昆虫线粒体基因组重排的研究进展

陈志腾，杜予州

(扬州大学园艺与植物保护学院应用昆虫研究所，江苏扬州 225009)



昆虫线粒体基因组重排的研究进展

陈志腾，杜予州*

(扬州大学园艺与植物保护学院应用昆虫研究所，江苏扬州 225009)

动物线粒体基因组通常组成稳定，基因排列也相对保守，极少发生重组。但是昆虫的线粒体基因组具有重排的可能性，而且这些重排事件可能为系统发育研究提供重要的信息。因此，深入研究昆虫线粒体基因组的重排可能有助于解决具有争议的系统发生关系。本文对昆虫线粒体基因组的重排类型、重排机理和重排在昆虫系统发育分析中的应用等方面的研究进展进行了介绍。

线粒体基因组；昆虫；基因重排；系统进化；系统发育

昆虫的线粒体基因组(mitochondrial genome)通常为双链闭合的环状DNA分子，长15-20 kb，一般包含37个基因，即13个蛋白质编码基因(PCG)、22个转运RNA(tRNA)基因和2个核糖体RNA(rRNA)基因，此外还有一个最大的非编码区，即控制区(Boore, 1999)。昆虫线粒体基因组的多数基因在同一条链上编码，该链称为J链(majority strand)，少数基因在另一条链上编码，该链称为N链(minority strand)(Simonetal., 1994)。线粒体基因组具有分子量小、进化速率快和重组水平较低等特点，因此已经被作为分子标记在昆虫系统学等研究中得到广泛应用(Wilsonetal., 2000; Lin and Danforth, 2004; Gissietal., 2008; Salvatoetal., 2008; Wangetal., 2014a; Wangetal., 2015; Amaraletal., 2016; Songetal., 2016)。

自从第一个昆虫线粒体基因组，即果蝇Drosophilayakuba的线粒体基因组被测序(Claryetal., 1985)以来，随着分子生物学技术和昆虫线粒体基因组研究技术的不断进步，被测定的昆虫线粒体基因组的数量迅速增加，目前GenBank中已有超过790种昆虫的线粒体基因组被测序。随着昆虫线粒体基因组全序列数据的逐渐增加，昆虫线粒体基因的重排现象也不断被发现(Crozier and Crozier, 1993; Flooketal., 1995; Szymuraetal., 1996; Shao and Barker, 2003; Thaoetal., 2004; 魏书军，2009；Tayetal., 2014; Wangetal., 2014b)，本文就不同类别昆虫的线粒体基因重排、常见的重排类型、可能的重排机制以及重排在系统发生上的应用等方面的研究进展做了介绍。

1　昆虫线粒体基因的重排

昆虫中线粒体基因排列比较保守，一般把果蝇的线粒体基因排列方式作为昆虫的模式排列方式(图1)，大多数昆虫的线粒体基因都遵循这个排列顺序，但有些类群会在进化过程中发生重排(Boore, 1999)，因此昆虫线粒体基因的重排是相对于果蝇的线粒体基因来说的。在昆虫中，目前已在17个目中发现有线粒体基因重排现象，即膜翅目、鳞翅目、双翅目、脉翅目、毛翅目、捻翅目、鞘翅目、缨翅目、半翅目、虱目、啮虫目、直翅目、弹尾目、石蛃目、原尾目、纺足目和革翅目。

图1　推测的昆虫线粒体基因原始排列方式Fig.1　Putative ancestral mitochondrial gene arrangement of insects注：加下划线的基因编码于N链，未加下划线的编码于J链。Note: Underlined genes are encoded on minority strand while non-underlined genes are encoded on majority strand.

