化学污染物对珊瑚礁生态系统的影响研究进展

项楠, 杨婷寒, 程华民, 周海龙, 赵洪伟, 刁晓平,*

1. 南海海洋资源利用国家重点实验室, 海口 570228 2. 海南大学热带农林学院, 海口 570228

珊瑚礁生态系统是海洋中资源生产力和生物多样性最高的生态系统之一[1]。珊瑚礁生态系统可以通过参与海洋生物地球化学循环，优化海洋环境，维持生态平衡[2]；还可以缓冲海岸波浪运动和侵蚀作用，保护热带和亚热带的海岸带生态系统。珊瑚礁主要由石(硬)珊瑚和内共生的甲藻属鞭毛藻类(虫黄藻)钙化形成。虫黄藻寄居在造礁石珊瑚体内，与珊瑚虫互利共生，珊瑚宿主水螅虫组织为共生藻提供无机养分和庇护所；与此同时，珊瑚宿主通过藻类的光合作用获得营养产物，并从周围的环境中吸收碳酸钙进一步分泌成为骨骼[3-4]，海底钙化的珊瑚直接为大量的海洋生物提供产卵、繁殖、栖息和避难场所，维持海洋食物网，并使与之相关的生态系统(如海草床和红树林等)得以形成并持续；具有极其丰富的生态价值。此外，珊瑚骨骼可以为岛屿居民提供建筑材料[5]，珊瑚礁生态系统对当地旅游业的发展更是有极大的促进作用，具有可观的人文和经济价值。珊瑚礁生态系统中的生物大多经历了几百万年的进化，具有一定的抵御环境扰动的能力。但是近年来，全球环境变化和人类活动的频繁导致珊瑚礁生态系统长期处于化学污染物的联合胁迫下，珊瑚的健康受到了巨大的威胁。全球珊瑚礁大面积的退化和死亡也说明环境因子已经超过了珊瑚礁生态系统的承受阈值[6-8]。重金属、多环芳烃(PAHs)和农药残留现已成为影响全球珊瑚礁生态系统健康的3大类主要化学污染物。珊瑚礁生态系统中化学污染物的输入方式很多，它们在珊瑚体内不断富集，从而影响珊瑚的生长和繁殖。农业径流、城市及工业化活动是重金属进入珊瑚礁生态系统的主要途径。多环芳烃是一类环境中常见的有机污染物，具有致畸、致癌和致突变性。海洋环境中PAHs的主要来自石油烃类的燃烧和海上溢油。农药残留主要集中在河谷和沿海平原，从陆地延伸到溪流和河流中，最终汇入河口和海洋，进而影响珊瑚礁生态系统的健康[9-10]。

根据国际资料统计，我国珊瑚礁占全球珊瑚礁总面积的2.57%，位居世界第八，珊瑚礁资源多样且丰富。开展化学污染物对珊瑚礁生态系统影响的研究具有重要意义，不仅可以评估化学污染物对珊瑚健康状况的影响，为珊瑚礁的保护提供基础信息；还可以通过敏感生物标志物的筛选开展珊瑚礁区的生态监测。本文综述了国内外有关化学污染物对珊瑚礁生态系统影响研究的主要进展，并对未来相关的研究方向进行了展望。

1 化学污染物在珊瑚及环境介质中的分布特征(The distribution characteristics of chemical pollutants in corals and ambient compartments)

海洋生态系统是一个多元化、多层次的复杂系统，它在养育各种海洋生物的同时也承纳了各式各样的污染物[10]。PAHs广泛分布于海水、海洋沉积物和生物体中。Witt等[11]研究表明，吸附是PAHs在海洋环境中迁移、转化及归宿的重要途径。Ko等[12]在2010至2014年间研究了台湾垦丁珊瑚礁区海水、沉积物和珊瑚中的PAHs分布情况，结果发现，表层海水中45种PAHs的质量浓度为2.2～34.4 ng·L-1，珊瑚体内的PAHs的质量浓度(143～1 715 ng·g-1)比周围沉积物(2～59 ng·g-1)高很多[13]。Sabourin等[14]对墨西哥湾珊瑚体内的PAHs调查结果发现，珊瑚体内PAHs总质量浓度为243～2 121 ng·g-1，珊瑚骨骼中PAHs的平均质量浓度(521.87 ng·g-1)比珊瑚组织中(288.85 ng·g-1)要高。彭加喜等[15]对西沙永兴岛珊瑚体内的重金属水平进行研究，结果显示，锌在4种珊瑚体内的平均浓度最高，镉最低，锌在珊瑚体内有明显的富集作用。除此之外，同种重金属在珊瑚体内的富集能力有明显的种间差异，指状蔷薇珊瑚(Montipora digitata)富集锌的能力比帛琉蜂巢珊瑚(Favia palauensis)更强[15]。Mokhtar等[16]的研究报道，马来西亚沙巴海域小角刺柄珊瑚(Hydnophora microconos)体内的重金属质量浓度为镍(23.80 ng·g-1)> 锰(9.2 ng·g-1)> 铜(7.71 ng·g-1)> 锌(3.74 ng·g-1)> 镉(1.84 ng·g-1)。

