蔬菜作物根结线虫病害防治研究进展

崔 鑫岳向国李 斌尼秀媚李新建宋伟国*

蔬菜作物根结线虫病害防治研究进展

崔 鑫1岳向国1李 斌1尼秀媚2李新建1宋伟国1*

（1潍坊科技学院化工与环境学院，山东寿光 262700；2潍坊科技学院贾思勰农学院，山东寿光 262700）

根结线虫（Meloidogyne spp.）是重要的蔬菜作物寄生线虫，分布于世界各地而且寄主范围广泛。目前根结线虫的危害程度已成为仅次于真菌的第二大植物病害。本文综述了蔬菜作物生产过程中农业防治、作物育种、生物防治和化学防治4种防治根结线虫的方法，探讨了各种防治方法的优势和局限性，并展望了现代有机绿色农业中根结线虫科学防治的研究方向和趋势。

根结线虫；生物防治；化学防治；设施蔬菜；综述

线虫是动物界中最大的门类之一，大部分线虫都是有益于自然生态系统的有机组成部分，而一些植物寄生线虫由于在寄生的过程中对一些经济作物、景观植物的生长造成危害，给人类造成重大经济损失。每年植物寄生线虫对全球21种主要农作物造成的损失就高达1 000亿美元，在这些植物寄生线虫中，根结线虫（Meloidogyne spp.）造成总损失的50%以上（Oka et al.，2000）。目前，国际上报道的根结线虫有80多种，我国报道的根结线虫有29种，其中16个种是在我国发现的新种（赵鸿等，2003）。在所有的根结线虫中，爪哇根结线虫（M.javanica）、花生根结线虫（M. arenaria）、南方根结线虫（M. incognita）和北方根结线虫（M. hapla）这4种最为常见、危害最为严重。危害我国北方保护地设施蔬菜的主要是南方根结线虫，而在南方则4种根结线虫均有发生（贾美清和吴光红，2011）。

在过去的几十年里，为了提高蔬菜作物的产量和品牌效应，蔬菜种植的区域专一性和品种专一性越来越强。在大规模蔬菜种植区域中，复种、连作现象往往十分严重。根结线虫在设施大棚适宜的温度下可快速生长、并产生世代重叠现象，给农户带来严重的经济损失。在传统的根结线虫防治方法中，高毒的农药占有着重要的地位，并取得了良好效果。然而，随着人类对环境安全和食品安全有了更高的要求，一些高毒、易残留、破坏臭氧层的杀线虫剂被相继禁用，农户在根结线虫防治中可供选择的农药也明显不足。同时，长期使用比较单一的农药种类又使许多保护地土壤中的根结线虫产生明显的抗药性，根结线虫的防治工作更加艰难。

基于此，本文拟对国内外根结线虫的防治工作进行综述和讨论，以期为根结线虫的科学有效防治提供理论依据。

1 根结线虫的致病机理及危害

根结线虫生活史由卵、一龄幼虫、二龄幼虫、三龄幼虫、四龄幼虫和成虫组成。幼虫细小蠕虫状，成虫雌雄异形，雄虫线状，雌虫梨状。二龄幼虫为侵染态，可在土壤孔隙的水中迁移，通过头部敏感的化感器寻找寄主植物的根，并从寄主根部伸长区刺破表皮侵入寄主植物，然后在细胞间隙穿行，向根尖移动，到达根的分生组织。二龄幼虫到达根尖分生组织后，虫体折回向维管束方向移动，到达木质部发育区。在这里，二龄幼虫用口针刺穿寄主细胞，并注射食道腺分泌物到寄主根细胞。食道腺分泌物中含有的生长素和各种酶可诱导寄主细胞变异形成多细胞核、富含亚细胞器、代谢旺盛的“巨型细胞”，巨型细胞周围的皮层细胞在巨型细胞的影响下增殖并过度生长和膨胀，形成了根表面典型的根瘤症状（Caillaud et al.，2008）。二龄幼虫以巨型细胞作为取食点吸收营养和水分并不再移动。在适宜的条件下二龄幼虫侵染24 h后就可以诱导寄主产生巨型细胞，在随后的20 d内经过3次蜕皮发育成成虫。之后雄虫移动并离开根部，雌虫保持静止不动并继续发育，约28 d开始产卵。当气温在10 ℃以上时，卵在根瘤内孵化，一龄幼虫在卵内，二龄幼虫钻出卵，离开寄主到土壤中再次侵染（Abad et al.，2009）。

根结线虫寄主极为广泛，可寄生在蔬菜、粮食作物、经济作物、果树、观赏植物以及杂草等3 000多种寄主上。受到根结线虫危害的蔬菜根部首先形成大小不同的瘤状根结，根结开始是乳白色，后期为淡褐色，相互连接成念珠状。蔬菜感染根结线虫后，地上部植株矮小、枝叶萎缩或黄化、生长发育不良、叶色较淡似缺水状，病重植株生长衰弱，干旱时植株呈萎蔫状，严重时整株枯死。此外，根结线虫对作物造成的防御反应调控、抑制作用调节和组织机械损伤也方便了枯萎病菌、根腐病菌等土传病原菌的侵入，从而形成复合病害，造成更大损失（Shahbaz et al.，2015）。