2　昆虫线粒体基因的重排概况

在六足总纲中，各个目之间发生的线粒体基因重排是随机的，与各类群的进化关系没有直接关联(Cameronetal., 2006)。现在已经在昆虫的17个目中发现了线粒体基因重排，但他们在重排的发生频率和规模上也有区别。线粒体基因重排较多的目中，所有类群都检测到了基因的重排，重排涉及的基因数量很多，包括蛋白质编码基因、rRNA基因和tRNA基因，如虱目、啮虫目、缨翅目和膜翅目等(Dowton and Austin, 1999; Dowtonetal., 2002a)，其中虱目、啮虫目和缨翅目的重排现象不仅在重排热区发生，在一些非常保守的区域也有发生(Schmidt and Barker, 2001)。重排较少的目中，发生重排的种类和涉及的基因数量一般较少，如半翅目、双翅目和鞘翅目等。在有些目中，所有种类都有相同的基因重排，并且基因重排可能是某些类群的共有衍征，如鳞翅目(魏书军和陈学新，2011；Caoetal., 2012)。

2.1膜翅目

膜翅目昆虫的线粒体基因重排具有多种类型，包括基因洗牌、移位和倒置(Dowton and Austin, 1999)。此外，膜翅目昆虫的线粒体基因重排还有以下特点：重排速率较高、重排程度在各类群间有差异、重排以tRNA重排为主、不同类型的重排所占比例几乎相同等等(魏书军，2009；Weietal., 2009; Weietal., 2010a; Weietal., 2010b)。Wei等(2014)首次报道了针尾亚目(Aculeata)中出现的线粒体蛋白编码基因的重排，并且这些重排在膜翅目的大多类群中是独立进化的。每种已测序的膜翅目昆虫都有至少一个易位的tRNA，并且在COII-ATP8、ND3-ND5、ND2-COI、控制区-ND2基因连接部是膜翅目昆虫线粒体基因组中tRNA重排的多发区(Dowton, 1999; Dowton and Austin, 1999; Dowtonetal., 2003)。线粒体基因组的比较研究表明，广腰亚目的基因排列比细腰亚目保守，即细腰亚目比广腰亚目的基因重排频率高；但相对于其他目的大多数昆虫来说，广腰亚目的基因重排更加频繁(Dowton and Austin, 1999; Dowtonetal., 2003; Songetal., 2016)。有研究发现，膜翅目中独特的重排非常常见，在已鉴定的67个重排中，只有5个是在两个或多个物种中共享的，并且5个重排中只有2个是真正同源的(Dowtonetal., 2009)。Maoetal. (2014) 在胡峰Conostigmussp. 中检测到了线粒体基因组小环，这为基因重组和线粒体基因重排之间的联系提供了支持。魏书军(2009)还发现，在膜翅目昆虫的线粒体基因组中，有重叠部分的基因很少发生重排，而发生重排的基因两侧通常有基因间隔部分。

2.2鳞翅目

大多数鳞翅目昆虫线粒体基因的排列顺序不同于果蝇，而是与第一个被测序的鳞翅目昆虫家蚕一致(王维等，2013)。鳞翅目中，已测定的线粒体基因组除了具有原始排列的种类之外，还包括典型的trnM-trnI-trnQ重排顺序，以及trnA-trnF基因簇中的基因重排(Caoetal., 2012; Gongetal., 2012; Wangetal., 2014a; Parketal., 2016)。但是，鳞翅目的原始类群仍然需要更多测序工作来深入研究。

2.3双翅目

双翅目中，线粒体基因发生重排的种类集中在长角亚目Nematocera中(魏书军，2009)。在双翅目中比较普遍的重排现象是tRNA基因的增加或者发生基因倒置，转移到另一条链上(de Azeredo-Espin, 2004; Yuetal., 2007)。进化程度较高的种类基因重排并不频繁，较常见的只是涉及个别tRNA基因的重排；而在低等的双翅目中，线粒体基因的重排很明显，涉及到tRNA基因的位置以及蛋白质编码基因的位置(Beckenbach, 2012；梅琰等，2012)。

