3种鳜鱼消化道结构与胃中泌酸胃酶细胞分布比较

李传阳，Thammaratsuntorn Jeerawat ，查丹琳，赵金良，钱叶周，吴 超，钱 德

( 1.上海海洋大学 农业部淡水水产种质资源重点实验室，上海 201306；2.池州市秋浦特种水产开发有限公司，安徽 池州 247104 )

3种鳜鱼消化道结构与胃中泌酸胃酶细胞分布比较

李传阳1，Thammaratsuntorn Jeerawat1，查丹琳1，赵金良1，钱叶周2，吴 超2，钱 德2

( 1.上海海洋大学 农业部淡水水产种质资源重点实验室，上海 201306；2.池州市秋浦特种水产开发有限公司，安徽 池州 247104 )

利用石蜡切片技术比较了鳜鱼、斑鳜和杂交鳜(斑鳜♀×鳜鱼♂)胃、幽门盲囊、肠道结构特征。3种鳜鱼胃壁均由黏膜层、黏膜下层、肌层组成，黏膜层内能看到固有层；其中，鳜鱼、杂交鳜胃黏膜层相对厚度0.30±0.09、0.30±0.11，斑鳜胃黏膜层相对厚度较薄，约0.21±0.13。肠道由黏膜层、黏膜下层和肌层组成，黏膜层表面含有绒毛，绒毛层含有杯状细胞；鳜鱼与杂交鳜褶皱数、杯状细胞密度间差异不显著(P>0.05)，但显著大于斑鳜(P<0.05)。鳜鱼、斑鳜和杂交鳜幽门盲囊平均数目分别为(2.138±0.173) 个/μm2、(0.793±0.132) 个/μm2和(1.098±0.218) 个/μm2。幽门盲囊结构与肠道相似，3种鳜鱼的褶皱数目差异不显著(P>0.05)，但斑鳜杯状细胞密度显著小于鳜鱼和杂交鳜(P<0.05)。同时，利用原位杂交技术比较了3种鳜鱼胃中泌酸胃酶细胞的分布特征，3个胃蛋白酶原基因探针均出现紫色杂交信号，且均位于胃黏膜层。同种鱼中，不同基因探针杂交信号细胞密度差异不显著(P>0.05)；不同种类间，相同基因探针杂交信号细胞密度大小顺序均为鳜鱼=杂交鳜>斑鳜，且相互间差异显著(P<0.05)。消化道结构与泌酸胃酶细胞分布差异为鳜鱼消化生理学比较研究提供了基础资料。

鳜鱼；消化道；泌酸胃酶细胞；胃蛋白酶原；石蜡切片；原位杂交

鳜鱼(Sinipercachuatsi)是我国特有的名贵淡水经济鱼类，是典型的肉食性鱼类。目前，主要养殖品种有鳜鱼、斑鳜(S.scherzeri)，不同品种的养殖性能差异显著[1]。鳜鱼生长速度快，但只食活饵；斑鳜虽易驯食，但生长速度较慢、养殖周期长。为改变单种养殖性能的局限性，我们采用人工杂交手段获得了斑鳜♀×鳜鱼♂杂交一代(F1)[2]。前期研究表明，杂交一代胚胎发育、生长速度均介于斑鳜、鳜鱼之间[3]。不同鳜鱼的生长差异除与其摄食量水平密切相关外(我们实验室前期的研究结果发现，鳜鱼、杂交鳜的摄食量明显高于斑鳜)，消化和吸收能力也是影响鱼类生长的重要因素，而消化和吸收水平通常是由消化道的结构与组成差异决定的。因此，比较不同种鱼的消化道结构差异有助于探讨不同种鱼的消化能力和生长差异。

肉食性鱼类一般都是有胃鱼，胃发达，能够容纳摄入食物，完成蛋白质的初步消化。胃蛋白酶是胃内参与蛋白质消化的主要消化酶之一，胃蛋白酶原是胃蛋白酶无活性的前体，在胃酸作用下，激活后成为有活性的胃蛋白酶[4-5]。肉食性鱼类胃与肠道之间有幽门垂，由许多幽门盲囊组成，能够增加消化和吸收面积；肠道一般较草食性鱼类短[6-9]。目前，本实验室已经分别克隆获得了鳜鱼、斑鳜胃蛋白酶原基因—胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2、胃蛋白酶原C 和胃质子泵α亚基cDNA序列全长[4,10-13]，利用原位杂交技术确定了鳜鱼胃蛋白酶原和胃酸均由泌酸胃酶细胞分泌，并揭示了不同胃蛋白酶原的早期发育表达特征[11-12]。国内外关于这3种鳜鱼的消化道结构与泌酸胃酶细胞分布特征的系统比较研究尚未见报道，本研究具有一定的科学价值。