2 化学污染物对珊瑚礁生态系统的毒性效应(The toxic effects of chemical pollutants on the coral reef ecosystem)

随着经济发展、人口增长和城市工业化的不断推进，我国海洋环境中各类化学污染物的浓度将会不断增加，过量的污染物进入珊瑚体内，通常会对生物机体产生毒害作用，对珊瑚礁的健康产生威胁甚至导致珊瑚白化。迄今为止，海洋酸化和全球气候变暖一直是珊瑚礁白化研究的重点，最新的研究报告显示，源自人类活动的化学污染物给珊瑚生长带来的不利影响也不容小觑[23-25]。重金属、杀虫剂以及多环芳烃类污染物是海洋环境中常见的有毒有害污染物，它们广泛的存在于世界各地的珊瑚礁区中[26]。重金属(尤其是铜)的质量浓度通常接近或超过珊瑚的承受阈值，威胁珊瑚的正常生长[26]。目前，有关化学污染物对珊瑚个体生长发育、组织细胞水平及关键功能基因影响的研究还比较少，本文拟从个体、细胞及分子水平系统地分析珊瑚在环境中常见化学污染物胁迫下的生态响应，并对化学污染物对珊瑚的毒性效应进行归纳和总结。

2.1 化学污染物对珊瑚个体生长发育的影响

在毒理学实验中，半数致死浓度LC50，最低有影响浓度LOEC和半数有效浓度EC50等常用作研究化学污染物对生物体生长发育影响的重要指标[27]。Negri等[28]开展了敌草隆暴露对不同种类珊瑚的毒性作用。结果表明，300 μg·L-1敌草隆暴露24 h后，多孔鹿角珊瑚(Acropora millepora)幼虫的生长受到显著抑制；然而，1 000 μg·L-1敌草隆暴露24 h后，多孔鹿角珊瑚(Acropora millepora)和表孔珊瑚(Montipora aequituberculata)的卵母细胞可以正常生长，鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)的幼虫仍然可以变态发育。PAHs容易在珊瑚体内富集，影响珊瑚个体的正常生长发育，严重的更会导致珊瑚的白化[29]。Romero等[30]研究发现，PAHs能降低细手指珊瑚(Porites divaricate)的光合作用效率；当珊瑚暴露在荧蒽(60 μg·L-1)或紫外辐射条件下，珊瑚顶端的白化或死亡率达到78%；荧蒽与紫外光从共同胁迫导致珊瑚的死亡率高达11/12；然而，珊瑚底部的珊瑚虫因为免遭紫外辐射，11/12的珊瑚样本能健康完整的存活下来。Dam等[27]比较研究了敌草隆、铜、PAHs和毒死蜱暴露下的鹿角珊瑚(Acropora sp.)，结果发现，鹿角珊瑚(Acropora sp.)对铜胁迫的耐受性是最强的，LOEC高达10～100 μg·L-1。Laetitia等[31]比较了不同温度下急性铜暴露的鹿角杯形珊瑚(Pocillopora damicornis)幼体和成体的耐受性大小，结果显示，珊瑚成体和幼体在高温时的耐受性(LC50分别为175 μg·L-1和129 μg·L-1)比低温时(LC50分别为251 μg·L-1和67 μg·L-1)更弱，升高温度可以降低珊瑚应答铜胁迫的耐受性。Berry等[32](2017)开展了煤炭污染物对柔枝轴孔珊瑚(Acropora tenuis)生命周期影响的研究，结果显示，珊瑚胚胎的存活率随着煤炭浓度和暴露时间的增加而显著降低(P < 0.05)。