2 根结线虫的防治

根结线虫的防治方法概括起来可分为农业防治、作物育种、生物防治和化学防治等。在实际的生产过程中，单一的防治方法往往效果不佳，需要几种防治方法联合应用。

2.1 农业防治

农业防治主要包括作物轮作、土壤改良和土壤物理防治等方式。

2.1.1 作物轮作 一般在根结线虫的防治中，和蔬菜作物轮作的主要为抗根结线虫作物和陷阱作物。许多十字花科和菊科植物都是抗根结线虫作物（Sikora et al.，2005），这些作物往往可以在土壤中分泌一些抑制根结线虫的次生代谢产物。陷阱作物是生长期短、经济价值低、易受根结线虫侵染的作物，可利用它们“捕获”根结线虫，并在雌虫成熟产卵之前收获处理，达到防治根结线虫的目的（Melakeberhan et al.，2006；Mashela et al.，2017）。2.1.2 土壤改良 土壤改良包括客土法和添加有机肥。对于一些根结线虫发生极为严重的土壤，采用客土法移出染病土壤并移入清洁的土壤，方法简单有效、成本也相对较低，但缺点在于客土往往肥力不足，且不适于大面积土壤的根结线虫防治（李英梅 等，2012）。添加有机肥是改良土壤的常用方式，可以降低土壤中根结线虫密度，还可改善土壤质地、增强持水能力、增加土壤有机质含量，并可促进对根结线虫产生拮抗作用的放线菌、细菌、真菌和其他因子的生长。根结线虫的防治机理不同，添加有机肥的方式也不同。例如，添加植物绿肥可以合成具有杀线虫作用的次生代谢产物（Hussain et al.，2011）；添加有机肥可以诱导降解几丁质的微生物生长（Thoden et al.，2011；王晓云 等，2015），增加土壤碳氮比等。目前已发现有57个科的植物中富含具有杀线虫能力的次生代谢产物，这些植物的绿肥都有潜力作为防治根结线虫的土壤改良肥料（Akhtar &Malik，2000）。如曼陀罗属植物可产生东莨菪碱等生物碱；一些十字花科植物可产生葡糖异硫氰酸盐化合物；万寿菊属植物可产生三联噻吩等。由于根结线虫二龄幼虫的外壳由几丁质类物质组成，添加富含几丁质类的有机肥可提高降解几丁质类化合物的微生物的种群数量，这些微生物往往对根结线虫有致死作用。此外，施用调节土壤碳氮比的有机肥，增加土壤含氮量，利用含氮物质在降解过程中释放的氨，可对土壤中的根结线虫产生熏蒸杀死作用。美国Igene Biotechnology公司生产的Clandosan 618®，主要原料是蟹和虾等甲壳类动物的外壳并添加部分尿素，该产品可以增加土壤中降解甲壳类物质的微生物数量，同时增加土壤含氮量，熏蒸和生物防治协同作用达到根结线虫治理的目的。

2.1.3 土壤物理防治 土壤物理防治包括日光曝晒法、淹水法等。这些方法除可杀死根结线虫外，对土壤病原真菌、细菌、线虫、啮齿动物及杂草也有一定的杀灭作用。日光曝晒法是在光照充足的地区，利用透明聚乙烯膜覆盖土壤，经强烈太阳光照射提高上层土壤温度，从而达到根结线虫致死或亚致死的技术。这种技术单独使用效果往往并不显著，日光照射的边缘和深层土壤的根结线虫不能得到有效控制。在实际应用中往往将日光照射和富氮堆肥等方法联合使用，较高的土壤温度增加了氨的蒸气压，可显著提高根结线虫的防治效果（Oka et al.，2007）。淹水法是利用大水漫灌的方法使土壤含水量饱和，降低土壤透气性达到有效防治根结线虫的目的，这种方法在日本有机农业生产中被广泛使用。在淹水的过程中，可联合添加麦麸或乙醇，然后覆盖薄膜。在此过程中，麦麸氧化降解可释放大量的热，乙醇在高温下蒸气压升高可产生熏蒸效果，结合饱和水产生的厌氧环境可高效降低根结线虫的数量（Uematsu et al.，2007；Momma et al.，2013）。

2.2 抗根结线虫作物育种

培育抗根结线虫作物是一种安全、持续时间长、花费低的方式。第1个抗根结线虫基因是从秘鲁番茄（Solanum peruvianum）第6号染色体短臂上克隆获得的Mi1.2基因，在20世纪40年代这个基因就被引入并用于番茄种苗的商业化生产，之后通过转基因技术在烟草、马铃薯中表达，同样也表现出对根结线虫的抗性（Goggin et al.，2006）。然而，这种抗性并不稳定，在不同作物之间的抗性差别较大，而且Mi1.2基因对温度敏感（Tzortzakakis et al.，2005；Devran et al.，2010）。除 Mi基因外，研究最多的抗根结线虫基因是辣椒的显性抗根结线虫基因，其中N基因和Me基因已经被证实能有效控制根结线虫。N基因是单显性基因，对南方根结线虫、爪哇根结线虫和花生根结线虫具有抗性。Me基因分为5个抗病显性基因：Me1、Me2、Me3、Me4和Me5，其中Me3基因是热稳定型，对南方根结线虫、爪哇根结线虫和花生根结线虫均有较高的抗性。之后，Berthou等（2003）在PM217品系中发现抗奇氏根结线虫的Mech2基因，Djian-Caporalino等（2007）在PM702中又发现了抗奇氏根结线虫的Mech1基因和抗3种主要根结线虫（南方根结线虫、爪哇根结线虫和花生根结线虫）的Me7基因。

