6周自由转轮运动对高脂饲养雄性大鼠性激素及下丘脑-垂体-睾丸轴的影响

赵岩，孙景权，谢敏豪，严翊*

(1.北京体育大学运动人体科学学院，北京　100084；2. 国家体育总局运动医学研究所，北京　100061)



6周自由转轮运动对高脂饲养雄性大鼠性激素及下丘脑-垂体-睾丸轴的影响

赵岩1，孙景权1，谢敏豪2，严翊1*

(1.北京体育大学运动人体科学学院，北京100084；2. 国家体育总局运动医学研究所，北京100061)

目的观察高脂膳食对青春期雄性大鼠下丘脑、垂体、睾丸结构及性激素水平的影响，并探讨6周自由转轮运动的干预效果。方法3周龄初断乳雄性SD大鼠40只，随机分为普通膳食对照组(C组)、普通膳食运动组(CE组)、高脂膳食组(D组)、高脂膳食运动组(DE组)。C、D组安静饲养8周，CE、ED组在适应性喂养2周后进行6周自由转轮运动，每天上、下午各1h， 每周5d。8周后，大鼠腹主动脉取血，测血清T、E2、FSH、LH；制备睾丸组织匀浆液测T、E2；制备下丘脑、垂体、睾丸组织切片，光镜下观察其结构变化。结果(1)与C组比较，D组血清T、E2检出率降低，且睾丸组织中T水平显著降低(P<0.05)，而血清E2、FSH、LH显著升高(P<0.05)；下丘脑出现空泡脂滴，垂体中嗜酸性和嗜碱性细胞均减少，睾丸生精小管面积、精子细胞比例和睾丸间质细胞数量降低。(2)与D组相比，DE组大鼠血清T检出值及睾丸T值均增高，而血清E2、FSH、LH显著降低(P<0.05)；下丘脑组织结构出现空泡脂滴，垂体中嗜酸性细胞数量显著增高，嗜碱性细胞数量无变化，睾丸组织中生精小管面积较高但差异无显著性。 结论6周自由转轮运动可有效改善高脂饲养大鼠导致的性激素分泌异常，雌雄激素比例失衡，但对下丘脑-垂体-睾丸轴的组织结构病理变化改善效果不明显。

高脂膳食；自由转轮运动；性激素；HPT轴；青春期；SD大鼠

高脂膳食及缺乏运动是青少年单纯性肥胖发生的主要原因。以往对儿童少年肥胖及相关疾病的研究中，较多地探讨了肥胖儿童的糖代谢异常、脂代谢异常等亚健康或疾病问题。而事实上，肥胖不但可以引发高血压、心脏病、糖尿病、脂肪肝等疾病，而且会伴有性腺发育异常。

下丘脑-垂体-睾丸轴(hypothalamic-pituitary-testicularaxis，HPTaxis)通过对性激素的正负反馈调节，控制着男性儿童少年的性发育过程。同时，下丘脑侧部又是摄食中枢。研究发现，高脂膳食诱导的营养性肥胖大鼠体内下丘脑中增食欲素A的基因表达明显增强[1]。高脂血症可能是男性不育症的病因之一[2,3]，高脂饮食对睾丸生精上皮和睾丸间质细胞都有直接损伤作用[4]，睾丸超微结构的改变直接影响了生殖细胞的分化和成熟。

青春期作为儿童少年体格发育的关键期，是机体内分泌系统重新建立平衡的时期。性激素对儿童的体格发育、青春期启动都起着至关重要的作用。因此，高脂膳食对儿童少年性腺及性激素的影响，是十分值得关注的问题。随着“ExerciseisMedicine”这一理念的推广，运动的健康促进作用越来越受到重视。动物实验发现，长时间大强度运动会引起血清睾酮水平下降，甚至睾丸组织结构的病理性改变[7]。而长时间中等强度运动后血清总睾酮水平和黄体生成素水平都上升，睾丸的形态结构也明显改善[8]。人体实验也发现，经过10周的减肥训练营生活后，男性青少年的体重、体成分显著改善的同时，血清睾酮水平也显著提高[9]。因此，本文旨在观察高脂膳食对青春期雄性大鼠下丘脑、垂体、睾丸结构及性激素水平的影响，并探讨6周自由转轮运动的干预效果，以期为指导少年儿童的合理饮食及科学运动奠定一定的理论基础。