表1 珊瑚体内不同化学污染物的平均浓度Table 1 The mean concentration of different chemical pollutants in corals

2.2 化学污染物对珊瑚组织细胞水平的影响

环境压力(温度、盐度、光辐射、细菌感染和化学污染物等)是诱导珊瑚产生活性氧(reactive oxygen species, ROS)的主要原因。众多研究表明，ROS是导致珊瑚白化的主要因素之一[38-40]。Glynn等[42]的对巴拿马海湾珊瑚礁的研究显示，除草剂2,4-D和2,4,5-T会造成珊瑚的氧化损伤从而导致珊瑚礁大面积的死亡。Gassman等[42]的研究报道，蜂巢珊瑚(Favia fragum)、铁星珊瑚(Siderastrea sidereal)和山形星珊瑚(Montastraea faveolata)3种造礁石珊瑚的混合功能氧化酶(mixed-function oxidase, MFO)在PAHs胁迫下会发生显著的变化。Seonock等[43]的研究显示，PAHs胁迫会导致软珊瑚体内ROS的产生，珊瑚体内的ROS具有调节脂质过氧化水平，降解蛋白质，抑制DNA损伤和细胞凋亡的作用。Ramos等[44]对PAHs典型代表苯并芘(BaP)短期暴露下山形星珊瑚(Montastraea faveolata)的研究发现，珊瑚宿主和水螅虫中的过氧化氢酶(CAT)和超氧化物歧化酶(SOD)以及珊瑚宿主的谷胱甘肽转移酶(GST)活性在0.1 mg·L-1的苯并芘(BaP)胁迫72 h后显著增加(P < 0.01)，苯并芘(BaP)能够在短时间内激活山形星珊瑚(Montastraea faveolata)体内的混合功能加氧酶和抗氧化酶系统，珊瑚受到外界压力的胁迫时，能够迅速在体内转化氧自由基，降低环境压力对其的损伤作用。Schwarz等[45]的研究报道，30 μg·L-1铜暴露48 h后的星珊瑚(Montastraea franksi)，DNA遭到明显的损伤；此外，抗氧化酶基因的表达量也显著被诱导，这些现象都表明珊瑚在金属铜暴露后产生了活性氧ROS。Kteifan等[46]研究发现，500 mg·L-1原油暴露会对萼柱珊瑚(Stylophora pistillata)的DNA造成严重损伤。这些都为珊瑚自身抵御外界污染物的机制研究和寻找珊瑚在污染物胁迫下的生物标志物提供了重要依据。

表2 珊瑚在重金属暴露下的半数有效浓度、半数无影响浓度和最低有影响浓度Table 2 Concentrations for 50% of maximal effect (EC50), no observed effect concentrations (NOEC) and the lowest observed effect (LOEC) concentrations of heavy metals on corals

2.3 化学污染物对珊瑚关键功能基因的影响

对外界环境胁迫后的生物进行转录组水平的研究是发现敏感生物标志物的途径之一，环境压力对珊瑚的影响可以通过功能基因的相对表达水平来反映，如DD—PCR(差异基因显示技术)[47]。Tom等[48]通过珊瑚的污染物暴露实验证实了萼柱珊瑚(Stylophora pistilllata)体内Hsp70(Heat shock protein 70)基因应答外界污染物胁迫的化学防御功能，与此同时，他们在星珊瑚(Montastraea franksi)等珊瑚中进行了Hsp70蛋白水平的研究[49-51]，得到了一致的结论。Venn等[52]对暴露于化学污染物中的山形星珊瑚(Montastraea faveolata)进行研究，结果发现，山形星珊瑚(Montastraea faveolata)在30 μg·L-1和100 μg·L-1的铜暴露8 h后，P-gp，Hsp70和Hsp90 这3种基因的表达量显著增加。与此同时，他们比较研究了不同浓度的油污分散剂CorexitTM9527暴露4 h和8 h的山形星珊瑚(Montastraea faveolata)，结果发现，Hsp90基因的表达量没有明显的差异。然而，油污分散剂CorexitTM9527暴露8 h的山形星珊瑚(Montastraea faveolata)体内P-gp和Hsp70 2个基因的表达量显著被诱导；山形星珊瑚(Montastraea faveolata)在化学污染物暴露下，体内的热休克Hsp基因(如Hsp70)和ABC蛋白家族基因(如P-glycoprotein, P-gp)会进行毒物代谢，通过能量侍从过程排除体内的污染物[52]。Woo等[53]对PAHs胁迫下的硬棘软珊瑚(Scleronephthya gracillimum)进行了转录组学水平的研究，通过构建cDNA文库确定了25个与转录、翻译、蛋白质代谢、氧化防御系统等细胞功能有关的功能基因。Louis等[54]的研究证实基因表达标记物GEBs(gene expression biomarkers)是研究造礁石珊瑚所承受环境压力大小的有效工具之一。