2.4鞘翅目

鞘翅目中，线粒体基因组的基因排列顺序和组成相对保守。目前已知的鞘翅目线粒体基因组的基因组成，特别是蛋白质编码基因的排列大多与祖先昆虫一致，基因重排较少(Timmermans and Vogler, 2012)。例如，在花蚤Mordellaatrata和象甲Naupactusxanthographus中发生的tRNA重排(Songetal., 2010)。除了tRNA发生重排之外，在花萤科的Phrixtothrixhirtus和叩甲科的Teslasenafemoralis中还观察到了控制区的位置变化(Amaraletal., 2016)。

2.5缨翅目

缨翅目(蓟马)中已测线粒体基因组的种类有澳洲疫蓟马Thripsimaginis、西花蓟马Frankliniellaoccidentalis、茶黄蓟马Scirtothripsdorsalis、花蓟马Frankliniellaintonsa和稻管蓟马Haplothripsaculeatus(Shao and Barker, 2003; Yanetal., 2012; Yanetal., 2014; Dickeyetal., 2015)，并且它们的线粒体基因组都高度重排。在澳洲疫蓟马T.imaginis中出现了2个非常相似的A+T富含区(Shao and Barker, 2003)，在西花蓟马F.occidentalis和花蓟马F.intonsa中也都出现了3个控制区(Yanetal., 2014)。此外，在茶黄蓟马S.dorsalis的南亚1种群中，还出现了裂化的线粒体基因组，即同时具有两个环状的染色体(Dickeyetal., 2015)。系统发育研究表明，这几个已测序的种类所在的属(蓟马属、花蓟马属)是蓟马科中种类最为丰富的属，也是最为进化的支系，这暗示着蓟马的线粒体基因在早期大量重排后，经过长期的进化现已保持稳定(Buckmanetal., 2013; Yanetal., 2014)。

2.6半翅目(广义)

已测序线粒体基因组的半翅目昆虫中，大多数种类的线粒体基因排列与模式昆虫果蝇相同。半翅目中的3个亚目的昆虫都包含高度重排的类群，即半翅目中胸喙亚目Sternorrhyncha的粉虱科Aleyrodidae、异翅亚目Heteroptera的光背奇蝽属Stenopirates的个别种类以及一些涉及tRNA重排的个例(Thaoetal., 2004; Lietal., 2012; Lietal., 2016)。在粉虱科中，已经测序的12个种中就有8个种发生了线粒体基因重排，并且这些重排都涉及ND3-trnG-COIII基因簇的变动。

2.7啮虫目及虱目

近年来的研究表明，啮虫目和虱目的亲缘关系很近，并将二者组成一个总目，即啮总目(Yoshizawaetal., 2006)。相比于其它目的昆虫，啮总目昆虫的线粒体基因组具有丰富的变异性，而且会发生裂化，即裂化成数个线粒体基因组小环(魏丹丹等，2014)。线粒体基因组的裂化为线粒体基因的重组提供了直接证据，说明线粒体基因组之间有同源与非同源性的重组(Shao and Barker, 2011)。线粒体基因组在裂化后会出现假基因，这可能是不同线粒体基因组环之间经历重组和删除后的痕迹(Weietal., 2012)。

对于啮虫目而言，已测定的各种类线粒体基因组之间的基因排列均有差异(Shaoetal., 2001b)。在Liposcelisbostrychophila中，典型的单个线粒体基因组分裂成为两个，这种分裂的情况可能为物种带来一些进化的优势(Weietal., 2012)。但是相同属中的L.decolor的线粒体基因排列却与L.bostrychophila有很大差异，这种情况在动物中很罕见(Chenetal., 2014)。

虱目昆虫的线粒体基因组在所有节肢动物中是重排最多的(Shaoetal., 2001a)，并且保留祖先昆虫的原始基因边界极少，最多的也仅仅保留3个，即发生在Bothriometopusmacrocnemis的线粒体基因组中(Cameronetal., 2007)。在B.macrocnemis中，基因重排导致了所有的基因均由J链编码，即转录方向一致，这在昆虫中是个特例(Cameronetal., 2007)。在Heterodoxusmacropus中所有tNRA基因和9种蛋白质基因均发生重排，并存在2个A+T富含区(Shaoetal., 2001a)。此外，除了来自Gonioidae科的两个非常紧密相关的物种之外，虱目之间共享的异常基因重排非常少(Cameron, 2014)。