在此基础上，本文采用石蜡切片技术比较了相同发育时期鳜鱼、斑鳜及杂交鳜(斑鳜♀×鳜鱼♂)的消化道结构差异，采用原位杂交技术比较了3种鳜鱼胃内泌酸胃酶细胞的分布特征，旨在探讨3种鳜鱼的消化结构差异，为其消化生理与生长差异研究积累基础资料。

1 材料与方法

1.1 试验材料

鳜鱼、斑鳜、杂交鳜(斑鳜♀×鳜鱼♂)取自安徽省池州市秋浦特种水产开发有限公司。均为当年鱼种，规格相当，每种鱼10尾，鳜鱼全长和体质量分别为(20.3±2.3) cm、(121.3±10.1) g，斑鳜全长和体质量分别为(19.1±1.6) cm、(112.3±4.8) g，杂交鳜全长和体质量分别为(19.4±2.1) cm、(109.9±8.2) g。

1.2 试验方法

1.2.1 石蜡切片

每种鱼随机各取5尾，活体解剖，计幽门盲囊数目。取全胃、部分幽门盲囊、中肠，剔除脂肪等附属物，用冷却去离子水(4 ℃)冲洗，滤纸吸干。将胃切成前后相同大小2份，一份保存在波恩氏溶液中用于石蜡切片，另一份保存在4%多聚甲醛溶液中用于原位杂交；幽门盲囊与中肠也保存在波恩氏溶液中。取出波恩氏溶液固定的胃、幽门盲囊、中肠，70%酒精反复清洗至无色。乙醇逐级脱水，石蜡包埋组织块，切片时均选胃、肠的中间部位横切，幽门盲囊的直径相当，故随机切片，切片厚5～7 μm，苏木精—伊红染色，每种鱼选5尾作为重复，Nikon80i显微镜观察并拍照。

利用标尺测定胃壁各层厚度，每尾鱼均随机选择3张切片，每张切片5个视野，选切片的相同部位进行测量，取平均值(平均值±标准差)。选择完整的肠道和幽门盲囊切片，统计肠道和幽门盲囊中的褶皱数和杯状细胞密度(个/μm2)。利用单因素方差分析对数据进行统计学分析。

1.2.2 原位杂交

另取3尾鳜鱼，解剖、取全胃，提取总RNA、反转录成cDNA，用于制备正、反义杂交探针。比对鳜鱼胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2和胃蛋白酶原C cDNA序列(GenBank序列号：胃蛋白酶原A1，EU807930.1, 胃蛋白酶原A2，FJ463155.1, 胃蛋白酶原C，EU807929.1)，设计引物扩增序列特异区胃蛋白酶原A1 1138～1311 bp， 胃蛋白酶原A2 961～1229 bp，胃蛋白酶原C 999～1277 bp，作为制备RNA探针的模版，所用引物及其退火温度见表1。杂交探针制备按照Roche公司探针标记试剂盒的步骤进行，合成每个基因的正义和反义探针。

参照Murray等[14]的方法，取4%多聚甲醛固定的胃，磷酸盐缓冲液清洗，乙醇逐级脱水，石蜡包埋切片，石蜡切片厚5～7 μm，平铺在明胶载玻片上，37 ℃恒温过夜烘干。组织脱蜡复水后，蛋白酶K(5 μg/mL) 37 ℃消化30 min，甘氨酸处理10 min。磷酸盐缓冲液漂洗，4%多聚甲醛固定5 min。0.1 mol/L三乙醇胺处理5 min后，于新配的0.25%乙酸酐/三乙醇胺中乙酰化10 min。磷酸盐缓冲液漂洗后，37 ℃预杂交30 min。湿盒中45 ℃杂交过夜(杂交液含地高辛标记正义或反义探针)。杂交后经RNA消化酶处理、柠檬酸缓冲液漂洗、封闭液封闭、碱性磷酸酶标记的抗地高辛抗体孵育、四唑硝基蓝显色及水性封片剂封片后拍照。