表3 化学污染物暴露下珊瑚的关键功能基因Table 3 Functional genes of corals under the exposure of chemical pollutants

3 展望(Prospect)

珊瑚礁是热带和亚热带海域典型的生态系统之一，它们在海洋环境中所占的面积不到1%，但是生物多样性却是亚马逊热带雨林的二十倍，被誉为“海底热带雨林”。然而，它们的生存却受到了诸多因素的威胁，其中，海洋化学污染已经成为导致珊瑚礁生态系统衰退的不容忽视的重要因素[29]。Harrison等[55]早期的研究报道，珊瑚排卵除了受到温度盐度的影响，还会受到化学污染物的影响。环境中的氰化物会影响珊瑚共生虫黄藻的光合作用，润滑油中加入的香豆素极易导致珊瑚成体的白化死亡[56]。此外，珊瑚的碳酸钙骨骼因其特殊的性质极易富集海洋环境中的化学污染物，可为当地海域的污染情况提供历史资料[57]。迄今，国内外有关化学污染物对珊瑚礁生态系统影响的研究鲜有报道，我国对珊瑚礁的研究仍处于探索阶段。随着全世界范围内珊瑚白化死亡现象的加重，通过环境监测和分子生物学手段加强该领域的相关研究，保护珊瑚礁生态系统迫在眉睫。结合我国珊瑚礁生态系统的现状，现有必要加强以下几个方面的研究：

(1)建立珊瑚礁生态系统长期的的生态监测站，对珊瑚礁海域的水质进行实时监测，根据珊瑚的生长情况和海水水质的国家标准制定珊瑚礁生态系统的水质标准；定期测定有关珊瑚健康状况的指标(虫黄藻密度、叶绿素含量、有丝分裂指数等)。

(2)利用液相色谱-质谱联用仪(Liquid Chromatograph - Mass Spectrometer, LC-MS)、高效气相色谱—质谱法(Gas Chromatography - Mass Spectrometer, GC-MS)和电感耦合等离子体质谱仪(Inductively Coupled Plasma - Mass Spectrometry, ICP-MS)对珊瑚礁生态系统的水、沉积物以及珊瑚体内的典型化学污染物(农药、多环芳烃、重金属等)含量进行检测，评价当地珊瑚礁生态系统可能存在的环境风险，为当地珊瑚的健康生长提供生态预警。

(3)开展化学污染物暴露对珊瑚幼虫和成体生长发育的细胞免疫毒性研究，确定污染物浓度与珊瑚应激程度之间的时间-效应和剂量-效应关系。

(4)运用转录组学技术和数字基因差异表达谱挖掘珊瑚幼虫和成体响应化学污染物胁迫的关键基因，通过蛋白质组学技术揭示珊瑚幼虫和成体应答化学污染物胁迫的分子机制，筛选出敏感的生物标志物，为评估珊瑚礁生态系统的健康状况提供科学依据。

(5)开展自然环境因子和化学污染物对珊瑚健康状况影响的耦合研究，综合评价全球环境变化对珊瑚礁生态系统的影响，更全面地预测珊瑚礁生态系统未来的发展趋势，为海洋生态环境保护、蓝色海洋产业可持续发展提供理论依据和决策参考。

致谢：感谢海南大学热带农林学院韩谦教授在英文摘要修改中给予的帮助。

[1] Connell J H. Diversity in tropical rain forests and coral reefs [J]. Science, 1978, 199(4335): 1302-1310

