生长素运输载体研究进展

俞晨良， 董文其， 张成浩

(浙江省农业科学院 蔬菜研究所，浙江 杭州 310021)

生长素运输载体研究进展

俞晨良， 董文其， 张成浩*

(浙江省农业科学院 蔬菜研究所，浙江 杭州 310021)

生长素极性运输在植物器官形态建成、发育等过程中发挥重要的调控作用，生长素极性运输主要依赖生长素运输载体来调控。本文对生长素极性运输载体 AUX/LAX 蛋白、PIN 蛋白家族和ABCB/MDR/PGP 蛋白家族的近期研究结果进行了综述，为生长素极性运输的研究提供理论依据。

生长素；运输载体；极性分布；定位；组织表达

生长素是非常重要的植物激素。近年来，遗传、分子和药理学等方面的研究已经表明，生长素作用于植物生长和发育的各个方面。生长素参与调控根系形成、花序和叶序发育、维管组织分化、顶端优势、果实成熟以及向光性和向重性等植物的生长发育和形态建成过程。生长素在植物面对生物胁迫及非生物胁迫时起着重要的作用。生长素主要在生命力旺盛的组织中合成，如发育的种子、根尖分生组织、茎分生组织、幼叶等，然后运输到作用的部位。在高等植物中，生长素存在2种截然不同的运输方式：1) 依赖于自由扩散的维管系统运输，运输方向取决于两端浓度差等因素，是一种长距离的运输[1]；2) 耗能并需要运输载体的运输，是一种短程的主动运输[2]。主动运输对生长素不对称分布起着关键作用，又称为生长素极性运输(polar auxin transport，PAT)。根据生长素运输方向分为向基运输和向顶运输[1]。植物根中同时存在这2条运输途径：一条是向顶运输，即生长素在地上部合成后运往根尖；另一条是向基运输，即将生长素从根尖运输到根茎连接处。植物地上部中只存在向基运输，即生长素在叶尖合成后向根茎结合部运输。

对于生长素极性运输的机制研究，Raven提出细胞内外的pH值和电势差对生长素的运输具有决定作用，在此基础上形成了化学渗透偶联模型(chemiosmotic hypothesis)。生长素(吲哚乙酸，indole-3-acetic acid，IAA)是一种弱酸(pKa=4.75)，在细胞质生长素解离为阴离子状态(IAA-)，IAA-较难透过质膜，由不对称分布在质膜上的运输载体转运出细胞，从而实现生长素的极性运输[3]。极性运输是生长素特有的运输方式，依靠特定的载体来完成。生长素极性运输依赖3种运输蛋白：输入载体AUX/LAX(auxinresistant1 /likeAUX1)家族、输出载体PIN(pin-formed)家族和兼有输入和输出功能的ABCB/MDR/PGP(ATP binding cassette B/Multidrug-resistance/p-glycoprotein)家族。

