扶桑绵粉蚧雄虫个体发育过程

赵春玲，黄 芳，王智勇2，吕要斌

（1.浙江师范大学化学与生命科学学院，浙江金华321004；2.浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所/浙江省植物有害生物防控重点实验室，浙江杭州310021；3.湖州出入境检验检疫局，浙江湖州313000）

扶桑绵粉蚧雄虫个体发育过程

赵春玲1，2，黄 芳3，∗，王智勇2，吕要斌1，2

（1.浙江师范大学化学与生命科学学院，浙江金华321004；2.浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所/浙江省植物有害生物防控重点实验室，浙江杭州310021；3.湖州出入境检验检疫局，浙江湖州313000）

蚧科昆虫的雄虫形态对其分类具有重要意义，但关于扶桑绵粉蚧雄虫的研究较少；为进一步补充扶桑绵粉蚧的分类学信息，对扶桑绵粉蚧雄虫发育过程中的形态变化进行了研究。结果表明，扶桑绵粉蚧卵为长椭圆形，呈半透明，橙黄色。1龄若虫，浅黄绿色，孵出后即可快速扩散。2龄若虫，初期体表光滑，呈明黄色，背部可见2条黑斑，体缘有明显的齿状凸起；末期可在形态上区分雌、雄虫。雄虫预蛹期1～2 d，身体狭长；预蛹初期分泌白色的丝状物。蛹期的雄虫包裹在柔软的丝茧中，蛹为离蛹，呈椭圆形，虫体表面被有蜡粉。雄成虫，体型较小，身体呈筒状，具有发达的单眼，口器退化致无取食能力，触角细长，前翅发达，后翅退化成平衡棒，腹部末端有2对白色的长蜡丝。

扶桑绵粉蚧；雄虫；形态变化；发育历期

Key words：Phenacoccus solenopsis Tinsley；male；morphological change；development duration

扶桑绵粉蚧（Phenacoccus solenopsis Tinsley）属半翅目Hemiptera、粉蚧科Pseudococcidae、绵粉蚧属Phenacoccus［1］，食性杂，寄主范围广，目前已记录的寄主植物多达200多种［2-3］，为害能力强［4-5］，是中国农业的潜在性重大害虫之一。扶桑绵粉蚧的繁殖能力强，1头雌成虫可产卵400～500头，种群增长速度快、世代重叠严重［6］。最初，印度［7］和中国［8］的一些学者认为扶桑绵粉蚧既可进行两性生殖又可进行孤雌生殖，但后期经过一系列研究表明扶桑绵粉蚧必须通过两性交配才可产生后代［9-10］。黄芳等［9］通过研究交配行为对扶桑绵粉蚧产卵量的影响发现，在不经过交配的情况下，扶桑绵粉蚧不能产卵繁殖后代；而正常交配、多次交配及延迟交配的都可产卵繁殖后代，即交配行为是其繁殖后代的关键。以上研究结果说明，雄虫在扶桑绵粉蚧的种群增长过程中起到至关重要的作用。

然而，粉蚧的相关研究鲜少涉及雄虫，只在形态学方面稍有积累。赵晓燕［11］对部分蚧科和粉蚧科雄虫形态特征进行了研究，其研究结果对于蚧虫的分类起到了必要的补充作用，同时为进一步研究雄虫的生物学特性奠定了基础。鉴于以上，对于扶桑绵粉蚧雄虫的形态学研究，特别是结合个体发育过程，将是重要和迫切的。综上，本文拟开展对扶桑绵粉蚧雄虫各个阶段的形态学研究，为下一步研究外界环境对雄虫的影响以及扶桑绵粉蚧的抗逆性奠定基础，为扶桑绵粉蚧防治策略的制定提供理论基础。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

扶桑绵粉蚧于2014年3月采自浙江省杭州市萧山区锦科花卉园艺场的大花马齿苋Portulaca grandiflora Hook上，在浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所人工气候室内以棉花为寄主植物饲养继代至今，人工气候室温度（27±1）℃、相对湿度（70±5）%、光周期12 h/12 h（L/D）。

1.2 供试植物

供试棉花（Gossypium hirsutum Linn）为浙凤棉1号，在温室内常年种植。棉花种子催芽后单株种植，温度（27±1）℃，相对湿度（70±5）%。在种植期间人工除草除虫，保证棉花无药无虫，待棉花苗长至30～40 cm高、每株棉花具有真叶3～6片时进行试验。