1　材料与方法

1.1实验动物与分组

3周龄初断乳雄性SD清洁级大鼠40只，购于北京维通利华实验动物有限公司【SCXK(京)2012-0001】，体重为(53.9±2.9)g。实验大鼠饲养在中国畜牧研究所SPF级动物房中【SYXK(京)2012-0034】，人工控制光照(光照时间9:00-21:00)，每天光照12h，温度(25±2)℃，湿度45%～70%，单笼饲养。所有大鼠自由进食、饮水。

40只大鼠随机分为4组，每组10只：普通膳食对照组(C组)、普通膳食运动组(CE组)、高脂膳食组(D组)、高脂膳食运动组(DE组)。C、CE组普通膳食喂养，D、DE组高脂膳食喂养。饲料配方见表1。C、D组安静饲养8周，CE、DE组在适应性喂养2周后进行6周自由转轮运动。DE组在饲养过程中有1只大鼠因打架受伤而淘汰。

表1　合成饲料的组成成分(g/1000 g饲料)

1.2运动方案

在两周适应性喂养后，普通膳食运动组和高脂膳食运动组组大鼠进行自由转轮运动。将大鼠放置于自制转轮(已获专利)中，大鼠在转轮中自由运动，无人为驱赶，转轮直径为30.6cm，周长约96cm，每天上、下午各1h(上午：9:00-11:00，下午：14:00-16:00)，每周5d，总共6周。

1.3取材

最后一次运动结束后，大鼠禁食24h，其间自由饮水。用2%戊巴比妥钠进行腹腔注射麻醉。腹主动脉取血，注入促凝采血管中，3000r/min，10min离心，留血清待测。

取大鼠右侧睾丸组织60mg，加入1mL生理盐水，匀浆，离心取上清液，待测。

每组随机选取3只大鼠，打开胸腔暴露心脏，左心室进针，依次用0.9 %NaCl溶液和4%多聚甲醛进行灌流固定。取下丘脑、垂体及左侧睾丸组织，用4%多聚甲醛固定液固定，留待做石蜡切片用。

1.4检测指标和方法

1.4.1性激素指标测试

采用化学发光免疫分析法测定大鼠血清、睾丸组织中睾酮(T)、雌二醇(E2)含量。试剂盒由Siemens(西门子)公司提供，指标的测定均按照试剂盒说明书操作。睾酮的最低检出值为20ng/dL，雌二醇的最低检出值为20pg/mL。采用酶联免疫法测定血清黄体生成素(LH)、卵泡刺激素(FSH)，试剂盒由美国GBD公司提供，指标的测定均按照试剂盒说明书操作。

1.4.2组织切片制作及染色

下丘脑、垂体及睾丸组织，经4%多聚甲醛固定后，梯度酒精脱水，50 %乙醇2h→70 %酒精2h→85 %酒精2h→95 %酒精2h→100 %酒精30min，1∶1的二甲苯酒精混合液透明1h，二甲苯透明约10min，浸蜡，包埋，制备6μm石蜡切片，将切片黏附于涂有10%多聚赖氨酸黏片剂的载玻片上，37℃烘箱烘干。下丘脑切片经Nissl染色，垂体切片经Mallory三色染色，睾丸切片经常规HE染色。

1.5数据处理

2　结果

2.16周自由转轮运动对高脂饲养大鼠性激素水平的影响

由于发育水平的不同，各组大鼠的血清性激素水平差异较大，由表2可见，各组的血清T、E2的检出率分别为C组90%，CE组100%，D组50%，DE组44%。将各组的检出值进行对比分析，发现各组血清T检出值差异无显著性。与C组相比，D组大鼠血清中的E2、LH和FSH水平均显著升高，而睾丸T水平显著降低，P<0.05。与D组相比，DE组大鼠血清中的E2、LH和FSH水平均显著降低，而睾丸组织的T水平显著升高(P<0.05，表2)。

表2　高脂膳食对大鼠性激素水平的影响及运动干预效果±s，n=10)

注：与对照组相比，*P<0.05；**P<0.01；与高脂组相比，#P<0.05；##P<0.01。

Note.ComparedwiththegroupC,*P<0.05；**P<0.01;ComparedwiththegroupD,#P<0.05；##P<0.01.