1 输入载体AUX/LAX家族

AUX/LAX家族是一类被公认的生长素输入载体，属于氨基酸转运蛋白(Amino Acid Transporter，AAT)家族中的AAAP亚家族(the amino acid/auxin permease, AAAP)[4]。AtAUX1(auxin resistant 1)是拟南芥中第1个被克隆到的生长素输入载体[5]，具有11个跨膜结构[6]。AtAUX1突变体丧失根的向重性，对生长素具有选择性抗性，对于吲哚乙酸(IAA)、2,4-二氯苯氧乙酸(2，4-D)等生长素不敏感，对唯一可以自由扩散的NAA没有抗性，只有NAA可以恢复ataux1的向中性反应[5,7]。2006年，Yang等在爪蟾卵母细胞中异源表达AtAUX1蛋白，利用放射性同位素标记技术，证实了AtAUX1蛋白具有共转运H+/IAA-的功能[8]。利用报告基因(GUS、GFP和YFP等)和原位杂交等方法，发现在地下部AtAUX1主要在根尖表皮细胞、根冠小柱细胞，侧根根冠维管柱、韧皮部中表达，在原生韧皮部中与AtPIN1位置相反，AtAUX1呈现不对称分布[9-10]。AtAUX1的蛋白定位依赖AtAXR4基因，AtAXR4突变体表现出类似于AtAUX1突变体的表型[11]。 在根中AtAUX1参与生长素向顶和向基运输，AtAUX1突变导致生长素从源(叶)到库的运输被破坏，体中生长素向基性运输能力减弱[12]。除了AtAUX1外，之后又发现了与AtAUX1序列高度同源的蛋白，分别被命名为LAX1/2/3(like AUX1)。这些基因都编码含多个跨膜结构的蛋白。AtAUX/LAX家族基因结构相似，氨基酸序列高度同源，如AtAUX1 分别与AtLAX1、AtLAX2、AtLAX3的同源性达到了82%、78%和76% ，因此AtAUX/LAX家族可能是同一个祖先基因经过复制而来的[13]。AtAUX1、AtLAX1、AtLAX2和AtLAX3在根中的表达呈互补方式。AtLAX1在主根成熟区的维管系统中表达，在根尖处有微弱表达[4]。AtLAX2在子叶维管和根尖静止中心处有强烈的表达，调控子叶维管的分化[4]和根尖静止中心(quiescent center)的分裂[14]。在地上部，AtLAX2突变体表现出子叶维管断裂的表型[4]。在地下部，AtLAX2突变体主根静止中心分裂不正常，抑制AtWOX5基因和生长素报告基因DR5-GFP的表达，研究发现细胞分裂信号转导B型调控蛋白AtARR1直接结合在AtLAX2基因的启动子上，表明AtLAX2基因受细胞分裂素信号的直接调控。AtLAX3与AtAUX1共同调控拟南芥顶端弯钩(apical hook)的发育，顶端弯钩受乙烯-生长素互作调控[15]。AtLAX3与AtAUX1协同调控侧根发育。AtAUX1在中柱鞘中表达，ataux1的侧根数比野生型减少50%[16]。通过IAA2-GUS报告基因的分析显示，生长素在ataux1中含量和分布都与野生型不同，表明AtAUX1促进生长素在维管系统中的装载。AtLAX3在刚萌发的侧根原基皮层处表达，介导侧根原基发育时的生长素运输，促进多种细胞壁重组酶的表达，使得侧根更加容易的发生和发育[17]。atlax3的侧根数目减少，但侧根原基增多[18]。AtAUX1、AtLAX1和AtLAX2共同调控叶原基发育和叶序模式的形成[19-20]。AtAUX/LAX基因家族共同调控胚根的发育[21]。

除拟南芥外，西红柿，苜蓿，大豆，玉米，水稻，樱桃，杨树等物种的AUX/LAX家族的相关研究也已展开。AtAUX1突变体中表达野樱桃的PaLAX1，能够恢复ataux1主根的向重性和增加内源生长素含量[22]。PtAUX1在杨树中超表达后，再生芽顶端的IAA含量改变，直接发育子房状结构[23]。水稻中OsAUX1/LAX有5个成员，氨基酸序列较为相似，但基因结构不相似，如OsLAX5只有2个外显子[24]。OsAUX1在水稻各个器官中都有表达，osaux1对IAA，2，4-D不敏感，对NAA敏感，并且侧根密度减少，根毛变短，这些表型都与ataux1相似，表明AUX1在不同物种中有保守的功能[24]。但osaux1主根比野生型长，并且OsAUX1在根毛细胞中表达[25]，而拟南芥AtAUX1在非根毛细胞表达，在根毛细胞不表达[26]，这些结果表明单子叶植物和双子叶植物的根毛发育都依赖于生长素，但生长素的运输方式采取的是完全不同的机制。OsAUX1在重金属镉处理下受诱导，突变体对镉胁迫敏感，可能是内源生长素、细胞周期基因OsCYCB1；1和活性氧(ROS)共同影响的结果[25]。高粱中有5个SbLAX成员，SbLAX2和SbLAX3受IAA诱导，SbLAX1和SbLAX4在地上部和地下部都被IAA抑制，在地上部IAA抑制SbLAX5基因的表达[27]。玉米中有5个ZmLAX成员，进化关系与水稻的基因相近，大部分ZmLAX基因受IAA诱导表达[28]。大豆基因组中发现了15个GmLAX基因，包含7对复制基因，多数基因对干旱，盐胁迫，生长素和脱落酸有响应[29]。杨树中有8个PtaAUX成员，每个成员在各组织中的表达相对一致，在发育过程中的木质部，PtaAUX2的表达最高[30]。

2 输出载体PIN家族

PIN家族是目前研究最多且最深入的一类生长素输出载体。AtPIN1是PIN家族第1个克隆到的基因，atpin1表现出花序发育缺陷，形成针状花序(pin-formed)，没有茎生叶和花器官，生长素在茎中的向基运输能力减弱[31]。先后人们从拟南芥中分离到了8个PIN蛋白家族成员。在结构上，PIN 蛋白是一类由2个疏水区和1个亲水区构成的膜内在蛋白,2个疏水区均由 5个跨膜螺旋结构。亲水区结构可分为2类：1) 由 C1 和 V1结构构成较短的亲水区;2) 由 C1、C2、C3 和V1、V2 结构构成较长的亲水区域。研究表明，亲水区对PIN 蛋白的定位和调控功能有着重要的作用。在 V2 区和C端疏水区之间有1个NPXXY保守结构，在亲水区还有糖基化和磷酸化位点, 对 PINs 翻译后修饰起重要作用[32]。

