节腔，其中含有大量的细胞因子，从而造成关节软骨的退行性变[9]。③以往的研究表明，ACLR不可能完全恢复膝关节的正常活动，尤其是在内侧关节[10]，这可能会导致关节负重由原本的负重区转移到非负重区软骨的区域，进而造成软骨损伤。因此，以无创的方式早期发现ACLR术后的软骨退变有助于指导患者今后的临床治疗方式。研究ACLR后膝关节软骨的退变情况显得十分重要。

图1 自体ACLR(A组)患者膝关节T2*矢状面扫描。a) 术后中期内侧胫股关节； b) 术后中期外侧胫股关节； c) 术后中期髌股关节； d) 术后早期内侧胫股关节； e) 术后早期外侧胫股关节； f) 术后早期髌股关节。由左侧色阶参照图可以看出，T2*-mapping显示术后中期胫股关节软骨红色区域略广，即T2*值略高；髌骨关节软骨差异不明显。 图2 异体ACLR(B组)患者膝关节T2*矢状面扫描。a) 术后中期内侧胫股关节； b) 术后中期外侧胫股关节； c) 术后中期髌股关节； d) 术后早期内侧胫股关节； e) 术后早期外侧胫股关节； f) 术后早期髌股关节。由左侧色阶参照图可以看出，T2*-mapping显示术后中期胫股关节软骨红色区域略广，即T2*值略高；髌骨关节软骨差异不明显。

随着MRI技术的发展，对关节软骨的评估已从形态学发展为功能学，并开始对软骨组织的生化构成进行定量研究。软骨退变过程中，软骨基质中水、胶原纤维和蛋白聚糖这三个主要成分发生了改变。软骨含水量早期明显增加，而随软骨变性的进展而最终减少[11]；蛋白聚糖含量和胶原纤维网络结构则随着软骨退变持续的变化——蛋白聚糖含量下降，胶原纤维结构混乱和破坏[12]。因此，蛋白聚糖含量和胶原纤维网络结构是评价软骨退变的最具特异性的标志物。各项MR成像技术中，对软骨基质胶原纤维结构和含水量非常敏感的包括DWI、DTI、T2mapping和T2*mapping。T2*mapping采用多回波梯度回波序列形成T2*对比的图像，因缺乏自旋回波序列180°重聚焦脉冲对失相位效应的影响，故测得的T2*值不仅反映了组织相邻质子间自旋-自旋弛豫，同时也反映了由磁场不均匀性导致相位偏移所产生的横向弛豫，因此T2*值要短于T2值[13]。两者之间的关系可由等式:1/T2*=1/T2+γΔB表示，式中1/T项是弛豫率，1/T2指的是组织固有的弛豫率，γΔB代表的是磁场不均匀性的影响(其中常数γ即旋磁比, ΔB是邻近质子产生的局部小磁场强度)。由于序列设计上的天然相关性，T2*与T2mapping对于软骨显微成分的改变有着相似的评估价值[14]，都能够在不需要对比剂的情况下反映关节软骨含水量及胶原纤维结构。T2mapping是目前国内外应用较广泛且成熟的的反映关节软骨分子结构的MR成像技术之一。T2*有着三维采集、高信噪比、高空间分辨力且快速成像的优点，并且由于T2*值能够反映磁场的不均匀性，因此比T2值的敏感度更高[14]。而应用T2*定量评估关节软骨的国内外研究仍较少，本研究应用T2*定量评估ACLR术后的软骨变化情况，探究T2*在该领域的应用价值，并且可进一步应用于临床，以早期发现软骨的退化并为临床提供量化数据。

2.研究结果分析

本研究的主要发现是，在术后早中期，患者MF、LF、MT、LT软骨板的T2*值随着时间升高，说明患者膝关节软骨胶原结构及含水量改变，软骨发生退变；而Pa、Tr软骨板则未见明显变化。同时，在ACLR术后早期及中期，自体与异体韧带移植后患者各个软骨板的T2*值没有明显差异，说明两种移植物膝关节软骨退变的影响无明显差异。