2.26周自由转轮运动对高脂饲养大鼠HPT轴组织结构的影响

2.2.16周自由转轮运动对高脂饲养大鼠下丘脑结构的影响

下丘脑室旁核位于第三脑室上端两旁，核团横断面呈不正三角形。细胞染色均匀，排列紧密，细胞形态不一，多呈圆形、卵圆形、长椭圆形或多角形。胞质丰富，尼氏体明显，核仁清楚。在D组和DE组的室旁核断面均出现明显的空泡脂滴，其中DE组更明显(图1)。

2.2.26周自由转轮运动对高脂饲养大鼠垂体结构的影响

与C组相比，CE组、D组、DE组嗜碱性细胞都减少，其中D组最明显，DE组次之；与C组相比，D组、DE组嗜酸性细胞明显减少，而CE组差异无显著性。其中，CE组大鼠垂体有轻微充血现象，DE组有中度充血现象；嫌色细胞变化不大(图2、表3)。

2.2.36周自由转轮运动对高脂饲养大鼠睾丸结构的影响

镜下观察发现，C组及CE组生精小管排列较为紧密，各级生精细胞排列整齐，且分层明显。而D组和DE组则出现成团精子细胞落入管腔现象，间质细胞明显减少(图3)。

图1　高脂膳食对大鼠下丘脑结构的影响及运动干预效果(比例尺：上图=100 μm，下图=50 μm)Fig.1　Effects of high fat diet on the structure of hypothalamus and results of exercise intervention in the rats(Bar：First line fig=100 μm，Second line fig=50 μm)

图2　高脂膳食对大鼠垂体结构的影响及运动干预效果(比例尺=50μm)Fig.2　Effect of high fat diet on the structure of pituitary gland and results of exercise intervention in the rats(Bar=50 μm)

图3　高脂膳食对大鼠睾丸结构的影响及运动干预效果(比例尺=50 μm)Fig.3　Effect of high fat diet on the structure of testis and results of exercise intervention in the rats(Bar=50 μm)

6周自由转轮运动后，C组、CE组、D组、DE组大鼠睾丸内生精小管面积分别为(44233±6753)、(47055±10714)、(36754±9419)、(39531±8106)μm2。对比发现CE组生精小管面积高于C组，但差异无显著性；而D组、DE组生精小管面积显著低于C组(P<0.05)。

由表4可见，对各级生精细胞比例统计分析发现，D组与DE组大鼠睾丸中精原细胞、精母细胞比例分别显著高于C组(P<0.05)，而精子细胞比例显著低于C组(P<0.05)；CE组与C组之间各级细胞比例差异无显著性。

表3　高脂膳食对大鼠垂体中神经细胞数量变化的影响及运动干预效果

注：“+”表示每个视野的细胞数量的多少。

Note.Numberofcellsinafieldofvision.

表4　高脂膳食对大鼠睾丸内各级细胞比例的影响及运动干预效果±s, %)

注：与对照组相比，*，P<0.05。

Note.ComparedwiththegroupC.*P<0.05.

3　讨论

青春期(出生后36～55d)是未成年期到成年期大鼠转变的关键阶段，此时下丘脑-垂体-性腺系统首先开始发育，对于第二性征和生育能力的发育至关重要[10]。青春期启动是一个十分复杂而有序的过程，遗传、营养、系统性疾病、精神心理以及内分泌激素等在不同的程度上均可影响青春期的发生和发展，但迄今为止其确切的调控机制仍不明确[11]。本研究发现未成年(出生后22～35d)雄性SD大鼠经过8周高脂饲养后，在性成熟期(8 ～ 12周龄)出现了性激素比例失调及HPT轴结构的病理性变化；6周自由转轮运动可改善高脂饲养大鼠的性激素水平，但未对其组织结构的变化产生影响。

3.16周自由转轮运动对高脂饲养大鼠性激素水平的影响

青春期作为儿童少年体格发育的关键期，是机体内分泌系统重新建立平衡的时期。性激素对儿童的体格发育、青春期启动都起着至关重要的作用。因此，高脂膳食对儿童少年性腺及性激素的影响，是十分值得关注的问题。

正常生理状态下，下丘脑的多肽能神经元能合成促性腺激素释放激素(GnRH)，GnRH在垂体前叶与受体结合后，可促进促性腺激素——LH和FSH的合成与释放，LH与间质细胞上的膜受体结合，促进T的合成与分泌。T是合成雌激素的底物之一，雄性体内有芳香化酶存在的器官和组织，均可以T或T的前体物质(如雄烯二酮、脱氢表雄酮)为底物合成雌激素。当T浓度过高时，反馈抑制垂体分泌LH；T浓度过低时，则刺激垂体增加释放LH。当体内雌激素过高时，可反馈下丘脑GnRH的脉冲式释放。大量动物实验发现，高脂饲养可致使雄性大鼠血清E2浓度非常显著增高[12]，血清T显著下降[12,13]。本实验也证实，高脂饲养21日龄断乳大鼠8周，可使雄性SD大鼠血清T及睾丸组织中的T水平显著降低，其中血清T的检出率仅为50%。同时，高脂饲养可使大鼠的血清LH、FSH及E2水平显著升高。提示，高脂饲养大鼠体内出现了性激素代谢及调节失衡。