AtPIN1定位于根和茎的中柱细胞及维管组织的细胞基部，负责茎中生长素的向基式运输和根中的向顶式运输[33]，突变体表现出针状花序，同时侧生器官也发育异常。AtPIN2定位于根皮层细胞，根冠细胞顶部，且极性分布在伸长区表皮细胞基部，负责根中生长素的向基运输，atpin2表现出根向重性减弱和侧根延伸迟缓[34]。AtPIN3侧向分布于根的中柱、中柱鞘细胞及茎的内皮层，介导生长素在重力反应和向光性的侧向分布，atpin3对光和重力性反应降低，并且生长缓慢[33,35]。AtPIN4分布于根尖静止中心细胞及下方的一些细胞中，维持静止中心下方生长素库浓度具有重要功能，AtPIN4参与维持根尖分生组织的发育模式[36]。在胚发育的1细胞期至16细胞期，AtPIN7极性分布于胚柄细胞质膜的顶部，在16/32细胞期，AtPIN7的定位发生逆转而定位于胚柄细胞质膜的底部。AtPIN7对于胚轴的形成和根中生长素的向顶运输有着重要功能[37]。AtPIN5、AtPIN6、AtPIN8的疏水区较短，3个蛋白都定位于内质网中，负责生长素在细胞质和内质网的运输，调节细胞内的生长素平衡[38-39]。atpin5表现出侧根发生缺陷、主根和下胚轴变短[38]。启动子::GUS表达分析显示，AtPIN6在原分生组织中表达，暗示AtPIN6参与组织或器官的分化，但pin6在并没有明显的表型[40]。AtPIN8在拟南芥雄性配子中表达，对于花粉的发育起至关重要的作用[39]。虽然AtPIN家族成员有着各自的定位及功能，但它们在某一特定的生长过程中起着协同的功能，如AtPIN1、AtPIN2、AtPIN3、AtPIN4和AtPIN7协同调控根系的发育。AtPIN1负责生长素在根中的向顶式运输，生长素在根尖处积累，形成生长素库，由AtPIN4重新分配，生长素通过AtPIN2在表皮和皮层中进行反流的向基运输，在伸长区AtPIN1、AtPIN2和AtPIN7介导生长素侧向分布或回流到中柱，从而形成回流环路，保持静止中心端的生长素浓度最大值[36,40]。

PIN蛋白的活性影响植物各部位的生长素浓度，从而影响植物生长发育过程。近年来的研究表明，PIN 蛋白的活性调节机制可分为4类：基因表达调控、磷酸化调控、极性定位调控和生长素运输抑制剂调控。除生长素外，油菜素内酯、乙烯、赤霉素、细胞分裂素以及黄酮类物质都能影响PIN基因的转录。PIN 蛋白的亲水区存在着磷酸化位点。PIN的极性定位可被丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶(PINPID)调控，而 PID是受激酶PDK1的磷酸化调控，这表明磷酸化调节PIN蛋白的极性定位。GNOM基因与真菌毒素布雷菲尔德菌A(brefeldin A，BFA)都通过影响囊泡运输而影响PIN蛋白的分布。固醇类物质对AtPIN2的极性分布至关重要，cyclopropylsterolisomerase1-1 (cpi1-1) 突变体中，固醇的组成发生改变，可能影响了AtPIN2的内吞作用和根的向重性反应发生改变：野生型中AtPIN2蛋白首先定位在膜两极，然后在某一极消失，而cpi1-1中PIN2始终定位在膜的两极[41]。生长素极性运输抑制剂也影响着PIN蛋白的表达与分布。当添加抑制剂后，野生型拟南芥与pin突变体有着相似的表型。天然生长素运输载体抑制剂萘基邻氨酰苯甲酸(NPA)，可能通过NPA结合蛋白(NPA binding proteins, NBP)与肌动蛋白相互作用，调控着 PIN 蛋白的囊泡运输和极性定位[41-43]。