应用抗病品种是防治根结线虫病害的有效措施，特别是防治那些专化性较强的根结线虫效果明显。但抗病品种在不同地区的抗性有较大差异，根结线虫的变异也在不断突破并不稳定的作物抗性（Starr et al.，2013）。研究者们在努力寻找更多的抗性基因，但收效甚微（Fourie et al.，2012；Steyn et al.，2013）。因此，采用优良砧木与作物进行嫁接是一种经济、有效的方法。目前，国内外对于抗根结线虫优良砧木的选育研究主要针对番茄、黄瓜、西瓜等根结线虫易感作物，砧木也多是从商业化的高抗根结线虫作物和野生的高抗根结线虫植物中进行选育。例如，抗花生根结线虫、南方根结线虫和爪哇根结线虫的蔷薇科植物砧木、杏桃杂交砧木、樱桃李砧木等。国内近几年也有较多研究，例如野生樱桃李高抗南方根结线虫等主要根结线虫，主要抗性机制包括抗侵入、抗发育和抗繁殖，是抗根结线虫核果类果树砧木种质资源树种（王仙林 等，2011；李冬梅 等，2013）。而国外多是针对番茄、葡萄、西瓜等大面积种植的作物进行的研究（S á nchez-Solana et al.，2016；Smith et al.，2016）。

2.3 生物防治

可用于根结线虫生物防治的有真菌、细菌、植物、少数放线菌和极少数动物等，主要包括食线虫真菌、生防菌2个方面（Kerry，2000）。在食线虫真菌中，研究和应用最多的是淡紫拟青 霉 菌（Purpureocillium lilacinus）（Luangsa-Ard et al.，2011）和厚垣孢普可尼亚菌（Pochonia chlamydosporia）（Siddiqui et al.，2009；Manzanilla-L ó pez et al.，2013）。它们均属兼性食线虫真菌，厚垣孢普可尼亚菌更适宜在热带土壤应用。条件适宜时，它们可寄生根结线虫的卵、幼虫和成虫，最容易寄生的是未成熟的卵。寄生时通过菌丝或分生孢子直接穿刺侵入，或在线虫表面产生特殊结构（附着胞）吸附侵染。在此过程中，真菌胞外分泌的几丁质酶、蛋白酶等可将根结线虫卵壳的几丁质层和蛋白进行消解和降解，进而将线虫体内物质完全破坏利用。研究表明，这2种菌均可有效减少根结线虫的卵孵化，效率随株系的不同而变化（Silva et al.，2017）。

相对于真菌，细菌生长快、易于培养，因此利用土壤中的根际生防细菌，在促进作物生长的同时抑制根结线虫是一种防治根结线虫的有效手段（Mendoza et al.，2008）。在已有的文献记载中，能用于防治根结线虫的芽孢杆菌就有12种（Xiang et al.，2017）。AgroGreen公司生产的 BioNem-WP/Biosafe®、Gustafson公司生产的 BioYield®等都是单个或多个芽孢杆菌的混合产品（Burkett-Cadena et al.，2008）。生防菌的防治机理和食线虫真菌不同，它们通过分泌具有杀线能力的次生代谢产物达到防治的目的（Mendoza et al.，2008）。目前我国登记用于防治根结线虫的生物菌剂有厚垣孢普可尼亚菌和淡紫拟青霉两种食线虫真菌，以及坚强芽孢杆菌和蜡质芽孢杆菌两种生防菌。除了上述真菌和细菌外，丛枝菌根真菌和木霉属真菌作为有益的作物共生和内生真菌，可为作物提供易于吸收的营养物质，有利于作物生长，并保护作物免受根结线虫的侵染（Goh et al.，2013）。试验结果表明，作物在接种球囊霉属丛枝菌根真菌、哈茨木霉真菌后可显著减少根结数量和土壤中虫口数量（Hol & Cook，2005；Radwan et al.，2012；Mart í nez-Medina et al.，2017）。这些有益共生菌可能通过生成过氧化酶和酚氧化酶等物质来为作物提供对根结线虫的抗性（Selim et al.，2014）。

2.4 化学防治

化学防治长期以来一直是蔬菜作物根结线虫防治中最高效、最主要的措施（Hillocks，2012）。用于根结线虫防治的化学物质称为杀线剂，杀线剂根据来源可分为化学合成类杀线剂和天然杀线剂。