组织中出现深蓝色或深紫色的细胞表明探针信号为阳性，阴性对照为无深蓝色或紫色细胞，或为棕黄色。在Nikon80i显微镜下拍照，每尾鱼均随机选择3张切片，每张切片5个视野进行计数，图片比例按照胃壁厚度调整，最终换算成1 μm2内的细胞个数，取平均值(平均值±标准差)表示酶原细胞的密度，并利用单因素方差分析对数据进行统计学分析。

2 结 果

2.1 鳜鱼、斑鳜、杂交鳜消化道结构

2.1.1 胃

3种鳜鱼胃壁都是由黏膜层、黏膜下层、肌层构成(图1a～c)。黏膜层基部含有胃腺，胃腺着色较深，内含较多的深色颗粒。黏膜层的底端是固有层，较薄，连接着黏膜下层。黏膜下层由疏松的结缔组织构成，内含有血管、淋巴管。肌层主要是平滑肌，内环外纵，肌层着色较浅。不同鳜鱼胃壁各层的相对厚度不一。鳜鱼肌层、黏膜下层、黏膜层的相对厚度分别为0.33±0.18、0.31±0.12、0.30±0.09；斑鳜肌层、黏膜下层、黏膜层的相对厚度分别为0.35±0.11、0.36±0.07、0.21±0.13；杂交鳜肌层、黏膜下层、黏膜层的相对厚度分别为0.33±0.09、0.32±0.10、0.30±0.11。鳜鱼和杂交鳜黏膜层的相对厚度显著大于斑鳜(P<0.05)。

表1 胃蛋白酶原PGA1、A2、C基因探针引物序列与退火温度

2.1.2 肠道

肠壁由黏膜层、黏膜下层、肌层3层组成(图1d～f)。黏膜层和黏膜下层连接在一起形成褶皱称为绒毛层，绒毛层游离面含有许多杯状细胞。鳜鱼、斑鳜和杂交鳜肠道平均褶皱数分别为(0.228±0.028) 个/μm2、(0.172±0.017) 个/μm2、(0.234±0.019)个/μm2。斑鳜褶皱数显著低于鳜鱼和杂交鳜(P<0.05)。鳜鱼、斑鳜和杂交鳜肠绒毛层中杯状细胞密度分别为(0.019±0.006)个/μm2、(0.009±0.003)个/μm2、(0.015±0.004)个/μm2。

2.1.3 幽门垂

鳜鱼、杂交鳜和斑鳜的幽门盲囊平均数量分别为(2.138±0.173)个/μm2、(1.098±0.218)个/μm2、(0.793±0.132)个/μm2。幽门盲囊粗细差异不大，但长度不一。

3种鳜鱼的幽门盲囊都是由黏膜层、黏膜下层、肌层组成(图1g～i)，与肠道相似，黏膜层和黏膜下层形成褶皱称为绒毛层，绒毛层游离面含有杯状细胞。鳜鱼、斑鳜和杂交鳜幽门盲囊平均褶皱数目分别为(0.104±0.013)个/μm2，(0.098±0.009)个/μm2，(0.112±0.007)个/μm2，种间差异不显著(P>0.05)。鳜鱼、斑鳜和杂交鳜幽门盲囊杯状细胞密度分别为(0.015±0.009)个/μm2、(0.007±0.004)个/μm2、(0.014±0.006)个/μm2，鳜鱼和杂交鳜间差异不显著(P>0.05)，而斑鳜显著低于鳜鱼和杂交鳜(P<0.05)。

2.2 鳜鱼、斑鳜、杂交鳜胃内3种胃蛋白酶原杂交信号细胞分布

胃黏膜层由3种细胞组成，由内向外分别是表面黏液细胞、颈黏液细胞和胃腺细胞。在胃腺细胞中，胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2、胃蛋白酶原C基因探针均出现了深紫色杂交信号，该杂交信号由反义探针杂交获得，对照组为棕黄色，由正义探针杂交得到。而表面黏液细胞和颈黏液细胞中均未检测到胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2、胃蛋白酶原C基因探针的杂交信号(图2)。

图 1 3种鳜鱼胃、肠、幽门盲囊横切示意Muc：黏膜层；Mus：肌层；TP：固有膜；SM：黏膜下层；GG：胃腺；VC: 绒毛层；GC：杯状细胞.