1.3 饲养盒

采用规格为3.5 cm×1 cm的培养皿，以3～4 cm2棉花叶片喂养扶桑绵粉蚧若虫，在平皿底部铺有湿润的滤纸用以保鲜。盖上平皿盖，用Parafilm膜封口，在保证空气充足的情况下避免粉蚧逃逸。

1.4 试验方法

1.4.1 雄虫发育

本试验在人工培养箱（RXZ-380B型智能型人工气候箱）中完成，温度（27±1）℃，相对湿度（70±5）%，光周期12 h/12 h（L/D）。挑取扶桑绵粉蚧初蜕皮的各龄期若虫（每头若虫为1个重复，每个处理30个重复），每24 h观察扶桑绵粉蚧若虫的发育状况。在Nikon SMZ1500体视显微镜下观察记录各时期的虫态特征，同时测量体长、体宽及翅展，记录发育历期。

1.4.2 雄虫玻片的制作

将扶桑绵粉蚧雄成虫在75%的乙醇中固定1 h。再将其转到盛有10%KOH溶液的容器中，放在80℃水浴锅中20 min，期间用解剖针（或针灸针）在雄虫的腹部和背部各刺1个小孔，用牙签的粗头将其体内的内含物挤压出来，直至虫体透明，这样有利于观察虫体表面的结构。将KOH处理的雄虫转移至酸性酒精中（酸性酒精的配置：冰醋酸20 mL，蒸馏水45 mL，95%的乙醇45 mL）漂洗20 min。将雄成虫转移至盛有酸性品红的表面皿中染色2 h以上。再将雄成虫转移到75%、90%、100%的乙醇中各脱水10 min，逐级脱水。将雄成虫转移到丁香油中透明20 min，经过透明的标本可以看清楚标本的细微结构和结构层次多的组织。将雄虫转移到载玻片上，趁丁香油未干之际整理好姿势，再滴1滴液体加拿大树胶，将盖玻片尽量放低，轻轻盖上。室温下自然晾干或恒温箱42℃烘干。

1.5 数据处理

采用Photoshop CS6对各龄期的雄虫形态图片进行处理；采用 DPS软件对数据进行统计分析。

2 结果与分析

2.1 卵

扶桑绵粉蚧属于卵胎生，卵期很短，仅1～2 h，集中于雌成虫生殖孔处的卵囊中。卵呈长椭圆形，橙黄色，半透明，可看到内部头、胸、腹部的分化（图1-A）。

2.2 若虫

1龄若虫。初孵时呈椭圆形，体表光滑，淡黄绿色，头、胸、腹分化明显。单眼半球形，突出呈红褐色。此后体表逐渐覆盖一层薄蜡粉，身体逐渐圆润，此时体长（0.37±0.01）mm、体宽（0.16± 0.01）mm（图1-B）。1龄若虫行动迅速，从卵囊内爬出后，短时间就可以危害寄主植物。

2龄若虫。扶桑绵粉蚧的若虫2龄末雌雄分化明显。雌虫体缘有明显的齿状凸起，尾瓣突出，具尾须，体表被蜡粉覆盖，背部有明显的条纹状黑斑（图2-A）。雄虫呈卵圆形，背部蜡粉较雌虫厚，几乎看不到背部黑斑，体缘平滑，无尾须，此时的体长（1.12±0.02）mm，体宽（0.46± 0.02）mm（图2-B）。此时，扶桑绵粉蚧雄虫停止进食，寻找隐蔽的地方准备化蛹。

图1 扶桑绵粉蚧的卵和1龄若虫Fig.1 The egg and 1st instar nymph of Phenacoccussolenopsis

图2 二龄末的扶桑绵粉蚧Fig.2 Late-2nd instar of Phenacoccus solenpsis

扶桑绵粉蚧的雌虫发育至成虫只需要蜕皮，属于渐变态，没有蛹期。雄虫则需要经过蛹期发育到成虫，属于过渐变态。对2龄末的雌虫及雄虫进行解剖发现，雄虫体内的很多器官开始退化，分化不明显，为进入蛹期，为适应雄虫的生活习性及其较小的体型做准备。雌虫体内具有明显的器官分化，卵巢结构开始发育，有2根挂满卵巢小室的卵巢管，中肠、马氏管等器官发育完全。