[2] Hoegh-Guldberg O. Climate change, coral bleaching and the future of the world's coral reefs [J]. Marine and Freshwater Research, 1999, 50(8): 839-866

[3] Muscatine L. The role of symbiotic algae in carbon and energy flux in reef corals [J]. Coral Reefs, 1990, 25: 75-87

[4] Hallock P. Coral Reefs, Carbonate Sediments, Nutrients, and Global Change [M] //Jr. Stanley G D. The History and Sedimentology of Ancient Reef Systems. New York: Kluwer Academic/Plenum Publishers, 2011: 387-427

[5] Jameson S C, Mcmanus J W, Spalding M D. State of the reefs: Regional and global perspectives [J]. Anatomischer Anzeiger, 1995, 121(3): 294-312

[6] 黄晖, 李秀保. 南海珊瑚生物学与珊瑚礁生态学[J]. 科学通报, 2013, 58(17): 1573

Huang H, Li X B. The ecology and biology of coral reefs in South China Sea [J]. Scientific Report, 2013, 58(17): 1573 (in Chinese)

[7] Van Dam J W, Negri A P, Mueller J F, et al. Symbiont-specific responses in foraminifera to the herbicide diuron [J]. Marine Pollution Bulletin, 2012, 65(4-9): 373-383

[8] Filipkowska A, Lubecki L, Kowalewska G. Polycyclic aromatic hydrocarbon analysis in different matrices of the marine environment [J]. Analytica Chimica Acta, 2005, 547(2): 243-254

[9] Lewis S E, Brodie J E, Bainbridge Z T, et al. Herbicides: A new threat to the Great Barrier Reef [J]. Environmental Pollution, 2009, 157(8-9): 2470-2484

[10] Müller J F, Duquesne S, Ng J, et al. Pesticides in sediments from Queensland irrigation channels and drains [J]. Marine Pollution Bulletin, 2000, 41(7): 294-301

[11] Witt G. Polycyclic aromatic hydrocarbons in water and sediment of the Baltic Sea [J]. Marine Pollution Bulletin, 1995, 31: 237-248

[12] Cheng J O, Cheng Y M, Chen T H, et al. A preliminary assessment of polycyclic aromatic hydrocarbon distribution in the kenting coral reef waters of southern Taiwan [J]. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 2009, 58(3): 489-498

[13] Ko F C, Chang C W, Cheng J O. Comparative study of polycyclic aromatic hydrocarbons in coral tissues and the ambient sediments from Kenting National Park, Taiwan [J]. Environmental Pollution, 2014, 185(4): 35-43

[14] Sabourin D T, Silliman J E, Strychar K B. Polycyclic aromatic hydrocarbon contents of coral and surface sediments off the South Texas Coast of the Gulf of Mexico [J]. International Journal of Biology, 2012, 5(1): 1-17

[15] 彭加喜, 刘金铃, 徐向荣, 等. 西沙永兴岛珊瑚重金属水平及其富集效应[J]. 海洋环境科学, 2014, 33(6): 848-853

Peng J X, Liu J L, Xu X R, et al. The levels and enrichment of heavy metals in corals of Yongxing Island [J]. Marine Environmental Science, 2014, 33(6): 848-853 (in Chinese)

[16] Mokhtar M B, Praveena S M, Aris A Z, et al. Trace metal (Cd, Cu, Fe, Mn, Ni and Zn) accumulation in Scleractinian corals: A record for Sabah, Borneo [J]. Marine Pollution Bulletin, 2012, 64(11): 2556-2563

[17] Al-Rousan S, Al-Shloul R, Al-Horani F, et al. Heavy metals signature of human activities recorded in coral skeletons along the Jordanian coast of the Gulf of Aqaba, Red Sea [J]. Environmental Earth Sciences, 2012, 67(7): 2003-2013

[18] Jayaraju N, Reddy B C S R, Reddy K R. Metal pollution in coarse sediments of Tuticorin coast, Southeast coast of India [J]. Environmental Geology, 2009, 56(6): 1205-1209

[19] El N A, El-Sikaily A, Khaled A, et al. Chlorinated pesticides and polychlorinated biphenyls in the coral reef skeleton of the Egyptian Red Sea coast [J]. Bulletin of Environmental Contamination & Toxicology, 2004, 72(6): 1195-1202