Port等[15]应用T2mapping分析了42例膝关节急性ACL损伤的患者，发现随访1年后股骨外侧和髌骨软骨的T2值显著升高。Li等[16]用T2mapping对ACLR术后2～3年的患者膝关节软骨板进行定量评估，发现的T2值明显高于正常对照组。这意味着软骨的纤维结构发生了破坏，ACL损伤重建术后依然会出现软骨退变。同时，Marik等[17]发现，踝关节骨关节炎患者软骨T2*与T2值明显高于健康志愿者，T2*和T2mapping有着相似的评估结果，这与Welsch等[18]的研究结果相同，说明T2*与T2在评价软骨退变方面有着相似的意义。Williams等[19]的研究更表明，T2*值能够反映具有更短T2弛豫时间的软骨成分，因此T2*mapping对软骨退变的评估比T2mapping更加敏感。进一步支持了本研究应用T2*序列研究得出ACLR术后早中期软骨发生退变的结论。

此外，在本研究中MF软骨板T2*值的差异较大，这表明内侧股骨更易发生早期软骨退变，可能提示了术后关节活动的异常。以往的研究也表明，ACL重建不可能完全恢复膝关节的正常活动，尤其是在关节内侧[10,20]，这可能会导致关节负重由原本的负重区转移到非负重区软骨。Li等[21]的研究也发现了这一点。Ji-Hoon等[22]的研究也表明，内侧股骨的软骨退变更加明显。本研究中Pa、Tr软骨板未见明显退变，其原因可能是因髌股关节相比于股胫关节软骨，其应力程度较低，关节接触面也较其他关节少，ACLR术后软骨受到的影响不明显；且其内部胶原纤维的方向、数量、蛋白多糖及水的含量与股骨远端及胫骨平台软骨不同，T2*值的增高不甚明显。

以往许多研究对比过自体与异体ACLR术后患者的情况，结果表明，无论是临床表现还是影像学特征，两种方式都没有明显的差异[23-25]。本研究的对于软骨T2*值的定量评估结果也支持这一结论。

患者的临床疗效评分方面，术后早期，有1例(3.8%)自体ACLR患者评分低于65分，临床疗效差；25例(96.2%)自体和13例(100%)异体ACLR患者评分为65～84分，临床疗效尚可。术后中期，有8例(30.8%)自体和5例(38.5%)异体ACLR患者评分65～84分，临床疗效尚可；17例(65.4%)自体和7例(53.8%)异体ACLR患者评分为85～94分，临床疗效良好；1例(3.8%)自体和1例(7.7%)异体ACLR患者评大于95分，临床疗效优秀。在术后早中期，患者临床疗效评分随着时间增加而增加，说明术后患者的临床症状出现明显好转。而自体异体韧带移植术后患者的评分没有明显的差异，这与之前的研究相仿[24-25]，说明两种移植物对临床疗效的影响没有明显差异。

3.优势和不足

本研究仍有一些局限性。第一，没有使用ACLR患者的对侧膝盖作为对照组。使用对侧肢体的软骨参数一直被认为是估算软骨改变的最适方法，可以比较ACLR术后与正常软骨退变情况的差异，充实研究结果。第二，没有完全除外不同半月板状态对软骨变化的影响。本研究纳入的病例中有12例完整半月板，15例性半月板切除术，12例行半月板修补，虽然两组行半月板切除术患者的比例无显著差异，但仍无法排除不同半月板状态的影响。Li16等[16]的研究也没有排除此项因素。接下来的实验中，笔者将进一步增大样本量，探究软骨的变化和半月板的状态之间的关系。第三，研究纳入的病例数较少，尤其是异体ACLR病例，统计学意义不够充分，还应进一步增加病例数。第四，只进行了术后两年内随访，没有进行远期的随访，不能比较长期的软骨退变情况，ACLR术后远期软骨的变化还需进一步随访研究。第五，研究序列较单一，缺乏对比。相关研究表明[17-19]，T2*与T2在评价软骨退变方面有着相似的意义，且T2*mapping对软骨退变的评估比T2mapping更加敏感。因此，本研究结论能够一定程度上涵盖T2mapping。接下来的研究中，将进一步应用T1rho、UTE以及T2mapping等序列进行横向对比来充实笔者的结论。