2.3 蛹

预蛹期。预蛹期指扶桑绵粉蚧开始吐丝到蜕皮结束，此阶段很短，为1～2 d。预蛹初期扶桑绵粉蚧身体呈亮黄棕色，身体椭圆形，两头稍尖，腹部体节明显，在中胸背板近边缘区有1对明显的翅芽，头部有1对透明的触角（图3-A）。随着时间的延长，经过1次蜕皮其体表颜色加深（图3-B），为黄棕色，体表光滑，可以清晰看见2条条状黑斑，进入蛹期。

图3 预蛹期的扶桑绵粉蚧Fig.3 Prepupa of Phenacoccus solenopsis

蛹期。扶桑绵粉蚧在预蛹后期开始分泌柔软的丝状物包裹住身体，从而进入蛹期，此时蛹长（1.88±0.06）mm，蛹宽（1.12±0.03）mm（图4-A）。扶桑绵粉蚧的蛹为离蛹，在蛹期对危险同样具有趋避作用。扶桑绵粉蚧体表被有一层蜡粉，具有发达的单眼；具明显的翅芽及触角；随着时间的延长身体颜色加深，从黄棕色变为深棕色，且头胸部出现明显的溢缩，腹部变得狭长，尾部因生殖器的发育变得较尖（图4-B）；此时雌虫身体圆润，体缘突起明显，背部蜡粉厚实，背部2条黑斑成斑点状。在进入蛹期48 h后，雄虫背部再次被有蜡粉，且将外部的茧剥去后不再结茧，说明背部蜡粉对雄虫具有同样的保护作用。再次经过蜕皮羽化成成虫（图4-C）。

图4 蛹期的扶桑绵粉蚧Fig.4 Phenacoccus solenopsis in pupal stage

2.4 成虫

扶桑绵粉蚧雄虫羽化后从丝茧的后端口退出来，经过12～24 h发育成熟。雄成虫虫体较小，身体呈黑褐色，此时体长为（0.92±0.05）mm，体宽为（0.24±0.01）mm（图5）；头部较胸部略窄，在头胸交界部位有明显溢缩，眼睛突出，呈红褐色；口器退化，不再取食；具2根细长的触角，呈丝状，10节，每节触角上都有数根短毛；胸部发达，具有1对发达的透明前翅，翅展为（2.06±0.05）mm，翅脉简单，有少量的蜡粉覆盖，后翅退化为平衡棒；足细长，发达；腹部纤细，呈筒状，覆盖有少量的蜡粉；腹部末端有2对白色蜡丝，即尾须。

图5 扶桑绵粉蚧雄成虫Fig.5 Male adult of Phenacoccus solenopsis

图6 扶桑绵粉蚧雄成虫的显微照片Fig.6 Microscopic photos of Phenaccoccus solenopsis male adult

将雄成虫制成玻片后在显微镜（ZEISS Scope A1型）下观察拍照，虫体腹面观如图6所示，扶桑绵粉蚧雄虫触角10节，基节粗短，其他各节触角细长，每节触角均有数根刚毛；具有2对突出的单眼，腹单眼和背单眼各1对，背单眼位于触角后面，较腹单眼更靠近前端（图6-B）；口器退化，没有口针，不能再取食植物的汁液，使得雄成虫存活时间短（图6-B）；前翅发达，翅脉简单二分叉（图6-C），后翅退化为平衡棒，顶端有一根钩状毛；胸部发达，具领状孔（图6-D）；具有发达的足，基节粗短，转节1节，腿节、胫节、跗节较细长，足下有爪。

雄虫生殖节成锥状（图7-A），位于腹部最末端；交配器终端呈钝指状。腹部与胸部有明显的溢缩，腹部没有明显的刺孔群，第7、8节具有2对浅腺体窝，伴生有许多五格腺，衍生到腺体窝的外围，每个腺体窝有2根长刚毛（图7-B）。

图7 雄虫生殖器及刚毛、腺体Fig.7 Genitalia，setae and glands of Phenaccoccus solenopsis male adult

3 讨论

粉蚧科昆虫是典型的雌雄异型昆虫，雌虫属于渐变态，在卵孵化后，经过1龄若虫、2龄若虫、3龄若虫发育到成虫；而粉蚧科的雄虫则属于类似完全变态的过渐变态，在卵孵化以后，需要经过1龄若虫、2龄若虫、预蛹、蛹发育到成虫，形态出现明显的变化。本研究表明，扶桑绵粉蚧雄虫个体发育过程中，须经历蛹期，至成虫羽化后具翅，属过渐变态；而雌虫发育成为成虫，只需要经过蜕皮，属于渐变态［6］。