[20] Mokhtar M, Saleh T S, Basahel S N. Mg-Al hydrotalcites as efficient catalysts for aza-Michael addition reaction: A green protocol [J]. Journal of Molecular Catalysis A Chemical, 2012, 353(4): 122-131

[21] El-Sikaily A, Khaled A, El Nemr A, et al. Polycyclic aromatic hydrocarbons and aliphatics in the coral reef skeleton of the Egyptian Red Sea Coast [J]. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 2003, 71(6): 1252-1259

[22] Sabdono A, Kang S, Hur H G, et al. Organophosphate pesticide concentrations in coral tissues of Indonesian coastal waters [J]. Pakistan Journal of Biological Sciences, 2007, 10(11): 1926-1929

[23] Brown B E, Dunne R P, Goodson M S, et al. Bleaching patterns in reef corals [J]. Nature, 2000, 404: 142-143

[24] Owen R, Mitchelmore C, Woodley C, et al. A common sense approach for confronting coral reef decline associated with human activities [J]. Marine Pollution Bulletin, 2005, 51(5-7): 481-485

[25] Schiedek D, Sundelin B, Readman J W, et al. Interactions between climate change and contaminants [J]. Marine Pollution Bulletin, 2007, 54(12): 1845-1856

[26] Dam J W V, Negri A P, Uthicke S, et al. Chemical pollution on coral reefs: Exposure and ecological effects [M]//Sachez-Bayo F, van den Brink P J, Mann R M. Ecological Impacts of Toxic Chemicals. Bentham Science Publishers Ltd, 2011: 187-211

[27] Jovanovic B. Review of titanium dioxide nanoparticle phototoxicity: Developing a phototoxicity ratio to correct the endpoint values of toxicity tests [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 2015, 34(5): 1070-1077

[28] Negri A, Vollhardt C, Humphrey C, et al. Effects of the herbicide diuron on the early life history stages of coral [J]. Marine Pollution Bulletin, 2005, 51(1-4): 370-383

[29] Poulsen A, Burns K, Lough J, et al. Trace analysis of hydrocarbons in coral cores from Saudi Arabia [J]. Organic Geochemistry, 2006, 37(12): 1913-1930

[30] Martínez M C, Romero P R, Banaszak A T. Photoinduced toxicity of the polycyclic aromatic hydrocarbon, fluoranthene, on the coral, Porites divaricata [J]. Journal of Environmental Science and Health Part A Toxic/Hazardous Substances and Environmental Engineering, 2007, 42(10): 1495-1502

[31] Hédouin L S, Wolf R E, Phillips J, et al. Improving the ecological relevance of toxicity tests on scleractinian corals: Influence of season, life stage, and seawater temperature [J]. Environmental Pollution, 2016, 213: 240-253

[32] Berry K L E, Hoogenboom M O, Brinkman D L, et al. Effects of coal contamination on early life history processes of a reef-building coral, Acropora tenuis [J]. Marine Pollution Bulletin, 2017, 114(1): 505-514

[33] Puisay A, Pilon R, Hédouin L. High resistance of Acropora coral gametes facing copper exposure [J]. Chemosphere, 2015, 120: 563-567

[34] Reichelt-Brushett A J, Harrison P L. The effect of selected trace metals on the fertilization success of several scleractinian coral species [J]. Coral Reefs, 2005, 24(4): 524-534

[35] Negri A P, Heyward A J. Inhibition of coral fertilisation and larval metamorphosis by tributyltin and copper [J]. Marine Environmental Research, 2001, 51(1): 17-27

[36] Victor S, Richmond R H. Effect of copper on fertilization success in the reef coral Acropora surculosa [J]. Marine Pollution Bulletin, 2005, 50(11): 1448-1451

[37] Heyward A J, Negri A P. Natural inducers for coral larval metamorphosis [J]. Coral Reefs, 1999, 18(3): 273-279

[38] Munksgaard N C, Parry D L. Trace metals, arsenic and lead isotopes in dissolved and particulate phases of North Australian coastal and estuarine seawater [J]. Marine Chemistry, 2001, 75(3): 165-184

[39] Desalvo M K, Voolstra C R, Sunagawa S, et al. Differential gene expression during thermal stress and bleaching in the Caribbean coral Montastraea faveolata [J]. Molecular Ecology, 2008, 17: 3952-3971

