欧美杨107杨的修枝创伤与伤流溃疡病间的关系

马志刚，张 超，梁 军，张丽敏，孙利娟，王光民，高 巍，孙志强

树木的伤流溃疡病是由真菌或细菌侵染引起的一类病害，其典型症状是从罹病树木主干的受侵染部位溢出大量汁液。汁液溢出部位的皮下组织通常变成棕色并丧失活力［1］。该病能够引起寄主的叶片或针叶黄化、提早脱落甚至引起树冠的死亡，同时致使病灶部位木材腐烂或变色。NELSON等［1］指出，引起北美地区主要树种的伤流溃疡病的病原集中在疫霉属(Phytophthora)、镰孢属(Fusarium spp.)等一些病原种，尽管病原种类不同，但所引发的症状一致，有些病原引起的伤流溃疡病已经造成了毁灭性的损失。譬如由疫霉属真菌引起的栎树猝死病(Sudden oak death)，自1995年被发现以来对北美的森林和苗木产业造成了巨大的损失［2］。镰孢属的一些种类能够诱发板栗伤流溃疡病(chestnut bleeding canker)以及辐射松伤流溃疡病(Pinus radiate oozing canker)［3－4］。最近，在中国河南、山东等地相继出现由Fusarium solani引起的杨树伤流溃疡病爆发，该病主要侵染4～8 a生107杨 (Populus× euramericana cv.‘74/76’)和中林46(P.euramerican‘zhonglin 46’)，感病率高达50% ～80%［5－6］。当寄主因受环境胁迫，如干旱或冻害致寄主干皮下层死亡形成伤口，病原侵染后诱发伤流溃疡病发生，植食性动物危害如蛀干害虫造成的伤口也是诱发伤流溃疡病发生的一个主要原因［1］;除此以外，人为机械损伤也可诱发伤流溃疡病的发生［1］。因人工修除枝条在主干上留下伤口，会影响树木的健康以及组织结构［7］。有研究指出，修枝引发的真菌感染或导致桉树(Eucalyptus spp.)和金合欢(Acacia farnesiana)等的木材腐烂、变色以及变形等［8－10］。近期一项研究表明，在西班牙北部坎塔布里亚地区的成年辐射松上由松脂溃疡病原菌(Fusarium circinatum)引起的伤流溃疡病斑数与修枝具有显著的相关关系，证明修枝留下的伤口增加了树干被病原菌侵染的可能性［4］。而且，修枝后的树上也出现了更多的溃疡流脂症状［4］。杨树作为中国的一种最重要的经济及环境资源，被广泛用于防护林、短周期工业用材林的营造［11－12］。在杨树人工林抚育管理方面，许多关于杨树修枝的研究聚焦于修枝季节和修枝强度对树木的生理影响、生长影响以及对木材性状的影响等方面［13－14］。在杨树修枝与病害发生关系方面，笔者前期研究结果表明，5 a生欧美杨107杨修枝后经过3 a生长，夏季修枝显著降低了树木的高生长和径生长，并且导致主干上溃疡病的发病指数显著高于冬季修枝和对照组;3 a生杨树修枝后经过1个生长季，不同强度的修枝均对林木的高生长和径生长产生了负效应，并且修枝强度1/3H和2/3H之间的发病指数差异显著［15］。本研究以欧美杨107杨为研究对象，从2010—2013历时4 a开展了人为机械损伤，即修枝与伤流溃疡病发生关系的研究，旨在弄清修枝伤口如何影响杨树伤流溃疡病的发生。

1 研究区概况

试验地位于河南省清丰县(114°27'～115°23'E，35°41'～36°5'N)，立地条件的描述参见参考文献［15］。

2 研究方法

2.1 试验设计

试验点(35°42'42.4″N，115°09'35.9″E)分为A和B 2个地块的107杨人工林纯林，地块A于2007年栽植，面积为15 hm2;地块B于2010年栽植，面积为10 hm2;栽植密度均为4 m ×4 m。在A地块中开展了修枝季节对伤流溃疡病发生影响的研究。修枝时间分别为2010－12(冬季修枝，处理A1，150株)和2011－06(夏季修枝，处理 A2，100株)，参照相关文献［13，16］，修枝强度统一设定为修去树高1/3以下的枝条(表1)。对照处理(60株)方式为修去树冠下层自然死亡干枯的枝条。在B地块中开展了修枝强度对伤流溃疡病的影响，参照相关文献［13，16］，修枝时间统一设定在冬季，时间为2012－12。修枝强度为修去树高1/3以下的枝条(处理B1，90株)和树高1/3以下的枝条(处理B2，102株)，对照(60株)处理方法同地块A。