粉蚧类昆虫雌虫个体较小，体表覆盖蜡粉，邻近种之间难以从形态上进行区别辨认，如吹绵蚧、网纹绵蚧、桔棘粉蚧及柑橘粉蚧。分类学家认为，粉蚧类昆虫的雄虫在形态上的差异可以作为粉蚧类昆虫的分类标准之一［12］，如扶桑绵粉蚧有单眼2对，而同属绵粉蚧属的白蜡绵粉蚧和花椒绵粉蚧则具单眼3对［11］。

扶桑绵粉蚧属于典型的雌雄异形，由于雄虫个体小，生活隐蔽，生命历期短，所以研究主要以雌虫为主。近年来对扶桑绵粉蚧雄虫的研究有所增多，但是对其形态及生物学特性的研究主要以文字描述及手绘形态图为主，如Hodgson等［13］在描述扶桑绵粉蚧的形态特征时，主要通过显微玻片观察虫体表皮的腺体特征，绘制扶桑绵粉蚧雌雄成虫的显微形态特征图，用于分类。万两［14］研究发现，该虫雄成虫触角10节，本研究的结果与此一致。此外，本文研究发现，扶桑绵粉蚧雄成虫的口器退化，这从形态学角度上证明了万两的行为学研究结果，即该虫雄成虫无取食能力［14］。

本研究通过连续的室内观察拍照，获得了扶桑绵粉蚧雄虫不同发育阶段虫体形态特征的图片资料，进一步补充了扶桑绵粉蚧的种类分类依据，有助于揭示扶桑绵粉蚧雄虫的产生条件以及雄虫在扶桑绵粉蚧种群发生规律中的作用。

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（责任编辑 侯春晓）

Individual development of Phenacoccus solenopsis m ales（Homoptera：Pseudococcidae）

ZHAO Chun-ling1，2，HUANG Fang3，∗，WANG Zhi-yong2，LYU Yao-bin1，2
（1.College of Chemistry and Life Science，Zhejiang Normal University，Jinhua 321004，China；2.Stage Key Laboratory Breeding Base for Zhejiang Sustainable Pest and Disease Control，Institute of Plant Protection and Microbiology，Zhejiang Academy of Agricultural Sciences，Hangzhou 320021，China；3.Huzhou Entry-exit Inspection and Quarantine Bureau，Huzhou 313000，China）

Despite male morphology was of great importance for Coccoidea classification，little information about Phenacoccus solenopsis males was published.To supplement taxonomic information of P.solenopsis，morphological changes during individual development of P.solenopsis males were described in this study.The results showed that P.solenopsis eggs were oval，slightly translucent and pale orange yellow.The first instar nymph was yellowish green and moved fast.For the early second instar nymph，its body surface was smooth and bright yellow with two visible black spots on the back.Male and female individuals could be distinguished by morphological character in late-2nd instar stage.The pre-pupa stage of the males lasted 1-2 d.In this stage，the body was long and narrow，and the males began to produce white silk to cover their whole body.Pupae were in a soft silky cocoon.In the cocoon，the body was covered by white wax power.Male adults showed in barrel-shaped body，developed ocellus，degenerated mouth part，long antennae，thin front wing，poisers developed from the degenerated hind wings，and two pairs of long wax filaments at the terminal abdomen.

S433

A

1004-1524（2016）09-1544-06

10.3969/j.issn.1004-1524.2016.09.13

2016-01-20

浙江省自然科学基金项目（LQ14C140002）；国家自然科学基金项目（31270580）；农业部公益性行业专项（201103026）

赵春玲（1988—），女，山东菏泽人，硕士研究生，研究方向为害虫综合防治。E-mail：zhaochunling1026@126.com

∗通信作者，黄芳，E-mail：huangfang_ch@hotmail.com

浙江农业学报Acta Agriculturae Zhejiangensis，2016，28（9）：1544-1549 http://www.zjnyxb.cn赵春玲，黄芳，王智勇，等.扶桑绵粉蚧雄虫个体发育过程［J］.浙江农业学报，2016，28（9）：1544-1549.