在其他物种也发现了多个AtPIN家族的同源基因。水稻中鉴定出了12个PIN家族成员[44]。水稻有4个AtPIN1同源基因，分别为OsPIN1a、OsPIN1b、 OsPIN1c、OsPIN1d。通过对OsPIN1a-GUS 转基因水稻和荧光定量PCR的研究表明，OsPIN1a在幼穗、 叶片及根系中均有表达，其中在幼嫩的组织中表达最高，如刚萌发种子的胚芽鞘、花药和柱头[44]。OsPIN1a受外源生长素处理而诱导表达，受生长素极性运输抑制剂( TIBA) 的抑制[44]；OsPIN1b与AtPIN1高度同源，在侧根原基和维管组织中表达，对OsPIN1b基因的过量表达株系和干涉株系的表型分析，结果表明，OsPIN1b在水稻分蘖、地下部和地上部比例及不定根的发育中具有重要调控作用[45]。过量表达OsPIN2基因抑制OsLAZY1的表达导致叶夹角增大，OsPIN2过表达转基因水稻地下部对NPA不敏感，暗示OsPIN2是编码1个输出载体[46]。OsPIN3t在维管组织中强烈表达，参与生长素应答干旱胁迫[47]。OsPIN10a和OsPIN10b在蛋白结构上有1个长的中间亲水环，根据组织特异性表达模式分析，它们可能参与水稻的分蘖过程。分析表明,OsPIN10a在茎、叶和幼穗中表达，但不在根中表达。OsPIN10b主要表达在叶片，也在茎基部和横向侧根原基处表达，OsPIN10b基因在IAA、6-BA和JA处理下表达上升[44]，在玉米基因组中共鉴定出了12个ZmPIN家族成员，其中4个AtPIN1 同源基因(ZmPIN1a-d)，1个AtPIN2同源基因(ZmPIN2)，3个AtPIN5同源基因(ZmPIN5a-c)，11个AtPIN8同源基因(ZmPIN8)，3个单叶子特有的PIN基因(ZmPIN9,ZmPIN10a和ZmPIN10b)[48]。ZmPIN1a-d这4个基因在不同组织中呈现不同的极性分布模式[48]。ZmPIN1d的转录产物在顶端分生组织和花序分生组织的L1层细胞中被检测到[49]。ZmPIN5b蛋白极性分布在细胞基部(细胞的下端)，可能参与维管组织的分化。单子叶特有的ZmPIN9基因在根内皮层和中柱鞘中表达[48]。在地上部多数ZmPIN基因受盐、干旱胁迫诱导表达，而在根中其表达被盐、干旱胁迫抑制[28]。在杨树中有15个PIN家族成员，包括4个PIN1，1个PIN2，2个PIN3，3个PIN5，3个PIN6，2个PIN7等6类基因。相对拟南芥，杨树中的PIN基因表达更多元化，研究结果为PIN家族对树木的生长发育的功能提供了重要的线索[50]。马铃薯中StPIN2在花芽，匍匐茎的维管组织，生长中的块茎储存实质中表达，StPIN4在雌蕊柱头、花瓣、子房、茎维管组织和块茎的实质细胞中表达[51]。番茄中SlPIN1和SlPIN2在幼嫩的果实中强烈表达[52]。分别降低SlPIN3和SlPIN4的表达，茎的结构就会改变[53]。

3 ABCB/MDR/PGP蛋白家族

ABCB/MDR/PGP(ATP binding cassette B/Multidrug-resistance/p-glycoprotein)蛋白，又称多重抗药性/磷酸糖蛋白家族，是ABC转运蛋白家族(ATP-binding cassette，ABC)的1个亚家族，也参与生长素的极性运输。ATP结合蛋白(ABC，ATP-binding cassette)家族广泛存在于真核及原核生物中，在细胞间信号传递和调控等一系列的生化反应中起关键作用。ABCB蛋白(ATP binding cassette B，ATP结合蛋白B亚家族)可能是韧皮部中快速运输生长素的载体蛋白[54], 主要在生长素的长距离运输和在顶端组织的生长素输出过程中发挥作用[55]。拟南芥中已发现了22个ABCB基因[56]，其中AtABCB1 (PGP1)、AtABCB4(PGP4/MDR4)和AtABCB19 (MDR1/PGP19)3个基因的研究较为深入，3个蛋白都具有转运生长素的功能[57-58]。Murphy 等首次证实了AtPGP1蛋白可以将生长素运出细胞外。AtABCB1在拟南芥原生质体、酵母细胞中等证实了它编码1个输出载体[57]，其突变会导致生长素极性运输减弱[59]。AtABCB1过表达株系在暗光下培养时下胚轴伸长，这与低浓度生长素处理的野生型表型相似，而反义株系则表现出下胚轴伸长减弱，这与NPA处理的野生型表型相似。AtABCB19和AtABCB1高度同源，生物学功能也较为相似。在AtABCB19突变体和AtABCB1/AtABCB19双突变体中，生长素运输受到极大的损害，出现生长缓慢，子叶卷曲的表型[57]。AtABCB1和AtABCB19突变体中生长素向基运输减弱，内源生长素含量降低，并且这2个基因都能与生长素运输载体抑制剂NPA结合[57]。AtABCB4在根毛细胞里表达，突变体表现出根毛变长的表型[60]，过量表达AtABCB4会导致根毛变短。最近的研究表明，AtABCB4同时具备生长素运输输入和输出功能[61]。