2.4.1 化学合成类杀线剂 传统的杀线剂根据使用方法的不同可分为熏蒸剂和非熏蒸剂。熏蒸剂包括卤代烃类和异硫氰酸酯类，非熏蒸剂包括有机磷类和氨基甲酸酯类。目前我国登记使用的杀线剂中，溴甲烷（属臭氧消耗物质，正逐步被禁用）、氯化苦属于卤代烃类化合物，可抑制根结线虫的蛋白合成和呼吸过程中的生化反应；威百亩和棉隆属于异硫氰酸甲酯类熏蒸剂，它们在土壤中可降解释放异硫氰酸甲酯和其他小分子化合物，异硫氰酸甲酯可进入根结线虫体内并结合到载氧球蛋白上，从而抑制根结线虫的呼吸达到致死作用。此外，硫酰氟和氰氨化钙也作为熏蒸剂在国内登记用于根结线虫的防治。还有一些未在国内登记的卤代烃类熏蒸剂如1，3-二氯丙烯、碘甲烷等，在欧美一些国家登记作为溴甲烷的替代品使用（King & Taberna，2013；Li et al.，2014；Qiao et al.，2014）。

传统非熏蒸剂包括有机磷类和氨基甲酸酯类。在我国登记的非熏蒸型杀线剂中，噻唑膦、灭线磷、辛硫磷和毒死蜱等属于有机磷类，克百威、涕灭威和丁硫克百威属于氨基甲酸酯类。非熏蒸型杀线剂通过结合到根结线虫突触内的乙酰胆碱酯酶，破坏根结线虫的神经系统功能。它们通常并不杀死根结线虫，只能使根结线虫失去定位寄主和侵染的能力，因此常常被称为“线虫麻痹剂”（nematistats）（Opperman & Chang，1990）。传统的非熏蒸型杀线剂都是高毒神经毒剂，其对于脊椎动物和节肢动物的作用机理和线虫相同。因此，在环境和社会等因素的制约下，全球主要发达国家都减少或停止了有机磷类和氨基甲酸酯类杀线剂的研制，而转向一些新型高效低毒杀虫剂的开发。近年来，非氨基甲酸酯/有机磷类新型杀线剂中，获得EPA登记的有螺虫乙酯（2010年登记）、联氟砜（2014年登记）和氟吡菌酰胺（2015年登记）。拜耳公司开发的螺虫乙酯属季酸酮类内吸性杀线剂，可通过抑制脂类合成高效抑制蚜虫、粉虱、瘿蚜等刺吸式昆虫幼虫的发育。研究显示，螺虫乙酯尽管不能有效防止二龄幼虫对番茄根系的侵染并形成根瘿，但经叶面喷施后可有效限制根结线虫在根内发育成具有繁殖能力的雌虫，从而大幅减少虫口数量（Vang et al.，2016；Jones et al. 2017）。以色列马克西姆公司开发的联氟砜属氟代烯烃硫醚类杀线虫剂，其异于胆碱酯酶抑制剂的杀虫机理目前正在研究中（Kearn et al.，2014）。联氟砜是具有部分内吸性的接触性杀线剂，Oka等（2012）研究表明，施用联氟砜超过10 d可彻底杀死南方根结线虫的二龄幼虫。对辣椒作物叶面喷施3.0 g·L-1的联氟砜，可减少80%的根结和73%～80%的虫卵，对南方根结线虫的防效远高于同期施用的杀线威和噻唑膦。由于联氟砜对不同作物表现出不同的毒性，其在不同作物中的施用方法还需进一步研究（Oka et al.，2009；Morris et al.，2016）。氟吡菌酰胺是吡啶乙基苯甲酰胺类化合物，是琥珀酸脱氢酶抑制剂型杀线剂。氟吡菌酰胺在美国被登记用作大豆的种子处理剂及马铃薯、棉花和花生等作物的根结线虫防治。但研究显示，氟吡菌酰胺可有效减少南方根结线虫对番茄根系的侵染（Faske & Hurd，2015）。Jones等（2017）以利马豆为载体，比较了联氟砜、氟吡菌酰胺、螺虫乙酯、丙线磷和杀线威对南方根结线虫的防治效果，结果表明在温室栽培中联氟砜（Nimitz EC，787 g·hm-2）的防效最好，但是植物毒性较大；氟吡菌酰胺（Luna Privilege SC，110 g·hm-2）也可显著减少根瘿数量。

2.4.2 天然杀线剂 天然杀线剂主要是指微生物源杀线剂和植物源杀线剂。微生物源杀线剂中使用最为广泛的是阿维菌素。阿维菌素是由日本北里大学的大村智和美国Merck公司首先开发的一类具有杀线虫活性的十六元大环内酯化合物，由链霉菌中的阿维链霉菌（Streptomyces avermitilis）发酵产生（Burg et al.，1979）。和绝大部分非熏蒸型杀线剂的杀虫机理不同，阿维菌素进入根结线虫后，可表现出对γ-氨基丁酸（GABA）的激动作用并改变谷氨酸控制的氯离子通道开放模式（Shoop et al.，1995）。由于哺乳动物的外周神经传导介质为乙酰胆碱，以GABA作传导介质的神经仅存在于中枢神经系统，而在哺乳动物血脑屏障的作用下阿维菌素并不能进入中枢神经系统；此外，哺乳动物体内不存在受谷氨酸控制的氯离子通道，因此阿维菌素对哺乳动物的毒副作用较小。Cabrera等（2013）的研究结果表明，根结线虫接触到阿维菌素120 min后被彻底麻痹、不能恢复行动能力；此外阿维菌素还可抑制根结线虫的卵孵化以及幼虫对氧的利用。除了阿维菌素外，已经确定化合物结构的、可用于防治根结线虫的抗生素并不多，多是对一些具有杀线虫活性的微生物发酵液进行开发利用（么巧君 等，2014）。例如，美国Valent BioSciences公司生产的DiTera®，是疣孢漆斑菌（Myrothecium verrucaria）的发酵提取物和大蒜提取物的混合物。