综上所述， ACLR术后早中期，患者临床症状得到了改善，但膝关节软骨呈逐渐变性改变；自体、异体移植术对软骨变性的影响没有明显差异。MRI T2-star序列能从组织生化构成方面定量监测ACLR术后软骨的退变情况并指导临床决策。

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Assessment of knee joint cartilage status with quantitative MRI T2-star sequence after anterior cruciate ligament reconstruction

QIAO Yang,TAO Hong-yue,LI Hong,et al.

Department of Radiology,Huashan Hospital Affiliated of Fudan University,Shanghai 200040,China

Objective:Magnetic resonance imaging (MRI) T2-star sequence was used to assess the short-term and middle-term post-surgery cartilage degeneration status of the knee joint after autograft or allograft anterior cruciate ligament reconstruction (ACLR).Methods:The clinical materials of thirty-nine patients with unilateral autograft or allograft ACLR performed in our hospital during the period of 2013～2015 were recruited,which were divided into two groups (Group A:26 cases with autograft,Group B:13 cases with allograft).All participants underwent quantitative MRI scanning for knee joint and scores for clinical outcome were evaluated in 3～12 months (short-term follow-up) and 12～24 months (middle-term follow-up) after surgery.The cartilage of the knee joint was divided into 6 areas: medial femur (MF),lateral femur (LF),medial tibia (MT),lateral tibia (LT),patella (Pa) and trochlea (Tr).T2-star relaxation time of different cartilage areas were quantitatively measured.Lysholm score system (LKSS) was used to evaluate the clinical outcome.Paired samplesttest was used to compare the difference of T2* value of cartilages short term and middle term after autograft or allograft ACLR and Lysholm score as well.Also independent samplesttest was used to compare the differences of T2* value and Lysholm scores between the autograft and allograft group in the two terms after surgery.Results:In Group A and B,the T2* values of MF,LF,MT,LT cartilage in middle term were higher than that of short term,with statistical difference (Group A MF:2.213±2.290 LF:1.259±1.971 MT:1.403±1.719 LT:0.953±1.678,P<0.05；Group B MF:2.973±1.908 LF:2.046±2.048 MT:2.162±2.062 LT:2.535±1.595,P<0.05),while the Tr and Pa cartilage showed no statistical difference in T2* values between the two terms (P>0.05).As for Lysholm score system,also the score of middle term was higher than that of short term (Group A 11.692±3.609P<0.05；Group B 12.538±4.034,P<0.05),with significant statistical difference (P<0.05),After ACLR surgery,the T2* values of MF,LF,MT,LT,PA,Tr of middle term and short term showed no statistical difference between the two group (P>0.05),and the Lysholm score as well (P>0.05).Conclusion:The clinical symptoms relieved in short-term and middle-term after ACLR surgery,while the cartilages degenerated gradually.No difference for cartilage degeneration was existed after autograft and allograft ACLR.MRI T2-star sequence could quantitatively monitor the cartilage degeneration process from the respects of biochemical structure and could be used as guidance of the clinical intervention after ACLR.

Knee joint; Joint diseases; Anterior cruciate ligament reconstruction; Magnetic resonance imaging

200040 上海，复旦大学附属华山医院影像科(乔洋，陶虹月，陈爽)，运动医学科(李宏，华英汇)

乔洋(1991-)，女，辽宁辽阳人，硕士，主要从事骨骼肌肉影像学研究。

陈爽，E-mail: shuang6895@aliyun.com

国家自然科学基金(81671652)；上海市科委自然科学基金项目(16ZR1404600)；国家青年科学基金(81501440)

R445.2； R684

A

1000-0313(2017)03-0283-06

10.13609/j.cnki.1000-0313.2017.03.017

2016-05-09)