和PIN介导的生长素运输类似，ABCB介导的生长素运输活性受转录水平、极性定位、内吞循环、蛋白磷酸化和蛋白互作等多方面的调控。外源生长素能改变ABCB家族的转录水平，AtABCB1、AtABCB4和AtABCB19受外源生长素的处理而诱导表达[62]。其他激素，如脱落酸(Abscisic acid)、赤霉素(Gibberellic acid)、油菜素内酯(Brassinosteroid)、水杨酸(Salicyclic acid)、茉莉酸(Jasmonate)和非生物胁迫盐、干旱、低温等都能影响ABCB基因家族的表达[27-28]。生长素运输载体抑制剂NPA能与AtABCB1、AtABCB4和AtABCB19蛋白特异结合，抑制转运活性从而抑制生长素的极性运输。黄酮醇也能结合ABCB蛋白，抑制ABCB的转运活性。此外黄酮醇还能破坏AtABCB1与TWD1蛋白的互作，从而影响AtABCB1的折叠，因此黄酮醇负调控生长素的极性运输[63-64]。用囊泡运输载体抑制剂布雷菲德菌素A(Brefeldin A，BFA)处理后，AtABCB4的膜定位发生改变，表明ABCB家族受内吞作用的调节[58]。AtABCB1的转运活性依赖与AtTWD1蛋白的互作，AtTWD1通过与PINOID互作来磷酸化AtABCB1从而调节AtABCB1的生长素转运活性。AtABCB19能被蛋白激酶Phototropin1(phot1)磷酸化而失去运输活性[65]。近年来，已经发现PIN和ABCB存在相互作用，从而调节生长素的运输活性。研究发现，AtABCB19可以稳定AtPIN1的蛋白定位。在酵母或Hela细胞中，AtABCB1或AtABCB19与AtPIN1共表达，会增强生长素的输出。而AtABCB1或AtABCB19与AtPIN2共表达，生长素输出减弱。AtABCB4与AtPIN1共表达，生长素吸收则下降；AtABCB4与AtPIN2共表达，生长素吸收增加[66]。这些结果表明PIN与ABCB参与2条独立又协同的生长素转运机制。

单子叶模式植物水稻中有22个ABCB家族成员，只有OsABCB14被详细报道了生物学功能。OsABCB14与AtABCB19和AtABCB1高度同源，编码1个输入载体，并且与铁离子的动态平衡相关[67]。玉米中发现了35 个ZmABCB基因，在非生物胁迫(盐、干旱和低温)处理下，绝大多数ABCB基因在根中的表达上升[28]。AtABCB1的同源基因，DwarfBrachytic2/ZmABCB4，被发现在根和茎的分生区中起生长素输出功能，DBR2(DwarfBrachytic2)基因在茎节内表达，突变体细胞伸长和生长素极性运输受抑制[68]。高粱中有24个SbABCB基因，其中SbABCB7在根中强烈表达，SbABCB17主要在茎中表达[27]。在苜蓿基因组中鉴定出了37个MtABCB家族成员。根瘤菌侵染后，多数MtABCB在根中表达上升，而在地上部的表达下降[69]。

4 结语

近年来，随着遗传学和分子生物学实验方法的进步，人们对生长素运输载体及其对植物生长发育的作用机制有了进一步认识。但对某些载体蛋白(如拟南芥的AtLAX1、AtPIN6以及大部分的ABCB基因)的功能知之甚少，对所有生长素运输载体功能的研究有助于生长素运输整体模型的建立。生长素通过运输载体完成运输，但各运输载体家族如何协调生长素运输以及生长素在胞内具体运输过程了解有限。运输载体蛋白的定位机理和影响载体蛋白定位的因素更有待于进一步研究。

[1] 蒋德安,朱诚,杨玲.植物生理学第二版[M].北京：高等教育出版社，2011：168-179.

[2] Lomax T L,Muday G K,Rubery,et al.Plant hormones:physiology，biochemistry and molecular biology[M].Springer，1995：509-530.

[3] Goldsmith M.The polar transport of auxin[J].Ann Rev Plant Physiol,1977,28:439-478.

[4] Peret B,Swarup K,Ferguson A,et al.AUX/LAXgenes encode a family of auxin influx transporters that perform distinct functions during Arabidopsis development[J].Plant Cell，2012,24:2874-2885.

[5] Bennett M J，Marchant A，Green H G，et al.ArabidopsisAUX1 gene:a permease-like regulator of root gravitropism[J].Science,1996,273:948-950.