除了微生物外，从植物尤其是本土植物中寻找活性物质来防治根结线虫也是当下研究的热点。植物源杀线剂具有价廉、易降解、无污染、无残留、对植物和人体无毒等特点，糠醛就是这类杀线剂的代表。糠醛是一种在自然界广泛存在的芳香醛，可在麸皮、稻草、甘蔗渣等农业废弃物中提取。其杀线潜力正逐渐被了解（Luc & Crow，2013；Crow &Luc，2014；Fourie et al.，2014）。近年来以糠醛为主要成分的MultiGuard Protect®和CropGuard®两个产品也已在南非使用，以葫芦素（Cucrubitacin A和Cucrubitacin B）为主要成分的植物源杀线剂也在研究中（Mashela & Dube，2014；Shadung & Mashela，2016）。此外，从印度苦楝树中提取的印楝素也是广谱、高效、低毒、易降解、无残留的植物源杀虫剂。Lynn等（2010）研究发现，用10 mg·kg-1印楝素水溶液处理南方根结线虫1 d后，有36.3%的根结线虫被麻痹，而以印楝素为主要成分的商品Neema-plus®处理效果则显著高于印楝素纯品，这说明杀线虫植物提取物中或许还有其他物质也能起到杀线虫作用，或者和印楝素起到杀线虫的协同作用。除糠醛和印楝素外，植物源的杀根结线虫药物多是以杀线虫植物的提取物或提取液的形式出现。比如说美国Poulenger公司生产的Dragonfire-CPP®和澳大利亚Barmac公司生产的Ontrol Neo-trol®，它们都是从野生芝麻中提取的精油，含有大量醛类、酮类和亚麻酸，由于造价较高，多用于高尔夫球场草皮等的根结线虫防治。近年来国内研究者发现蓖麻和山萘提取液也对根结线虫具有良好的防治作用（邓乐晔 等，2011；高倩圆 等，2011）。

3 展望

根结线虫分布于世界各地，而且寄主范围广泛，其危害程度已超过细菌、病毒成为第二大植物病害，仅次于真菌。因此，研究根结线虫的防治具有重要的经济意义。农业防治和生物防治具有环保、安全、成本低、可操作性强等特点，但是单独使用效果往往并不显著。采用抗病作物育种和基因工程的方法培育转基因作物对于绝大多数蔬菜作物来说，仅仅处于实验室阶段，这类方法的广泛应用需要进一步研究根结线虫和抗病植物之间的致病抗病机理。化学防治在所有的防治方法中效果最为明显，但也存在许多不足。熏蒸型杀线虫剂作用效果明显，但毒性强、操作不当易污染环境、使用时往往需要专业的人员和设备；非熏蒸型杀线虫剂易于操作使用，但随着传统的有机磷/氨基甲酸酯农药的禁用或限用，市场上可供选择的农药品种十分单一，根结线虫的抗药性和土壤微生物的农药降解等因素不容忽视，市场急需高效新型的绿色农药。综合来说，绿色、环保的根结线虫防治方法符合社会的发展需要、是目前世界各国研究的目标。通过研究开发生物源杀线虫剂，结合作物育种、农业防治和生物防治等方法，达到高效、环境友好和可持续的综合治理是现代化农业的追求方向。

邓乐晔，翁群芳，张天柱，胡美英，朱富伟．2011．山萘对南方根结线虫生长发育的影响．西北农林科技大学学报：自然科学版，39（12）：134-138．

高倩圆，胡飞龙，祝红红，刘满强，李辉信，胡峰．2011．蓖麻提取物对南方根结线虫的防治作用．应用生态学报，22（11）：3033-3038．

贾美清，吴光红．2011．黄瓜根结线虫病的研究概况．中国植保导刊，31（6）：21-24．

李冬梅，王仙林，朱立新，吴静利，邵珊珊，宗鹏鹏，贾克功．2013．野生樱桃李对北方根结线虫和花生根结线虫的抗性．中国农业大学学报，18（1）：108-112．

李英梅，洪波，许烨，张淑莲，张峰，陈志杰．2012．移土法防治根结线虫效果及对土壤养分和黄瓜生长的效应．西北农业学报，21（7）：44-48．

么巧君，鲁旭鹏，朱晓峰，王媛媛，陈立杰，段玉玺．2014．青霉菌Snef1216发酵液诱导番茄抗南方根结线虫研究．植物病理学报，44（6）：693-699．

王仙林，朱立新，吴静利，李冬梅，邵珊珊，贾克功．2011．野生樱桃李对南方根结线虫的抗性．中国农业大学学报，16（6）：94-98．

王晓云，王秀峰，魏珉，史庆华，杨凤娟．2015．土元粪及浸提液对番茄根结线虫的防治作用．应用生态学报，26（8）：2511-2517．

赵鸿，彭德良，朱建兰．2003．根结线虫的研究现状．植物保护，29（6）：6-9．

Abad P，Castagnone-Sereno P，Rosso M N，Engler J A，Favery B．2009．Invasion，feeding and development//Perry R N，Moens M，Starr J L．Root-Knot Nematodes．Wallingford：CAB International：163-171．