2.8直翅目

直翅目的蝗亚目Caelifera昆虫中普遍存在trnK与trnD顺序颠倒(DK 重排)的现象，但有个例外就是日本蚤蝼Tridactylusjaponicus，这个种类没有发生线粒体基因重排(Sheffieldetal., 2010; Zhaoetal., 2010; 王鹏翔，2013)。在螽斯亚目Ensifera的黄脸油葫芦Teleogryllusemma中，具有ARESNF结构的tRNA排列方式(叶伟等，2008)。此外，在树螽Phyllomimusdetersus中，还包括trnM-trnI-trnQ的独特重排顺序(Yangetal., 2016)。

2.9其它目

毛翅目：毛翅目中已经测定的5个种中，只有Hydropsychepellucidula的srRNA和两个tRNA(trnP和trnI)发生了重排(Linardetal., 2015)。

脉翅目：脉翅目中测定的15个种中只有部分涉及到trnC的转置。

弹尾目：在弹尾目已测定线粒体基因组的10个种中，只有3个种涉及到tRNA的重排，其余均与模式昆虫果蝇的基因排列方式一致。

纺足目：目前仅已知一种纺足目昆虫Aposthoniajaponica的线粒体基因组，而且其具有trnD-ND5基因簇的重排以及1个额外复制的srRNA基因(Kmotoetal., 2012)。

革翅目：目前仅有一种革翅目昆虫Challiafletcheri的线粒体基因组已经测序，其中涉及到7个tRNA的重排(Wanetal., 2012)。

3　线粒体基因重排的类型

迄今为止，根据不同的划分标准，线粒体基因的重排可以分为几种不同的类型。根据线粒体基因组重排基因的种类可以分为主要重排(major rearrangement)，即包含蛋白质编码基因或rRNA基因的重排，以及次要重排(minor rearrangement)，即只包含tRNA基因的重排(Cameronetal., 2007)。

根据基因重排中基因的位置变化可以分为(1)基因洗牌(shuffling)，即基因在同一条链上从一个位置滑移到相邻位置，距离一般很短，而且一般不会跨越蛋白基因；(2)基因移位(translocation)，即基因从原始位置跨越蛋白质或rRNA基因重排到不同的位置；(3)基因倒置(inversion)，即基因从一条编码链转换到另外一条编码链编码，这种基因编码链的转换，会导致其阅读方向的改变，并且发生倒置的基因在基因组上的排列位置变化并不大。基因倒置又包括原位倒置(local inversion)，即基因的相对位置不变，方向改变(Dowton and Austin, 1999)，以及异位倒置(remote inversion)，即基因的相对位置和方向都发生改变(Dowtonetal., 2003)。倒置在昆虫中是最不常见的重排类型，在革翅目(Wanetal., 2012)、膜翅目(Dowtonetal., 2009)和3个准新翅类(Paraneoptera)(Shaoetal., 2001b; Shao and Barker, 2003; Thaoetal., 2004; Weietal., 2012)中都有记录。这些不同类型的重排可能组合发生，而且一般认为短距离的重排比长距离的重排更加频繁(Dowtonetal., 2009)。

4　线粒体基因重排的机制

目前用于解释线粒体基因重排的机制主要有：(1)复制-随机丢失(duplication-random loss)(Moritz and Brown, 1987)；(2)复制-非随机丢失(duplication-nonrandom loss)(Lavrovetal., 2002)；(3)重组(Recombination)(Poultonetal., 1993; Lunt and Hyman, 1997; Dowton and Campbell, 2001);(4)由tRNA 基因错误起始引起的复制(illicit priming of replication by tRNA genes)(Cantatoreetal., 1987)。