运动是增加能量消耗的有效手段之一，但不同强度的运动带来的健康效益也不同。动物实验发现，6周递增负荷游泳训练未引起LH、FSH的显著性变化，但T水平显著下降[14]。长时间大强度无氧运动不仅会引起血清T水平下降，还可导致睾丸组织结构的病理性改变[7]。而长时间中等强度运动后血清总T水平和黄体生成素水平都上升，睾丸的形态结构也明显改善[8]。人体实验也发现，有运动训练经验的男性大学生血T和LH显著高于普通男大学生[15]。经过10周的减肥训练营生活后，男性青少年的体重、体成分显著改善的同时，血清T水平也显著提高[9]。运动使HPT轴活动增强，可能首先增强了垂体的LH分泌活动，继而引起了T分泌的增强，同时减弱了T对腺垂体的负反馈调节作用。自由转轮运动是由大鼠自主进行的一种运动，由于没有外加阻力和负荷，且运动中仅对运动时间进行了统一。该运动方式属于中低强度的有氧运动。本研究发现，高脂饲养大鼠经过6周自由转轮运动，血清T检出率仅为44%，但检出值有升高的趋势。睾丸组织中的T显著升高，血清FSH、LH及E2显著降低。提示，6周自由转轮运动可以改善高脂饲养大鼠的性激素失衡现象。

3.26周自由转轮运动对高脂饲养大鼠HPT轴组织结构的影响

青春期作为儿童少年体格发育的关键期，是机体内分泌系统重新建立平衡的时期。性激素对儿童的体格发育、青春期启动都起着至关重要的作用。正常生理状态下，HPT轴是调控T合成的主要环节。研究发现，男性青少年肥胖患者血清T显著降低，E2显著升高，且伴有阴茎、睾丸和男性第二性征发育的滞后[5,6]。但是人体中HPT轴结构功能是否受到损害，尚不明确。

本研究发现离乳后高脂饲养的大鼠，下丘脑出现空泡脂滴；垂体中嗜酸性细胞、嗜碱性细胞均减少；睾丸出现生精细胞成团脱落于管腔中，生精小管面积、精子细胞比例、睾丸间质细胞明显降低，精原细胞、精母细胞比例升高。Wortley等[9]也观察到SD大鼠经持续6周高脂膳食，大鼠下丘脑与能量代谢核团超微结构均发生病理改变，包括细胞退变、髓鞘崩解、突触变形、脂滴聚集、毛细血管内皮细胞等结构改变，且下丘脑各核团的形态结构病理改变基本一致。

下丘脑侧部是摄食中枢，这个部位损伤可抑制进食，使体重下降，这表明该区域是调节进食和能量平衡的关键部位。营养性肥胖大鼠体内下丘脑中增食欲素A的基因表达明显增强[1]，下丘脑神经肽Y的表达和分泌增加，大鼠摄食量增加[16,17]。脑垂体中堆积过多的脂肪，会导致FSH、LH分泌功能障碍，从而造成儿童性腺发育不良[18]。高脂膳食可致大鼠睾丸生精细胞成团脱落与管腔中，成熟精子数量明显减少[12,19,20]。睾丸超微结构的改变直接影响了生殖细胞的分化和成熟。Bataineh等[2,3]的研究提出，高脂饮食会影响睾丸功能，睾丸内精子细胞数量减少，高脂血症很可能是男性不育症的病因之一。生殖细胞发育包括有丝分裂和从未成熟精原细胞到特定拉长的精子细胞的减数分裂、分化。胎儿暴露于雌激素将导致成年大鼠生殖细胞永久性损害。由于高脂膳食可显著性增高血清E2浓度，推测HPT轴结构的病理性变化可能与E2浓度的升高有关。