Akhtar M，Malik A．2000．Roles of organic soil amendments and soil organisms in the biological control of plant-parasitic nematodes：a review．Bioresource Technology，74（1）：35-47．

Berthou F，Palloix A，Mugni é ry D．2003．Characterisation of virulence in populations of Meloidogyne chitwoodi and evidence for a resistance gene in pepper Capsicum annuum L．line PM 217．Nematology，5（3）：383-390．

Burg R W，Miller B M，Baker E E，Birnbaum J，Currie S A，Hartman R，Kong Y L，Monaghan R L，Olson G，Putter I，Tunac J B，Wallick H，Stapley E O，Oiwa R，Omura S．1979．Avermectins，new family of potent anthelmintic agents：producing organism and fermentation．Antimicrobial Agents and Chemotherapy，15（3）：361-367．

Burkett-Cadena M，Kokalis-Burelle N，Lawrence K S，van Santen E，Kloepper J W．2008．Suppressiveness of root-knot nematodes mediated by rhizobacteria．Biological Control，47：55-59．

Cabrera J A，Menjivar R D，Dababat A F A，Sikora R A．2013．Properties and nematicide performance of avermectins．Journal of Phytopathology，161（2）：65-69．

Caillaud M C，Lecomte P，Jammes F，Quentin M，Pagnotta S，Andrio E，Engler J A，Marfaing N，Gounon P，Abad P，Favery B．2008．MAP65-3 microtubule-associated protein is essential for nematodeinduced giant cell ontogenesis in Arabidopsis．The Plant Cell，20（2）：423-437．

Crow W T，Luc J E．2014．Field efficacy of furfural as a nematicide on turf．Journal of Nematology，46（1）：8-11．

Devran Z，Sogut M A，Mutlu N．2010．Response of tomato rootstocks with the Mi resistance gene to Meloidogyne incognita race 2 at different soil temperatures．Phytopathologia Mediterranea，49（1）：11-17．

Djian-Caporalino C，Fazari A，Arguel M J，Vernie T，Vandecasteele C，Faure I，Brunoud G，Pijarowski L，Palloix A，Lefebvre V，Abad P．2007．Root-knot nematode（Meloidogyne spp．）Me resistance genes in pepper（Capsicum annuum L．）are clustered on the P9 chromosome．Theoretical and Applied Genetics，114（3）：473-486．

Faske T R，Hurd K．2015．Sensitivity of Meloidogyne incognita and Rotylenchulus reniformis to Fluopyram．Journal of Nematology，47（4）：316-321．

Fourie H，Mothata T，Ntidi K N，Mc Donald A H，de Waele D G M A．2012．Indications of variation in host suitability to root knot nematode populations in commercial tomato varieties．African Journal of Agricultural Research，7（7）：2344-2352．

Fourie H，van Aardt W J，Venter C，Tiedt L R．2014．The effects of CropGuard®on the motility，ultrastructure，and respiration of two Meloidogyne species．Nematropica，44（1）：85-92．

Goggin F L，Jia L，Shah G，Hebert S，Williamson V M，Ullman D E．2006．Heterologous expression of the Mi-1.2 gene from tomato confers resistance against nematodes but not aphids in eggplant．Molecular Plant-Microbe Interactions，19（4）：383-388．

Goh C，Vallejos D F，Nicotra A B，Mathesius U．2013．The impact of beneficial plant-associated microbes on plant phenotypic plasticity．Journal of Chemical Ecology，39（7）：826-839．

Hillocks R J．2012．Farming with fewer pesticides：EU pesticide review and resulting challenges for UK agriculture．Crop Protection，31（1）：85-93．

Hol W G，Cook R．2005．An overview of arbuscular mycorrhizal funginematode interactions．Basic and Applied Ecology，6（6）：489-503．

Hussain M A，Mukhtar T，Kayani M Z．2011．Efficacy evaluation of Azadirachta indica，Calotropis procera，Datura stramonium and Tagetes erecta against root-knot nematodes Meloidogyne incognita．Pakistan Journal of Botany，43（1）：197-204．

Jones J G，Kleczewski N M，Desaeger J，Meyer S L F．2017．Evaluation of nematicides for southern root-knot nematode management in lima bean．Crop Protection，96：151-157．

Kearn J，Ludlow E，Dillon J，Connor V O，Holden-Dye L．2014．Fluensulfone is a nematicide with a mode of action distinct from anticholinesterases and macrocyclic lactones．Pesticide Biochemistry and Physiology，109：44-57．