4.1复制-随机丢失

复制-随机丢失是用于解释线粒体基因重排的最广泛被接受的机制，该模型由Moritz and Brown(1987)最早提出，并由Maceyetal.(1997)和Boore and Brown(1998)进行了完善。在复制-随机丢失模型中，一部分线粒体基因由于复制产生了多基因的重复，其中复制可能是通过滑链错配(slipped-strand mispairing)、非精确终止(imprecise termination)、基因组的二聚作用(dimerization of the genome)或重组(recombination)(Moritz and Brown, 1987)。随后，在多基因重复内突变的积累最终使其中一个基因失去功能，这时候缩小基因组的选择性压力就会导致无功能基因的消除(Rand, 1994)。复制-随机丢失模型很容易解释基因移位但不能解释基因倒置。在昆虫中，复制-随机丢失模型解释了大多数观察到的线粒体基因重排，而在脊椎动物中它解释了几乎所有观察到的重排现象(Dowtonetal., 2009)。

4.2复制-非随机丢失

复制-非随机丢失模型由Lavrovetal.(2002)提出。该模型中，线粒体基因组先整体复制，形成一个首尾相连的环状二聚体分子，然后根据基因的转录方向和位置进行非随机的删除(Lavrovetal., 2002)。该模型与与复制-随机丢失模型相似，只是基因的丢失受到基因组内的转录模块的限制；在这些转录模块边界的重复基因不能被表达所以被消除，因此基因缺失是非随机性的(Lavrovetal., 2002)。复制-非随机丢失模型不常被用于解释昆虫中的重排，但它能解释双翅目等物种中极性相同的基因聚集的特殊现象(Beckenbach, 2012)。

4.3重组

重组模型由Poultonetal.(1993)首次提出。在该模型中，一个完整的线粒体基因组在多个位点断裂，断裂后的片段在重组时由于顺序变化导致基因重排。虽然线粒体重组在历史上有争论(Moritz and Brown, 1987)，但解释基因倒置和大片段基因的相邻互换就不能缺少某种形式的重组(Dowton and Campbell, 2001)。此外，该模型是解释膜翅目昆虫线粒体基因重排的重要机制之一(Dowton and Austin, 1999)。

4.4由tRNA 基因错误起始引起的复制

由tRNA 基因错误起始引发的线粒体基因组复制模型由Cantatoreetal.(1987)首次提出。当tRNA 作为复制起点引起线粒体基因组复制时，该tRNA仍存在于新的DNA链上，随后这个tRNA可能被作为模板而被复制，从而可能导致该tRNA被组合到线粒体基因组的复制起点，使线粒体复制错误产生基因重排现象。

5　导致昆虫线粒体基因重排加速的原因

目前人们在分析昆虫线粒体基因重排频率加速的原因时，大多集中于把生活史特性作为重排事件的预测因子。由于在几个寄生性昆虫种群中发现了高度重排的线粒体基因组，所以寄生习性多次被认为是诱发因素(Shaoetal., 2001a; Dowtonetal., 2002b)。但随着线粒体基因组测序的种类增多，有研究发现，在双翅目昆虫中寄生状态和重排之间没有相关性，但在膜翅目中具有相关性(Castroetal., 2002)。然而随后的深入研究表明，膜翅目中加速的重排频率并不与这个目内寄生习性的进化情况相一致，从而基本否定了寄生这个因素对重排加速的作用(Dowtonetal., 2009)。这些研究还表明，在寄生的类群中，加速的重排和核苷酸替代比率之间有明显的相关性(Castroetal., 2002; Shaoetal., 2003)。

重排加速的第二个原因是控制区的复制，这已经在蓟马和啮虫目中得到证实(Shao and Barker, 2003; Shaoetal., 2005; Yanetal., 2012)。虽然控制区的复制对重排速率的影响尚未充分了解，但是蓟马的控制区实际上是符合稳定的基因组排列的，原因是这两个含有重复控制区的蓟马种群之间只存在6个tRNA的重排(Cameron, 2014)。