结果研究表明，长期递增负荷训练可致大鼠脑组织神经元间的相互联系减弱，GnRH的合成及分泌均受到抑制[21]。这种变化与训练周期的增长及运动负荷的增大具有显著递进关系。而经过4个动情周期的恢复，结构逐渐复原，为可逆性变化过程。血T的降低，几乎在调节T生成的各个环节都会受到不同程度的影响，其调节方式也不尽相同。长时间耐力训练造成大鼠T水平下降时，电镜下可观察到睾丸间质细胞超微结构改变，脂滴数量减少，间质细胞类固醇激素合成调节蛋白mRNA表达下降[22]。本研究发现，6周自由转轮运动未对标准饲养大鼠的HPT轴组织结构产生不利影响，但是对与高脂饲养大鼠的HPT轴结构的病理性变化有一定的改善作用。提示，适当的运动可以预防和改善高脂膳食对儿童少年生长发育的不良影响，适宜的运动负荷有待于进一步探讨。

离乳后的长期高脂饲养可导致雄性SD大鼠性激素分泌异常，雌雄激素比例失衡，甚至引起下丘脑-垂体-睾丸轴的组织结构发生病理性改变。6周自由转轮运动可有效改善高脂饲养大鼠的性激素水平，但对HPT轴的组织结构病理变化改善效果不明显。提示，后续应对改善高脂饲养大鼠HPT轴功能的有效运动强度和负荷量开展进一步的研究。

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Effects of 6-week voluntary wheel exercise on sex-hormones andhypothalamic-pituitary-testicularaxisinhigh-fatfedSDrats

ZHAOYan1，SUNJing-quan1，XIEMin-hao2，YANYi1*

(1.SportScienceCollegeofBeijingSportUniversity,Beijing100084,China;2.NationalInstituteofSportsMedicine,Beijing100061)

ObjectiveToobservetheeffectsofhighfatdietand6-weekvoluntarywheelrunningonthestructureofhypothalamus,pituitaryandtestisandsexhormonelevelsinpubertalmalerats.MethodsForty3-week-oldmaleSprague-Dawleyratswererandomlydividedintofollowinggroups:thecontrolgroupfedwithnormaldiet(C),traininggroupfedwithnormaldiet(CE),controlgroupfedwithhighfatdiet(D),andtraininggroupfedwithhighfatdiet(DE), 10ratsineachgroup.ThegroupsCandDwerebredfor8weeksfreely,andthegroupsCEandDEwereassignedtohavevoluntarywheelrunningtwice/d, 1h/time, 5d/w,for6weeksaftera2-weekadaptivefeeding.Eightweekslater,bloodsamplewascollectedtodetecttheserumT,E2,FSHandLH,andtheE2andToftestiswerealsodetected.Thehistologyofhypothalamic,pituitary,andtestistissueswasobservedbylightmicroscopy.Results(l)ComparedwiththegroupC,thegroupDhadsignificantlydecreasedlevelsofserumTandE2andtesticularT(P<0.05),andsignificantlyincreasedserumE2,FSHandLHlevels(P<0.05).InthegroupD,vacuolarlipiddropletswereincreasedinthehypothalamus,eosinophilsandbasophilswerereducedinthepituitary,andtheareaofseminiferoustubules,percentageofspermcells,andquantityofLeygidcellsweresignificantlydecreasedinthetestis. (2)ComparedwiththegroupD,theserumTandtesticularTconcentrationswereincreased,buttheserumE2,FSHandLHweredecreasedsignificantly(P<0.05)inthegroupDE,andvacuolarlipiddropswereincreasedinthehypothalamus,eosinophilcellswereincreasedinthepituitarygland,andtheareaofseminiferoustubuleswasincreasedbutnotsignificantlyinthetestis.Conclusions6-weekvoluntarywheelexercisecanimprovethehighfatdiet-inducedabnormalsecretionofsexhormones,butnoteffectivelyimprovethehistologicalchangesinhypothalamus,pituitaryglandandtestis.

Highfatdiet;Voluntarywheelexercise;Sex-hormones;Hypothalamic-pituitary-testicularaxis;Puberty;Sprague-Dawleyrats

YANYi.E-mail:yanyi22@sina.com

国家自然基金青年项目(编号：30800541)。

赵岩(1987-)，女，硕士，助教，专业：运动人体科学。Email：sw_zhaoyan@yeah.net

严翊，女，副教授，研究方向：儿童少年肥胖的运动及营养干预研究。Email：yanyi22@sina.com

研究报告

Q95-33

A

1005-4847(2016)04-0381-07

10.3969/j.issn.1005-4847.2016.04.009

2016-01-05