Kerry R B．2000．Rhizosphere interactions and the exploitation of microbial agents for the biological control of plant-parasitic nematodes．Annual Reviews of Phytopathology，38：423-441．

King B A，Taberna J J P．2013．Site-specific management of Meloidogyne chitwoodi in Idaho potatoes using 1，3-dichloropropene：approach，experiences，and economics．Journal of Nematology，45（3）：202-213．

Li Y，Chi L，Mao L，Yan D，Wu Z，Ma T．2014．Control of soilborne pathogens of zingiber officinale by methyl iodide and chloropicrin in China．Plant Disease，98（3）：384-388．

Luangsa-Ard J，Houbraken J，van D T，Hong S B，Borman A M，Hywel-Jones N L，Samson R A．2011．Purpureocillium，a new genus for the medically important Paecilomyces lilacinus．FEMS Microbiology Letters，321（2）：141-149．

Luc J E，Crow W T．2013．Factors affecting furfural as a nematicide on turf．Journal of Nematology，45（4）：260-264．

Lynn O M，Song W G，Shim J K，Kim J E，Lee K Y．2010．Effects of azadirachtin and neem-based formulations for the control of sweetpotato whitefly and root-knot nematode．Journal of the Korean Society for Applied Biological Chemistry，53（5）：598-604．

Manzanilla-L ó pez R H，Esteves I，Finetti-Sialer M M，Hirsch P R，Ward E，Devonshire J，Hidalgo-D í az L．2013．Pochonia chlamydosporia：advances and challenges to improve its performance as a biological control agent of sedentary endo-parasitic nematodes．Journal of Nematology，45（1）：1-7．

Mart í nez-Medina A，Fernandez I，Lok G B，Pozo M J，Pieterse C M，van Wees S C．2017．Shifting from priming of salicylic acid- to jasmonic acid-regulated defences by trichoderma protects tomato against the root knot nematode Meloidogyne incognita．New Phytologist，213（3）：1363-1377．

Mashela P W，Dube Z P．2014．Soil allelochemical residue effects of nemafric-BL and nemarioc-AL phytonematicides on soil health，growth of sweet sorghum and Meloidogyne species．Acta Agriculturae Scandinavica，Section B-Soil & Plant Science，64（1）：79-84．

Mashela P W，DeWaele D，Dube Z，Khosa M C，Pofu K M，Tefu G，Fourie H．2017．Alternative nematode management strategies//FourieH，Spaull V W，Jones R K，Daneel M S，Waele D D．Nematology in South Africa：a view from the 21st century．Switzerland：Springer International Publishing：151-181．

Melakeberhan H，Xu A，Kravchenko A，Mennan S，Riga E．2006．Potential use of arugula（Eruca sativa L．）as a trap crop for Meloidogyne hapla．Nematology，8（5）：793-799．

Mendoza A R，Kiewnick S，Sikora R A．2008．In vitro activity of Bacillus firmus against the burrowing nematode Radopholus similis，the root-knot nematode Meloidogyne incognita and the stem nematode Ditylenchus dipsaci．Biocontrol Science and Technology，18（4）：377-389．

Momma N，Kobara Y，Uematsu S，Kita N，Shinmura A．2013．Development of biological soil disinfestations in Japan．Applied Microbiology and Biotechnology，97（9）：3801-3809．

Morris K A，Langston D B，Davis R F，Noe J P，Dickson D W，Timper P．2016．Efficacy of various application methods of fluensulfone for managing root-knot nematodes in vegetables．Journal of Nematology，48（2）：65-71．

Oka Y，Koltai H，Bar-Eyal M，Mor M，Sharon E，Chet I，Spiegel Y．2000．New strategies for the control of plant-parasitic nematodes．Pest Management Science，56（11）：983-988．

Oka Y，Shapira N，Fine P．2007．Control of root-knot nematodes in organic farming systems by organic amendments and soil solarization．Crop Protection，26（10）：1556-1565．

Oka Y，Shuker S，Tkachi N．2009．Nematicidal efficacy of MCW-2，a new nematicide of the fluoroalkenyl group，against the root-knot nematode Meloidogyne javanica．Pest Management Science，65（10）：1082-1089．

Oka Y，Shuker S，Tkachi N．2012．Systemic nematicidal activity of fluensulfone against the root-knot nematode Meloidogyne incognita on pepper．Pest Management Science，68（2）：268-275．

Opperman C H，Chang S．1990．Plant-parasitic nematode acetylcholinesterase inhibition by carbamate and organophosphate nematicides．Journal of Nematology，22（4）：481-488．

Qiao K，Duan H M，Wang H Y，Wang Y，Wang K Y，Wei M．2014．The efficacy of the reduced rates of 1，3-D + abamectin for control of Meloidogyne incognita in tomato production in China．Scientia Horticulturae，178（12）：248-252．

Radwan M A，Farrag S A，Abuelamayem M M，Ahmed N S．2012．Biological control of the root-knot nematode，Meloidogyne incognita on tomato using bioproducts of microbial origin．AppliedSoil Ecology，56（1）：58-62．

S á nchez-Solana F，Ros C，Guerrero M M，Lacasa C M，S á nchez-L ó pez E，Lacasa A．2016．New pepper accessions proved to be suitable as a genetic resource for use in breeding nematode-resistant rootstocks．Plant Genetic Resources，14（1）：28-34．