2.2 数据收集

于2012年和2013年夏季分别对A地块和B地块同一批标号的杨树开展调查，随机选取处理A1、A2、B1、B2各20株，各处理的相应对照各20株，记录每株树被修剪的枝条数量和被修剪枝条的基径。枝条基径分别按照通过枝条横截面中心的相互垂直方向测量2次，取其平均值。在地块A于2011－09统计各处理和对照的每株树上的伤流溃疡病数量，记录每个伤流溃疡病所对应的枝条基径，2012－09复查各个伤流溃疡病的愈合情况。2013－10在地块B开展相同的调查。同时，分别统计地块A各处理和地块B各处理以及对照的发病树的数量，由此分别计算不同处理和对照的整体发病率。

2.3 伤流溃疡病引起木腐和变色观察

取2株罹患伤流溃疡病的样株，伐倒后在病斑处沿病斑中心横切，制作5～10 cm厚的圆盘，观察并比较修枝伤口处有伤流病和无伤流病对木材造成的腐烂和变色的影响。

2.4 数据分析

为了探究伤流溃疡病的发生与被修除掉的枝条基径间的关系，对被修除的枝条基径以每增加0.5 cm为基础进行分组，取每组的平均基径。对应每个基径组，分别计算相对应的伤流溃疡病的发病率。采用SigmaPlot 10.0软件包 (SYSTAT Software，Inc.，San Jose，CA，USA)进行非线性回归分析，其逻辑斯蒂S形函数如下:

式中:f为伤流溃疡病发生可能性;x为被修除枝条的基径;a、b和 x0为参数。

3 结果与分析

3.1 伤流溃疡病的发生与修枝基径的关系

A地块中对照的伤流溃疡病发病率为1.4%(n=60株)，冬季修枝(处理A1)发病率为86.6%(n=150株)，夏季修枝(处理A2)发病率为6.25%(n=100株)。B地块中对照的发病率为3%(n=60株)，修枝强度1/3树高(处理 B1)发病率为62%(n=90株)，修枝强度2/3树高(处理B2)发病率为40%(n=105株)。以上结果显示，修枝造成的伤口易诱发伤流溃疡病的发生，冬季修枝导致更高的发病率;伤流溃疡病的发生似乎与修枝强度关系不大，而与修枝基径，即伤口大小关系密切(表1)。选取发病率较高的冬季修枝处理的A1、B1和B2的相关数据构建非线性回归模型。枝条基径分组及其对应的伤流溃疡病发病率参见表1。

表1 构建非线性回归模型的枝条基径分组，平均基径及其相对应的伤流溃疡病发病率Table 1 Nonlinear regression model construction for twig diameter grouping，mean twig diameter，and corresponding bleeding canker occurrence rate

由表1可以看出，当修除的枝条基径小于2 cm时，2个年龄组均无伤流溃疡病发生，修除的枝条基径越大，发生伤流溃疡病的可能性越大。3 a生杨树修除的枝条基径＞4.5 cm时，发病率最高，达到20%，平均基径为4.67 cm，而5 a生在该基径组的发病率达到57.14%。当枝条基径＞5.5 cm时，5 a生杨树的伤流溃疡病发病率高达85.71%。

表2 非线性回归模型的参数估计值、决定系数及其显著性检验Table 2 The parameter estimation，decision coefficient and test of significance of nonlinear regression

分别针对3 a生和5 a生107杨的伤流溃疡病与修枝基径构建了回归模型，如表2所示，参数估计值、决定系数(R2)及其F检验结果表明，伤流溃疡病发生的可能性与枝条基径间有着极显著的相关关系。

3.2 伤流溃疡病引起木腐和变色观察

典型伤流溃疡病症状如图1－a所示，在生长季节从主干皮下伤口处流出大量汁液，并产生大量白色泡沫状黏液附着在主干上，伤口一般由蛀干害虫或人为损害造成。图1－b所示为冬季新修除的枝条伤口处溢出汁液，表明罹患了伤流溃疡病;而这些伤口有些经过2～3 a仍无法愈合，甚至在伤口边缘形成愈伤组织后，伤流溃疡病仍然发生(图1－c)。图1－d展示了由病灶中心横切后由修枝处向髓心的变色带，可以看出经过3 a生长形成的愈伤组织已经快将伤口处包裹住，图1－e显示该圆盘另一面(5 cm厚)的变色情况。图1 f展示了同一个圆盘上面为修枝处的轻微木腐，对应下部未修枝处无变色或腐烂发生。