[40] Higuchi T, Yuyama I, Nakamura T. The combined effects of nitrate with high temperature and high light intensity on coral bleaching and antioxidant enzyme activities [J]. Regional Studies in Marine Science, 2015, 2: 27-31

[41] Glynn P W, Howard L S, Corcoran E, et al. The occurrence and toxicity of herbicides in reef building corals [J]. Marine Pollution Bulletin, 1984, 15(10): 370-374

[42] Gassman N J, Kennedy C J. Cytochrome P-450 content and xenobiotic metabolizing enzyme activities in the scleractinian coral, Favia fragum (Esper) [J]. Bulletin of Marine Science-Miami, 1992, 50(2): 320-330

[43] Woo S, Hong S P, Oh R, et al. Identification of differentially expressed genes from a soft coral Scleronephthya gracillimum for environmental stresses [C]. Biotechnology Academic Conference in Korea, 2004: 456

[44] Ramos R, Garcia E. Induction of mixed-function oxygenase system and antioxidant enzymes in the coral Montastraea faveolata on acute exposure to benzo (a) pyrene [J]. Comparative Biochemistry and Physiology Part C: Toxicology and Pharmacology, 2007, 144(4): 348-355

[45] Schwarz J A, Mitchelmore C L, Jones R, et al. Exposure to copper induces oxidative and stress responses and DNA damage in the coral Montastraea franksi [J]. Comparative Biochemistry and Physiology Part C: Toxicology and Pharmacology, 2013, 157(3): 272-279

[46] Kteifan M, Wahsha M, Al-Horani F A. Assessing stress response of Stylophora pistillata towards oil and phosphate pollution in the Gulf of Aqaba, using molecular and biochemical markers [J]. Chemistry and Ecology, 2017, 33(4): 281-294

[47] Liang P, Pardee A B. Differential display of eucaryotic messenger RNA by means of the polymerase chain reaction [J]. Science, 1992, 257(5072): 967-971

[48] Tom M, Douek J, Yankelevich I, et al. Molecular characterization of the first heat shock protein 70 from a reef coral [J]. Biochemical and Biophysical Research Communications, 1999, 262(1): 103-108

[49] Downs C A, Mueller E, Phillips S, et al. A molecular biomarker system for assessing the health of coral (Montastraea faveolata) during heat stress [J]. Marine Biotechnology, 2000, 2(6): 533-544

[50] Gates R D, Edmunds P J. The physiological mechanisms of acclimatization in tropical coral reefs [J]. American Zoologist, 1999, 39(1): 30-43

[51] Sharp V A, Brown B E, Miller D. Heat shock protein (hsp70) expression in the tropical reef coral Goniopora djiboutiensis [J]. Journal of Thermal Biology, 1997, 22(1): 11-19

[52] Venn A A, Quinn J, Jones R, et al. P-glycoprotein (multi-xenobiotic resistance) and heat shock protein gene expression in the reef coral Montastraea franksi in response to environmental toxicants [J]. Aquatic Toxicology, 2009, 93(4): 188-195

[53] Woo S, Lee A, Denis V, et al. Transcript response of soft coral (Scleronephthya gracillimum) on exposure to polycyclic aromatic hydrocarbons [J]. Environmental Science and Pollution Research, 2014, 21(2): 901-910

[54] Louis Y D, Bhagooli R, Kenkel C D, et al. Gene expression biomarkers of heat stress in scleractinian corals: Promises and limitations [J]. Comparative Biochemistry and Physiology Part C Toxicology and Pharmacology, 2016, 191: 63-77

[55] Harrison P L, Wallace C C. Reproduction, Dispersal and Recruitment of Scleractinian Corals Ecosystems of the World. 25: Coral Reefs [M]// Dubinsky Z. Ecosystems of the World. Amsterdam: Elsevier, 1990: 133-207

[56] Jones R J, Hoegh-Guldberg O. Effects of cyanide on coral photosynthesis: Implications for identifying the cause of coral bleaching and for assessing the environmental effects of cyanide fishing [J]. Marine Ecology Progress, 1999, 177(3): 83-91

[57] Readman J W, Tolosa I, Law A T, et al. Discrete bands of petroleum hydrocarbons and molecular organic markers identified within massive coral skeletons [J]. Marine Pollution Bulletin, 1996, 32(5): 437-443