图2 3种鳜鱼胃中胃蛋白酶原A1、A2、C基因探针原位杂交

注：反义探针的杂交结果(深紫色)，正义探针的杂交结果(棕黄色).SM：表面黏液细胞；MN：颈黏液细胞；GG：胃腺细胞.

3种鳜鱼的胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2、胃蛋白酶原C基因探针杂交信号细胞密度见表2。对于同一种鱼，胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2和胃蛋白酶原C基因探针杂交信号细胞密度差异不显著(P>0.05)。对于相同的基因探针，3种鳜鱼杂交信号细胞密度高低顺序均为鳜鱼=杂交鳜>斑鳜，且相互间差异显著(P<0.05)。

表2 3种鳜鱼胃中3种胃蛋白酶原

注：不同的字母表示差异显著(P<0.05).

3 讨 论

3.1 3种鳜鱼消化道结构差异

3种鳜鱼胃结构组成基本相同，均由黏膜层、黏膜下层、固有层、肌层组成。鳜鱼肌层均较发达，约占胃壁厚的1/3，有较强的伸缩性，有助于胃的收缩和舒张，增加食物容纳体积，同时可以加快胃排空，提高消化率。斑鳜胃黏膜层的相对厚度较鳜鱼、杂交鳜薄，鳜鱼与杂交鳜的胃黏膜层相对厚度差异不显著。蒲德永等[15]研究结果表明，大眼鳜(S.kneri)胃黏膜层较斑鳜厚，表明斑鳜胃黏膜层较不发达。黏膜层基部含有胃腺细胞，能够分泌胃蛋白酶原和胃酸[16]，由于鳜鱼、杂交鳜黏膜层相对较厚，暗示其胃中可能含有较多的胃腺细胞，胃蛋白酶原和胃酸分泌水平较高，因而，胃消化能力可能较斑鳜高。

3种鳜鱼中肠内壁均有褶皱，内壁绒毛层表面含有绒毛，可以增大与食物的接触面积。对鳜鱼肠道内主要消化酶和蛋白酶活性研究发现，肠道前段有消化酶的分布，后段无消化酶，说明鳜鱼前、中肠具有一定的消化功能[6,17-18]。关于杯状细胞的功能，有学者认为，杯状细胞具有分泌黏液和消化酶的作用[19-20]。本研究中，斑鳜的褶皱数目和杯状细胞密度均较鳜鱼和杂交鳜低，鳜鱼和杂交鳜间差异不显著，肠道内壁褶皱数目和杯状细胞密度差异或许能间接反映其肠道的消化及吸收能力大小。

3种鳜鱼的幽门盲囊数目相差较大，其数目是鳜鱼>杂交鳜>斑鳜，盲囊数目增多可显著扩大消化与吸收面积。幽门盲囊的结构特征与肠道基本相似，可以认为是肠道的分支[21]，且亦具有较强的消化酶活性[22-23]。虽然3种鳜鱼的幽门盲囊内褶皱数目差异不显著，但幽门盲囊数目差异显著，斑鳜的绒毛层杯状细胞密度也较鳜鱼及杂交鳜的低，其消化与吸收面积为：鳜鱼>杂交鳜>斑鳜。

3.2 3种鳜鱼胃中泌酸胃酶细胞的分布

鳜鱼、斑鳜和杂交鳜中，胃蛋白酶原基因探针杂交部位主要是在胃黏膜层的胃腺细胞，这与之前的研究结果一致[4,24]。已有研究表明，鳜鱼的胃腺细胞既能够分泌胃蛋白酶原，又能够分泌胃酸，属于泌酸胃酶细胞[24-25]，因此，本研究中胃蛋白酶原基因杂交信号细胞就是泌酸胃酶细胞。在同种鱼中，胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2和胃蛋白酶原C探针杂交信号细胞密度差异不显著，说明泌酸胃酶细胞能同时表达3种不同胃蛋白酶原。在黏膜层的另两种细胞(表面黏液细胞和颈黏液细胞)中，均没有检测到胃蛋白酶原基因杂交信号，说明这两种细胞不表达胃蛋白酶原[24]。

