水杨酸增强植物抗盐性机制研究进展

王宝增 周栋梅 尚俊梅 朱树华 王路路

(河北省廊坊师范学院生命科学学院 065000)

土壤盐渍化是农业生产中面临的严重问题，全世界有将近7%的陆地面积受盐渍化影响[1]。不合理的耕作及灌溉会导致土壤的次生性盐渍化，据估计，全球干旱及半干旱地区的可耕地正以每天2000～4000 hm2的速度退化成不适宜耕作的盐渍土壤，盐渍化趋势十分严峻[2]。修复盐渍化土壤耗时耗力，且难于大规模实施。满足人类日益增长的粮食需求，提高植物或作物的抗盐能力便成了紧迫的课题，而解决这一课题的前提之一就是洞悉植物抗盐信号机制。

水杨酸(salicylic acid)即邻羟基苯甲酸，是一种广泛存在于植物体内的小分子酚类物质。同时，又是一种内源性激素，它参与调节植物的许多生理过程[3]。作为信号分子，水杨酸可通过复杂的信号转导网络调节植物对各种逆境的反应[4]。研究表明，施用一定浓度的水杨酸可降低多种植物的盐害[5]。最近，对模式植物拟南芥突变体的研究揭示了水杨酸在增强植物抗盐性方面的作用[6]。

1 水杨酸与盐胁迫下植物的Na+的吸收及区域化

土壤中的盐分多以离子形式存在，虽然植物对土壤中离子的吸收具有选择性，但在吸水的同时，必定会吸收大量盐离子，例如Na+等。盐胁迫下Na+的吸收涉及多个转运蛋白，其中高亲和钾转运蛋白(HKT)参与了植物对Na+的吸收以及Na+在植物体内的再分配[7]。在盐胁迫下，水杨酸预处理可降低野生型拟南芥[8]以及高内源水杨酸含量拟南芥突变体nudt7[9]植株地上部分的Na+含量；然而，另一种高内源水杨酸含量突变体npr1植株地上部分的Na+含量却比野生型高，同时还表现出对盐胁迫的高度敏感[10]，说明非表达发病机制相关蛋白1(NPR1)依赖的水杨酸信号通路在限制Na+向植株地上部运输和提高抗盐性方面起关键作用。NPR1是一种水杨酸基因转录共激活蛋白，NPR1缺失会导致Na+内流加剧和植物对盐的超敏感。在高内源水杨酸拟南芥突变体的研究中还发现，nudt7的Na+内流量最低，NPR1信号阻断突变体npr1 Na+内流量最高，二者Na+内流量差异在盐处理1h以上才表现出来，说明外源水杨酸需要长于1h的时间才能作用于Na+转运蛋白，提示水杨酸在转录后水平发挥作用[10]。

盐处理下，植物胞质低Na+水平主要由质膜Na+/H+逆向转运蛋白(SOS1)来维持，该蛋白可将胞质内过多的Na+运出细胞[11]。SOS1 主要起三方面作用：介导胞质Na+流向根际；通过减缓胞质Na+的累积为Na+向液泡储存赢得时间；通过Na+的回流机制控制Na+在植株的根与地上部分的长距离运输。SOS1 mRNA的稳定性很低，半衰期仅10 min[12]，而在拟南芥的SOS1过表达品系中，其稳定性可被一定浓度的H2O2加强，而水杨酸可通过“自我放大反馈环”调控H2O2含量。因此，水杨酸极可能通过该机制调节植物SOS1的表达。

另有研究表明，一种定位于质膜的胁迫诱导蛋白(PMP3)参与Na+的外流，该过程依赖SOS1[13]。在拟南芥及一些单子叶盐生植物中鉴定出了PMP3的同源蛋白[13,14]。Inada等通过盐生植物羊草(Aneurolepidiumchinense)的原位杂交实验，证实了AcPMP3定位于根冠和根表皮[14]。非常巧合的是，AcPMP3的表达可被水杨酸上调，提示水杨酸可以调控盐胁迫下AcPMP3的活性。