[6] Swarup R,Kargul J,Marchant A,et al.Structure-function analysis of the presumptiveArabidopsisauxin permease AUX1[J].Plant Cell,2004,16:3069-3083.

[7] Marchant A,Kargul J,May S T.AUX1 regulates root gravitropism in Arabidopsis by facilitating auxin uptake within root apical tissues[J].Embo J,1999,18:2066-2073.

[8] Yang Y,Hammes U Z,Taylor C G,et al.High-affinity auxin transport by the AUX1 influx carrier protein[J].Curr Biol,2006,16:1123-1127.

[9] Swarup R,Friml J,Marchant A,et al.Localization of the auxin permease AUX1 suggests two functionally distinct hormone transport pathways operate in theArabidopsisroot apex[J].Genes Dev,2001,15:2648-2653.

[10] Kleine-Vehn J,Dhonukshe P,Swarup R,et al.Subcellular trafficking of theArabidopsisauxin influx carrier AUX1 uses a novel pathway distinct from PIN1[J].Plant Cell,2006,18:3171-3181.

[11] Dharmasiri S,Swarup R,Mockaitis K,et al.AXR4 is required for localization of the auxin influx facilitator AUX1[J].Science,2006,312:1218-1220.

[12] Marchant A,Bhalerao R,Casimiro I,et al.AUX1 promotes lateral root formation by facilitating indole-3-acetic acid distribution between sink and source tissues in theArabidopsisseedling[J].Plant Cell,2002,14:589-597.

[13] Swarup R，Peret B.AUX/LAX family of auxin influx carriers-an overview[J].Front Plant Sci,2012,03:225-230.

[14] Zhang W,Swarup R,Bennett M,et al.Cytokinin induces cell division in the quiescent center of the Arabidopsis root apical meristem[J].Curr Biol,2013,23:1979-1989.

[15] Vandenbussche F,Petrasek J,Zadnikova P,et al.The auxin influx carriers AUX1 and LAX3 are involved in auxin-ethylene interactions during apical hook development in Arabidopsis thaliana seedlings[J].Development,2010,137:597-606.

[16] Hobbie L,Estelle M.The axr4 auxin-resistant mutants ofArabidopsisthalianadefine a gene important for root gravitropism and lateral root initiation[J].Plant J,1995,7:211-220.

[17] Swarup K,Benkova E,Swarup R.The auxin influx carrier LAX3 promotes lateral root emergence [J].Nat Cell Biol,2008,10:946-954.

[18] Lucas M,Godin C,Jay-Allemand C,et al.Auxin fluxes in the root apex co-regulate gravitropism and lateral root initiation[J].J Exp Bot,2008,59:55-66.

[19] Reinhardt D.Vscular patterning:more than just auxin[J].Curr Biol,2003,13:485-487.

[20] Bainbridge K,Guyomarc'h S,Bayer E,et al.Auxin influx carriers stabilize phyllotactic patterning [J].Genes Dev,2008,22:810-823.

[21] Ugartechea-Chirino Y,Swarup R,Swarup K,et al.The AUX1/LAX family of auxin influx carriers is required for the establishment of embryonic root cell organization inArabidopsisthaliana[J].Ann Bot,2010,105:277-289.

[22] Hoyerova K,Perry L,Hand P.Functional characterization of PaLAX1,a putative auxin permease,in heterologous plant systems[J].Plant Physiol,2008,146:1128-1141.

[23] 李静.白毛杨PtAUX1基因的分离及超表达植株的表型分析[D].泰安：山东农业大学，2007

[24] Zhao H,Ma T,Wang X,et al. OsAUX1 controls lateral root initiation in rice(Oryza sativa L.)[J].Plant Cell Environ,2015,38:2208-2222.

[25] Yu C,Sun C,Shen C,et al.The auxin transporter,OsAUX1,is involved in primary root and root hair elongation and in Cd stress responses in rice(Oryza sativaL.)[J].Plant J,2015,83：818-830.

[26] Jones A R,Kramer E M,Knox K,et al.Auxin transport through non-hair cells sustains root-hair development[J].Nat Cell Biol,2009,11:78-84.

[27] Shen C,Bai Y,Wang S,et al.Expression profile of PIN,AUX/LAX and PGP auxin transporter gene families in Sorghum bicolor under phytohormone and abiotic stress[J].FEBS Lett,2010,277:2954-2969.

[28] Yue R,Tie S,Sun T,et al.Genome-wide identification and expression profiling analysis of ZmPIN,ZmPILS,ZmLAX and ZmABCB auxin transporter gene families in maize(Zea mays L.)under various abiotic stresses[J].Plos One,2015,10:e0118751.