原位杂交结果表明，3种鱼胃蛋白酶原A1、胃蛋白酶原A2、胃蛋白酶原C探针杂交信号细胞密度的顺序为鳜鱼=杂交鳜>斑鳜，表明鳜鱼、杂交鳜的泌酸胃酶细胞密度较斑鳜多。有研究表明，斑鳜的黏膜层相对厚度也较鳜鱼和杂交鳜薄。因此，鳜鱼的泌酸胃酶细胞总数目要远大于斑鳜，杂交鳜居中，不同鳜鱼胃中胃蛋白酶的分泌能力存在明显差异。此前研究中，3种鳜鱼的摄食量是鳜鱼>杂交鳜>斑鳜，胃内胃蛋白酶活性是鳜鱼>杂交鳜>斑鳜(待发表)，本研究结果也解释了不同种类胃蛋白酶活性高低的结构与细胞基础，斑鳜的泌酸胃酶细胞数目最少，胃蛋白酶的分泌水平最低，鳜鱼和杂交鳜的泌酸胃酶细胞数目较多，胃蛋白酶活性较强；同时，也验证了鳜鱼摄食量与消化道结构、机能间存在对应关系，鳜鱼摄食量最大，胃蛋白酶的分泌机能最强，而斑鳜摄食量最低，消化和吸收能力也最低。

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ComparisonofDigestiveTractStructureandDistributionofGastricOxynticopepticCellsamongThreeMandarinFishSinipercaSpecies

LI Chuanyang1, Thammaratsuntorn Jeerawat1, ZHA Danlin1, ZHAO Jinliang1, QIAN Yezhou2, WU Chao2, QIAN De2

( 1. Laboratory of Freshwater Fisheries Germplasm Resources, Ministry of Agriculture, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China; 2. Chizhou Qiupu Special Aquaculture Development Company Limited, Chizhou 247104, China )

Structure characterization of stomach, intestines and pyloric caecum of MandarinfishSinipercachuatsi,S.scherzeriand their hybrid (S.scherzeri♀×S.chuatsi♂) was compared via paraffin section technique. Stomach wall containing mucous, submucosa, lamina propria and muscular layers in mandarinfish three species shared the same structure. Relative thickness of mucous layer was 0.30±0.09 inS.chuatsi, and 0.30±0.11 in the hybrid, while relative thickness ofS.scherzeriwas 0.21±0.13, much thinner than the other two species. Intestines was found to be consisted of villus, mucous, submucosa, and muscular layers, and inner wall was comprised of many wrinkles, and goblet cells in villus layer. There was no significant difference in wrinkle number and density of goblet cells betweenS.chuatsiand the hybrid(P>0.05), while these data ofS.scherzeriwere significantly lower thanS.chuatsiand the hybrid (P<0.05).S.chuatsi,S.scherzeriand the hybrid had mean pyloric caecum number of 213.8±17.3, 79.3±13.2 and 109.8±21.8, respectively. The structure of pyloric caecum was similar to intestines, there was no significant difference in wrinkle number among threeSinipercaspecies(P>0.05) , TheS.scherzerihad significantly lower density of goblet cells thanS.chuatsiand the hybrid did(P<0.05). The distribution characterization of oxynticopeptic cells was compared among the threeSinipercaspecies via in situ hybridization technique. The deep purple hybridization signals of three pepsinogen probes (PG A1, A2 and C) were all detected in the gastric cells of mucous layer. Within the same species, there was no significant difference among hybridization signal cells of PG A1, A2 and C probes (P>0.05). Among threeSinipercaspecies, density of hybridization signal cells by the gene probes (PG A1, A2, and C) was ranked from high to low as:S.chuatsi=hybrid>S.scherzeri, without significant difference (P<0.05). Structure difference of digestive tract and distribution characterization of oxynticopeptic cells provided some scientific base for further study of fish digestion physiology.

Sinipercaspecies; digestive tract; oxynticopeptic cell; pepsinogen; paraffin section; in situ hybridization

S965.199

A

1003-1111(2016)04-0340-06

10.16378/j.cnki.1003-1111.2016.04.005

2015-04-11；

2015-11-07.

上海市科委基础研究重点项目(09JC1406900); 水产动物遗传育种中心上海市协同创新中心项目(ZF1206); 池州市秋浦特种水产开发有限公司专项资金资助项目(2012A01).

李传阳(1990-), 男, 硕士研究生; 研究方向: 水产动物遗传育种与繁殖. E-mail: lichuanyang123@126.com.通讯作者：赵金良(1969-), 男, 教授；研究方向: 水产动物遗传与育种. E-mail: jlzhao@shou.edu.cn.