Na+在液泡的区域化对于维持胞质低Na+浓度以及提高植物抗盐性也很重要，区域化由液泡膜上的Na+/H+逆向转运蛋白(NHX)介导[15]。NHX在盐生植物中组成型表达，即不需要盐离子诱导也可表达，而在耐盐甜土植物中，其表达受盐胁迫诱导。NHX过表达可提高拟南芥[15]和番茄[16]的抗盐性。有研究证实，水杨酸和脱落酸均可上调NHX的表达[17]。在逆境下，水杨酸可与脱落酸相互作用，提示水杨酸还可能通过NHX介导Na+在液泡中的区域化。

2 水杨酸与盐胁迫下植物的K+稳态

盐胁迫既可阻止植物对某些必需矿质元素的吸收，造成营养离子亏缺，又可破坏细胞中的离子稳态(ion homeostasis)，从而引发营养胁迫。Shabala的研究表明，盐处理时，Na+的进入会导致K+泄漏，从而耗尽细胞K+库，并最终导致细胞死亡[18]。K+稳态的维持可以作为抗盐机制的基本要素，许多研究也证实植物根部K+的存留能力与抗盐性之间的正相关[19]。在一些植物中，水杨酸可减轻盐渍的影响并能够增加根中K+浓度。在减轻盐害方面，尚不清楚在促进K+的吸收与抑制K+的泄漏之间哪一个更重要。最近的研究显示，水杨酸能够阻止K+通过外向整合通道泄漏，这在植物抗盐机制中起一定的作用[8]。

在叶肉细胞中，盐处理引起的K+外流主要是通过去极化激活的外向整合K+通道完成的。例如，拟南芥中的保卫细胞去极化激活的外向整合K+通道(GORK)[20]。用低于0.5 mmol /L 的水杨酸处理拟南芥根部，可降低K+通过GORK的泄漏[8]，表明阻止K+通过GORK的外流是水杨酸降低盐害的主要模式[18]。而拟南芥突变体npr1则不能阻止K+通过去极化激活的外向通道泄漏[10]，说明降低K+通过GORK的泄漏也是由NPR1介导的[18]。

GORK属电压依赖性通道，其作用受到质膜质子泵(H+-ATPase)的强烈影响。盐胁迫下质子泵的激活与植物的抗盐能力呈正相关，且抗盐植物比盐敏感植物的激活效果更为明显。H+-ATPase的激活首先可以抑制去极化激活的外向整合K+通道活性，进一步阻止K+泄漏。而水杨酸增强H+-ATPase活性的效应在npr1突变体中观测不到，也提示了水杨酸对H+-ATPase活性的上调依赖于NPR1[8]。其次，H+-ATPase为SOS1从胞质向胞外运输Na+提供驱动力，因此可降低胞质Na+/K+比值，进而提高抗盐性。

3 展望

外源水杨酸在减轻植物盐害方面的研究报道很多，为植物抗盐性的研究提供了许多新的思路。能否在非盐生植物中过表达水杨酸的合成以提高其抗盐性，或者借助NPR1介导的信号途径增强植物抗盐能力，都值得深入探讨。

其次，NPR1介导的水杨酸信号途径，涉及植物降低根部Na+的吸收、增强根部细胞H+-ATPase活性以及阻止K+泄漏等过程。植物抗盐性的提高包括多个层面，而且各层面也并非完全协调统一。所以，在今后的研究中，探寻水杨酸合成途径中是否存在受盐胁迫专一诱导的启动子，将会成为解决问题的关键。

需要注意的是，水杨酸信号是动态的，组成型过表达水杨酸合成可能会干扰其他信号途径，影响抗盐性的获得。能否区分“胁迫特异性”水杨酸信号标志，还有待于进一步研究。