重排加速的第三个原因可能与单倍二倍体(haplodiploidy)的进化有关。在8个具有独立进化的单倍二倍性的昆虫群体中，除了有4个种的线粒体基因组数据尚未获得外，另外4个群体(膜翅目、缨翅目、粉虱科、眼蕈蚊科)具有加速的重排(Normark, 2003)。但有个例外是虱子，即虱子本身并没有单倍二倍性，但它会进行父性基因组的消除，从而产生与经典的单倍二倍体相似的基因组遗传模式(McMeniman and Barker, 2006; Cameron, 2014)。

总之，昆虫中线粒体基因发生重排的原因可能是多方面的，并且需要进行更深入的研究。

6　线粒体基因重排在系统发育分析中的应用

一般来说，线粒体基因重排是一类被称为“罕见的基因组改变(rare genomic changes，RGCs)”的系统发育标记，并且它们的相似性很低(Rokas and Holland, 2000)。理论上，使用线粒体基因重排作为系统发育标记是有利的，原因如下：(1)线粒体基因组的重排基因数据集在两侧对称动物中几乎不变；(2)重排基因的同源性通常是清楚的；(3)重排事件似乎不太常见；(4)基因顺序明显选择性地保持中性；(5)由于潜在基因顺序的数量巨大，趋同的可能性通常很低(Boore and Brown, 1998)。

昆虫中的基因重排事件对昆虫各目之间的系统发育关系的研究贡献不大，但是可能有利于研究昆虫目内各类群之间的系统发育关系(Cameronetal., 2006; Cameron, 2014)。目前将基因重排现象应用于昆虫的系统发育研究方面的研究很少，主要因为已经研究过的重排现象和类群非常少。因为基因重排没有分子钟，即没有分子进化速度的恒定性，所以具有相同基因排列的物种可能来自共同的祖先，但也可能是由于在短期内快速发生过多的重排事件导致的，这对线粒体基因重排在系统发育中的应用会产生干扰，因此要严格辨别(Yi, 2007)。

7　展　望

目前已经测定的昆虫线粒体基因组几乎覆盖了所有的目，但有些目的线粒体基因组已测序的种类很少，应用这些序列进行大规模的目与目之间的线粒体基因组比较研究来说，还是很有限的，因此对更多的昆虫类群，特别是对一些重要类群的线粒体基因组进行测序和分析，显得尤为重要。由于昆虫中的线粒体基因重排事件蕴含着与物种系统进化相关的遗传信息，因此需要对昆虫各目的线粒体基因重排进行更透彻和系统的研究。此外，在利用线粒体基因的重排信息来重建系统发育关系时，仍然存在许多制约因素，因此要深入研究并且利用基因重排所透露的遗传信息去更好地解决具有争议的系统进化问题。

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Rearrangement of mitochondrial genome in insects

CHEN Zhi-Teng, DU Yu-Zhou*

(School of Horticulture and Plant Protection & Institute of Applied Entomology, Yangzhou University, Yangzhou 225009, Jiangsu Province，China)

Generally, animal mitochondrial genomes have stable gene content, relatively conserved gene arrangement and infrequent recombination. However, insect mitochondrial genomes have the potential of rearrangement, which might provide important information for phylogenetic studies, and further study into this tool may contribute to resolving the debatable phylogeny. This paper reviewed progress in this field, including types, mechanisms of gene rearrangement in insects and its utilization in phylogenetic analysis.

Mitochondrial genome; insects; gene rearrangement; phylogenetic evolution; phylogeny

国家自然科学基金项目(31572295)

陈志腾，男，1990年生，江苏南通人，博士研究生，研究方向为昆虫系统学，E-mail: 741208116@qq.com

Author for correspondence，E-mail: yzdu@yzu.edu.cn

2016-04-17; 接受日期 Accepted: 2016-05-09

Q963

A

1674-0858(2016)04-0843-09