Selim M，Mahdy M M，Sorial M E，Dababat A A，Sikora R A．2014．Biological and chemical dependent systemic resistance and their significance for the control of root-knot nematodes．Nematology，16（8）：917-927．

Shadung K G，Mashela P W．2016．Suitable organ（s）in wild Cucumis africanus for the production of nemafric-BL phytonematicide．Acta Agriculturae Scandinavica，Section B-Soil & Plant Science，66（5）：381-383．

Shahbaz M U，Mukhtar T，Irfanulhaque M，Begum N．2015．Biochemical and serological characterization of ralstonia solanacearum associated with chilli seeds from pakistan．International Journal of Agriculture & Biology，17（1）：31-40．

Shoop W L，Mrozik H，Fisher M H．1995．Structure and activity of avermectins and milbemycins in animal health．Veterinary Parasitology，59（2）：139-156．

Siddiqui I A，Atkins S D，Kerry B R．2009．Relationship between saprotrophic growth in soil of different biotypes of pochonia chlamydosporia and the infection of nematode eggs．Annals of Applied Biology，155（1）：131-141．

Sikora R A，Bridge J，Starr J L，Luc M，Sikora R A，Bridge J．2005．Management practices：an overview of integrated nematode management technologies//Luc M，Sikora R A，Bridge J．Plant parasistic nematodes in subtropical and tropical agriculture．Wallingford：CAB International：793-825．

Silva S D，Carneiro R M，Faria M，Souza D A，Monnerat R G，Lopes R B．2017．Evaluation of Pochonia chlamydosporia and Purpureocillium lilacinum for suppression of Meloidogyne enterolobii on tomato and banana．Journal of Nematology，49（1）：77-85．

Smith B P，Morales N B，Thomas M R，Smith H M，Clingeleffer P R．2016．Grapevine rootstocks resistant to the root-knot nematode Meloidogyne javanica．Australian Journal of Grape and Wine Research，23：125-131．

Starr J L，Mc Donald A H，Claudius-Cole A O．2013．Nematode resistance in crops// Perry R N，Moens M．Plant nematology．Wallingford：CAB International：411-436．

Steyn W P，Daneel M S，Slabbert M M．2013．Evaluation of amaranthus species for their host suitability to the root-knot nematodes，Meloidogyne incognita race 2 and Meloidogyne Javanica in South Africa．Acta Horticulturae，1007：403-407．

Thoden T C，Korthals G W，Termorshuizen A J．2011．Organic amendments and their influences on plant-parasitic and free-living nematodes：a promising method for nematode management? Nematology，13（2）：133-153．

Tzortzakakis E A，Adam M A，Blok V C，Paraskevopoulos C，Bourtzis K．2005．Occurrence of resistance-breaking populations of rootknot nematodes on tomato in Greece．European Journal of Plant Pathology，113（1）：101-105．

Uematsu S，Tanaka-Miwa C，Sato R，Kobara Y，Sato M．2007．Ethyl alcohol as a promising material of reductive soil disinfestation for controlling root knot nematode and soilborne plant diseases．San Diego：In Proceedings of 2007 Annual International Research Conference on Methyl Bromide Alternatives and Emissions Reductions．

Vang L E，Opperman C H，Schwarz M R，Davis E L．2016．Spirotetramat causes an arrest of nematode juvenile development．Nematology，18（2）：121-131．

Xiang N，Lawrence K S，Kloepper J W，Donald P A，McInroy J A，Lawrence G W．2017．Biological control of Meloidogyne incognita by spore-forming plant growth-promoting rhizobacteria on cotton．Plant Disease，101：77-84．

Abstract：The root-knot nematode（Meloidogyne spp.）is an important vegetable crops parasitic nematode widely distributed all over the world and has a very extensive range of hosts. At present，the damages caused by root-knot nematode disease ranking the second plant disease，only next to fungal disease. This paper evaluated 4 modes for controlling root-knot nematodes，including agricultural control，crop breeding，biological control and chemical control. The advantages and limitations of each control modes were discussed. The paper also looked forward to the research orientation and trend for scientific control of root-knot nematode in modern organic agriculture development.

Key words：Root-knot nematode；Biological control；Chemical control；Greenhouse vegetables；Review

Research Progress on Controlling Root-knot Nematode in Vegetable Crops

CUI Xin1，YUE Xiang-guo1，LI Bin1，NI Xiu-mei2，LI Xin-jian1，SONG Wei-guo1*
（1Chemical Engineering and Environment Institute，Weifang College of Science and Technology，Shouguang 262700，Shandong，China；2JIASIXIE Agriculture Institute，Weifang College of Science and Technology，Shouguang 262700，Shandong，China）

崔鑫，副教授，专业方向：药物合成，E-mail：15153621177@126.com*通讯作者（Corresponding author）：宋伟国，教授，硕士生导师，专业方向：农药研发、药物合成，E-mail：songwg@139.com

2017-03-28；接受日期：2017-06-09

寿光市科技发展计划项目（2016JH09），潍坊科技学院博士基金项目（2017BS12）