4 结论与讨论

本研究历时4 a，分别以3 a生和5 a生欧美杨107杨为研究对象，开展了修枝造成的伤口对伤流溃疡病发生影响的研究。在不修枝的前提下，107杨的伤流溃疡病的自然发病率很低，如5 a生发病率仅为1.4%，3 a生的为3%。修枝会诱发伤流溃疡病的发生，特别是冬季修枝，5 a生杨树修枝后发病率高达86.6%;3 a生亦高达62%;而夏季修枝后的发病率仅为6.25%。另外，修枝强度对伤流溃疡病发生率影响不大。非线性回归分析结果表明，伤流溃疡病发生的可能性与枝条基径间存在极显著的正相关关系。3 a生杨树修除的枝条平均基径为4.67 cm时，发病率最高，达到20%，(表1)，而5 a生杨树修除枝条基径＞5.5 cm时，伤流溃疡病发病率高达85.71%(表1)。主干横切圆盘显示，病害发生后，病灶处木材出现腐烂并造成了木材变色。

长期以来，去除罹病寄主被寄生或被侵染的枝条，被认为是一种维护树木健康的修枝方式。例如，运用修枝技术防治荷兰榆树病［17］.栎树枯萎病等病害问题。修枝也是控制某些蛀干害虫的有效措施［19］。然而，因修枝引发的病原菌侵染导致的腐烂或者变色一直以来备受关注，也成为评价修枝技术的基本指标［7，20］。尽管真菌侵染的伤口造成了树干的腐烂和变形，但是整体的腐烂问题并不十分严重，因为这些感染在伤口闭塞后都失去了活性［20－21］。有文献指出［22］，修枝的枝条基径的上限是3～5 cm，如果枝条很粗，伤口愈合需要很长时间，由此就增加了病原感染的风险。本研究结果表明，修枝后杨树的伤流溃疡病发生与伤口大小直接相关，且伤口越大，亦即修除的枝条基径越大，诱发伤流发生的可能性越大。在对3 a生杨树开展的不同修枝强度的结果看，修枝强度2/3树高的发病率为40%，低于修枝强度1/3的发病率，其主要原因在于基径较大的枝条多集中在干高1/3处，上部的枝条多＜2 cm，故而造成了修枝强度低的发病率反而高;也同时印证了枝条基径影响受到感染的可能性。本研究还发现，当修除的枝条基径＜4 cm时，无论3 a生还是5 a生的伤流溃疡病发病率均低于12%(表1)，与文献［21－22］中强调的枝条基径上限3～5 cm相符。

图1 修枝后伤口引发伤流溃疡病症状及其危害Fig.1 Symptom and damage of bleeding canker caused by pruning

在欧洲，通常建议在夏末进行杨树修枝，而在生长季节短的加拿大则更多地选择在春末或者夏初进行修枝［23］。有些专家认为在休眠季节不宜进行修枝，因为休眠季节伤口的愈合要比生长季节伤口愈合需要更多的时间［24］。在中国华北、华中等部分地区四季分明，植物生长期较长，因此，许多研究结果建议在休眠季节(常常是冬季)或者早春进行杨树人工林的修枝［16，25－26］。尽管有研究表明，不同修枝季节对杨树人工林的生长影响不显著［26］，但许多作者强调，树木生长对修枝的响应具有种特异性(species-specific)［7，20］。杨树是多种病害的寄主，如疡壳孢属(Dothichiza)、小穴壳属(Dothiorella)和壳囊孢属(Cytospora)等真菌引起的溃疡病和烂皮病。杨树病害的发生特点表现为寄主主导性，特别是枝干病害如溃疡病和烂皮病发生主要受到寄主树势的影响，当树势衰弱时，这类病害更容易大规模爆发［27］。笔者前期的研究也证实，重度修枝致使溃疡病发病指数升高，并进一步抑制了寄主的生长。而因树木生长导致的树冠下层枝条自然死亡的自然疏枝，对树木的生长无显著影响［15］。基于本研究以及前期研究的结论，对速生杨树人工林应该尽量采取以密度调控的措施促使林木的自然疏枝［15，28］。同时，针对不同的经营目标确立相应的抚育管理措施。例如，对那些以培育纸浆材为目标的杨树人工林，可以考虑以修除冠层下部因自然疏枝而死亡的枝条以维护林分的卫生与通风，避免修除活枝对树势可能产生的影响。而对培育大径级工业用材的短周期杨树人工林，为避免伤流溃疡病的发生，修枝树龄应在5 a前，枝条基径上限为3～5 cm，修枝时间应在春夏季。

［1］ NELAON A H，HUDLER G W.A Summary of north A-merican hardwood tree diseases with bleeding canker symptoms ［J］.Arboriculture and Urban Forestry，2007，33(2):122 －131.

［2］ HENRICOT B，PRIOR C.Phytophthora ramorum，the cause of sudden oak death or ramorum leaf blight and dieback［J］.Mycologist，2004，18(04):151 －156.

［3］ GREEN S，LAUE B，FOSSDAL C G，et al.Infection of horse chestnut(Aesculus hippocastanum)by Pseudomonas syringae pv.aesculi and its detection by quantitative real-time PCR［J］.Plant Pathology，2009，58(4):731－744.