[29] Chai C,Wang Y,Valliyodan B,et al.Comprehensive analysis of the soybean(Glycine max)GmLAX auxin transporter gene family[J].Front Plant Sci,2016(07):282.

[30] Carraro N,Tisdale-Orr T,Clouse R,et al.Diversification and expression of the PIN,AUX/LAX,and ABCB families of putative auxin transporters in populus[J].Front Plant Sci 2012,3:17-27.

[31] Okada K,Ueda J,Komaki,et al.Requirement of the auxin polar transport system in early stages ofArabidopsisfloral bud formation[J].Plant Cell，1991(03)：677-684.

[32] Zazímalová E,Krecek P,Skupa P,et al.Polar transport of the plant hormone auxin—the role of PIN-FORMED(PIN)proteins[J].Cell Mol Life Sci,2007,64(13):1621-1637.

[33] Blilou I,Xu J,Wildwater M,et al.The PIN auxin efflux facilitator network controls growth and patterning in Arabidopsis roots[J].Nature,2005,433:39-44.

[34] Muller A,Guan C,Galweiler L,et al.AtPIN2 defines a locus of Arabidopsis for root gravitropism control[J].EMBO J,1998,17:6903-6911.

[35] Friml J,Wisniewska J,Benkova E, et al. Lateral relocation of auxin efflux regulator PIN3 mediates tropism in Arabidopsis [J].Nature,2002,415:806-809.

[36] Friml J,Blilou I,Wisniewska J,et al.AtPIN4 mediates sink-driven auxin gradients and root patterning in Arabidopsis [J].Cell,2002,108:661-673.

[37] Friml J,Vieten A,Sauer M,et al.Efflux-dependent auxin gradients establish the apical-basal axis of Arabidopsis[J].Nature,2003,426:147-153.

[38] Mravec J, Skupa P,Bailly A,et al.Subcellular homeostasis of phytohormone auxin is mediated by the ER-localized PIN5 transporter[J].Nature,2009,459:1136-1140.

[39] Ding Z,Wang B,Moreno I,et al.ER-localized auxin transporter PIN8 regulates auxin homeostasis and male gametophyte development in Arabidopsis[J].Nat Commun,2012(03):941-950.

[40] Benková E,Michniewicz M,Sauer M,et al.Local,efflux-dependent auxin gradients as a common module for plant organ formation[J].Cell,2003,115:591-602.

[41] Men S,Boutté Y,Ikeda Y,et al．Sterol-dependent endocytosis mediates post-cytokinetic acquisition of PIN2 auxin efflux carrier polarity[J].Nature Cell Biology,2008(10):237-244.

[42] Leyser O.Dynamic integration of auxin transport and signaling[J].Curr Bio,2006(16):424-433.

[43] Muday G，Murphy A.An emerging model of auxin transport regulation[J].Plant Cell,2002,14(02):293-299

[44] Wang J,Hu H,Wang G,et al.Expression of PIN genes in rice(Oryza sativa L.):tissue specificity and regulation by hormones[J].Mol Plant,2009(02):823-831.

[45] Xu M,Zhu L,Shou H,et al.A PIN1 family gene,OsPIN1,involved in auxin-dependent adventitious root emergence and tillering in rice[J].Plant Cell Physiol,2005,46:1674-1681.

[46] Chen Y,Fan X,Song W,et al.Over-expression ofOsPIN2 leads to increased tiller numbers,angle and shorter plant height through suppression ofOsLAZY1[J].Plant Biotechnol J,2012,10:139-149.

[47] Zhang Q,Li J,Zhang W,et al.The putative auxin efflux carrier OsPIN3t is involved in the drought stress response and drought tolerance[J].Plant J,2012,72:805-816.

[48] Forestan C,Farinati S,Varotto S.The Maize PIN gene family of auxin transporters [J].Front Plant Sci,2012(03):16-26.

[49] Forestan C,Meda S,Varotto S.ZmPIN1-mediated auxin transport is related to cellular differentiation during maize embryogenesis and endosperm development [J].Plant Physiol,2010,152:1373-1390.

[50] Liu B,Zhang J,Wang L,et al.A survey of Populus PIN-FORMED family genes reveals their diversified expression patterns[J].J Exp Bot,2014,65:2437-2448.

[51] Roumeliotis E,Kloosterman B,Oortwijn M,et al.The PIN family of proteins in potato and their putative role in tuberization[J].Front Plant Sci,2013(04):524-534.

[52] Nishio S,Moriguchi R,Ikeda H,et al.Expression analysis of the auxin efflux carrier family in tomato fruit development[J].Planta,2010,232:755-764.