［4］ BEZOS GARC A D，LOMBA J M，MARTINEZ-ALVAREZ P，et al.Effects of Pruning in Monterrey Pine Plantations Affected by Fusarium circinatum［J］.Forest Systems，2012，21(3):481 －488.

［5］ 郭利民，张鸣放，王洪轩.濮阳市发现杨树新病害［J］.河南林业科技，2008，27(3):36.

［6］ 贺伟，任飞娟，郭利民，等.欧美杨溃疡病的病原鉴定［J］.林业科学，2009，45(6):104－108.

［7］ CLARK J R，MATHENY N.The research foundation to tree pruning:a review of the literature ［J］.Arboriculture and Urban Forestry，2010，36(3):110－120.

［8］ GLASS BP，MCKENZIE H，GRIFFITH J.Decay distribution in relation to pruning and growth stress in plantation-grown Eucalyptus regnans in New Zealand［M］.Special issue:Rotorua:Workshop on forest health in the South Pacific，1989.

［9］ WARDLAW T J，NEILSEN W A.Decay and other defects associated with pruned branches of Eucalyptus nitens［J］.Tasforests，1999，11(1):49 －58.

［10］ BARRY K，IRIANTO R，SANTOSO E，et al.Incidence of heartrot in harvest-age Acacia mangium in Indonesia，using a rapid survey method［J］.Forest E-cology and Management，2004，190(2):273 －280.

［11］ LIANG W，HU H，et al.Research advance of biomass and carbon storage of poplar in China［J］.Journal of Forestry Research，2006，17(1):75 －79.

［12］ LI S，ZHANG Z，LUO J，et al.Progress and strategies in cross breeding of poplars in China［J］.Forestry Studies in China，2005，7(3):54 －60.

［13］ 亓玉飞，尹伟伦，夏新莉，等.修枝对欧美杨107杨水分生理的影响［J］.林业科学，2011，47(3):33－38.

［14］ MAURIN V，DESROCHERS A.Physiological and growth responses to pruning season and intensity of hybrid poplar［J］.Forest Ecology and Management，2013，304(1):399 －406.

［15］ 赵阳，朱景乐，马志刚，等.杨树溃疡病和杨树生长对修枝的响应［J］.东北林业大学学报，2014，42(7):112－116.

［16］ 方升佐.中国杨树人工林培育技术研究进展［J］.应用生态学报，2008，19(10):2308－2316.

［17］ GREGORY G F，ALLISON J R.The comparative effectiveness of pruning versus pruning plus injection of trunk and/or limb for therapy of Dutch elm disease in American elms［J］.Journal of Arboriculture，1979，5(1):1－4.

［18］ CAMILLI K，APPEL D N，WATSON W T.Studies on pruning cuts and wound dressings for oak wilt control［J］.Arboriculture and Urban Forestry，2007，33(2):132－139.

［19］ BARGER J H，CANNON W N Jr.Response of smaller European elm bark beetles to pruning wounds on A-merican elm［J］.Journal of Arboriculture，1987，13(4):102－104.

［20］ O’HARA K L.Pruning wounds and occlusion:A long-standing conundrum in forestry［J］.Journal of Forestry，2007，105(3):131 －138.

［21］ DUJESIEFKEN D，STOBBE H.The Hamburg Tree Pruning System-A framework for pruning of individual trees［J］.Urban Forestry and Urban Greening，2002，1(2):75－82.

［22］ NICOLESCU N V.Artificial pruning-a review ［R］.Reprografia Universit ii Transilvania:Romania，1999.

［23］ VAN OOSTEN C.Hybrid poplar crop manual for the Prairie Provinces［R］.Saskatchewan:Saskatchewan Forest Centre，2006.

［24］ DUJESIEFKEN D，LIESE W，SHORTLE W，et al.Response of beech and oaks to wounds made at different times of the year［J］.European Journal of Forest Research，2005，124(2):113 －117.

［25］ 陈森锟，尹伟伦，刘晓东，等.修枝对欧美 107杨木材生长量的短期影响［J］.林业科学，2008，44(7):130－135

［26］ 方升佐，徐锡增，严相进，等.修枝强度和季节对杨树人工林生长的影响［J］.南京林业大学学报，2000，24(6):6 －10.

［27］ 张星耀，骆有庆.中国森林重大生物灾害［M］.北京:中国林业出版社，2003.

［28］ MA Z G，ZHU J L，SUN Z Q，et al.The influences of biotic and abiotic factors on the occurrence and severity of polar canker disease in Qingfeng County，China and the management implications［J］.Journal of Forestry Research，2015，26(4):1025 － 1034.Doi 10.1007/s 11676－015－0122－0.