[53] Pattison R,Catala C.Evaluating auxin distribution in tomato (Solanum lycopersicum) through an analysis of the PIN and AUX/LAX gene families[J].Plant J,2012,70:585-598.

[54] Titapiwatanakun B,Murphy A.Post-transcriptional regulation of auxin transport proteins:cellular trafficking,protein phosphorylation,protein maturation, ubiquitination,and membrane composition[J].Journal of Experimental Botany,2009,60(04):1093-1107.

[55] Kang J,Park J,Choi H,et al.Plant ABC transporters[J].The Arabidopsis book/American Society of Plant Biologists,2011(09):e0153.

[56] Ambudkar S,Kimchi-Sarfaty C,Sauna Z,et al.P-glycoprotein: from genomics to mechanism[J].Oncogene,2003,22:7468-7485.

[57] Geisler M,Blakeslee J,Bouchard R.Cellular efflux of auxin catalyzed by theArabidopsisMDR/PGP transporterAtPGP1[J].Plant J,2005,44:179-194.

[58] Cho M,Lee S H,Cho H T.P-glycoprotein4 displays auxin efflux transporter-like action in Arabidopsis root hair cells and tobacco cells[J].Plant Cell,2007,19:3930-3943.

[59] Sidler M,Hassa P,Hasan S,et al.Involvement of an ABC transporter in a developmental pathway regulating hypocotyl cell elongation in the light[J].Plant Cell,1998(10):1623-1636.

[60] Santelia D，Vincenzetti V，Azzarello E，et al.MDR-like ABC transporter AtPGP4 is involved in auxin-mediated lateral root and root hair development[J].FEBS Lett,2006,579:5399-5406.

[61] Kubeš M,Yang H,Richter G L,et al.TheArabidopsisconcentration-dependent influx/efflux transporterABCB4 regulates cellular auxin levels in the root epidermis[J].Plant J,2012,69:640-654.

[62] Noh B,Murphy A,Spalding E. Multidrug resistance-like genes of Arabidopsis required for auxin transport and auxin-mediated development[J].Plant Cell,2001,13:2441-2454.

[63] Murphy A,Hoogner K,Peer W,et al.Identification, purification, and molecular cloning of N-1-naphthylphthalmic acid-binding plasma membrane-associated aminopeptidases from Arabidopsis[J].Plant Physiol,2002,128:935-950.

[64] Bailly A,Sovero V,Vincenzetti V,et al.Modulation of P-glycoproteins by auxin transport inhibitors is mediated by interaction with immunophilins[J].J Biol Chem,2008,283:21817-21826.

[65] Christie J,Yang H,Richter G,et al.phot1 inhibition of ABCB19 primes lateral auxin fluxes in the shoot apex required for phototropism[J].Plos Biology,2011(09):1001076.

[66] Blakeslee J,Bandyopadhyay A,Lee O,et al.Interactions among PIN-FORMED and P-glycoprotein auxin transporters in Arabidopsis [J].Plant Cell,2007,19:131-147.

[67] Xu Y，Zhang S，Guo H，et al.OsABCB14 functions in auxin transport and iron homeostasis in rice(Oryza sativa L.)[J].Plant J,2014,79:106-117.

[68] Balzan S,Johal G,Carraro N.The role of auxin transporters in monocots development [J].Front Plant Sci,2014(05):393.

[69] Shen C,Yue R,Bai Y,et al.Identification and analysis of medicago truncatula auxin transporter gene families uncover their roles in responses to sinorhizobium meliloti infection[J].Plant Cell Physiol,2015,56(10):1930-1943.

Research progress of auxin transport carrier

YU Chenliang, DONG Wenqi, ZHANG Chenghao*

(VegetableResearchInstitute,ZhejiangAcademyofAgriculturalSciences,Hangzhouzhejiang310021,China)

The polar auxin transport plays an important role in morphogenesis, development and other processes of plant organ. Polar auxin transport is mainly mediated by auxin transport carriers. Recent advances on AUX/LAX protein families, PIN protein families and ABCB/MDR/PGP protein families are reviewed in this paper, which will provide a theoretical basis for the study of polar auxin transport.

Auxin；transport carrier；polar distribution；localization；tissue expression

2016-08-13 基金项目：国家基金面上项目(51375460)；浙江省农业科学院青年人才培养项目(2016R23R08E05)；浙江省农业科学院创新载体建设工程项目;浙江省青年基金项目(LQ17C150003)

俞晨良(1987—)，男，浙江嘉兴人，助理研究员，博士，研究方向为生长素信号转导。张成浩为通信作者,

E-mail: zhchhao2008@163.com

1004-7999(2016)04-0359-08

10.13478/j.cnki.jasyu.2016.04.015

Q945.3

A