有氧体能对执行功能的影响:一项fNIRS研究
2016-04-08文世林王华
文世林 王华
摘要:为了探讨有氧体能对大学生执行功能的影响,检验在执行心理任务过程中有氧体能所引起的神经激活水平的变化。通过行为测量和近红外光谱功能成像(fNIRS)方法探讨高、低有氧体能的30名大学生在Flanker任务过程中的行为表现和脑区激活模式的差异。得出结果:高体能组Flanker效应的反应时显著低于低体能组(t(28)=-2.31,P<0.05)。在左侧前额叶皮质区(LDLPFC),高体能组Flanker效应的oxyHb信号显著高于低体能组(t(28)=5.19,P<0.001)。结论:Flanker任务过程中LDLPFC的神经激活和行为操作表现与有氧体能有关,且有氧体能引起脑区oxyHb信号与认知表现的同步变化。研究结果为有氧体能对执行功能相关的神经基质和行为表现产生影响提供了实验证据。
关键词: 有氧体能;大学生;执行功能;脑激活模式;近红外光谱
中图分类号: G 804文章编号:1009783X(2016)02016106文献标志码: A
Abstract:Objective:The present study was to explore the effect of the aerobic fitness on the executive function (EF) of college students and its brain activation mechanism.Methods:The study examined the effect of aerobic fitness on the behavior performance and the brain activation pattern during the Flanker task of 30 college students ( high fitness and low fitness group) using the behavior experiments and the non-invasive functional near infrared spectroscopy (fNIRS) methods which is to identify the potential neural substrates activated by Flanker interference.Results:The Flanker interference of reaction time(RT) of the high fitness group was significant lower than the low fitness group(t(28)=-2.31,P<0.05).And the oxyHb single in the left prefrontal cortex (LDLPFC) of the high fitness group was significant higher than the low fitness group (t(28)=5.19,P<0.001).Conclusions:The EF behavior performance and the brain activation level of the young man during the Flanker task were significant effected by the aerobic fitness simultaneously.And the differences of the brain activation and the improved behavior performance of two groups were coincided.The experiment results provided new evidences to the effect of the aerobic fitness on EF of the young.
Keywords:aerobic fitness;college student;executive function;brain activation pattern;fNIRS
有氧体能(aerobic fitness,或 endurance fitness)是指尽可能长时间地维持肌肉力量或速度输出的能力[1],也有研究称之为心血管适能(cardiovascular fitness)[2]。众多研究表明定期的身体活动和良好的有氧体能有益于增进不同年龄段人群执行功能和脑健康。相比有氧体能低的儿童,有氧体能高者表现出更高的注意能力[3]、更快的信息处理速度[4]及在标准化学业成绩测验中获得高分[56]。有氧体能可提高老年人大脑前额叶皮质的氧和反应水平[7],可提高老年人多个脑区的灰质体积[8]。有关老人痴呆症(alzheimer's disease,AD)的研究表明,有氧体能可增加与AD相关的脑区的灰质体积[9],提高默认网络(default mode network,DMN)的功能连接[10]。可见,有氧体能对儿童和老年人的执行功能和脑健康有显著意义。
然而,有氧体能对某些特定执行控制过程的影响以及神经基质(neural substrates)变化的有关机制仍有待进一步探索。如何通过包括身体活动在内的健康行为方式获得特定大脑结构和功能持续发展的机会,是运动科学和认知神经科学领域非常重要的课题之一[11]。该领域的研究大多在严格控制的实验条件下完成,且需要借助先进的研究手段。特别是随着神经影像技术的发展,如核磁共振技术(fMRI)、单光子发射断层显像(SPECT)、近红外光谱技术(fNIRS)等,研究者可直接监测执行心理任务过程中大脑激活水平和大脑血液动力学等方面的特征。
基于上述论述提出如下假设:有氧体能对执行功能相关的神经基质和行为表现产生影响。根据上述假设,研究设计了行为实验和光谱实验,进一步检验行为实验中高体能组与低体能组的反应时差异,以及近红外光谱实验中高体能组与低体能组局部脑区的oxy-Hb信号在功能脑区上的差异。
1研究方法
1.1实验对象
实验对象为北京市某体育院校30名大学生(15男,15女)。被试筛选的条件:1)无脑创伤、精神病史、心肺疾病、鼻炎等;2)右利手;3)辨色正常;4)实验前2天不能饮酒、熬夜、大负荷运动;4)Flanker任务的错误率在40%以上的数据应予以剔除;5)运动任务中,未完成10 min有氧运动的被试数据应被剔除;6)此外,存在较多头动噪声的血氧信号数据应被剔除。研究中招募的30名被试均以中文为母语,且符合上述实验要求。实验开始前被试仔细阅读研究知情协议书,并签名确认。
所有被试先参加800 m测试,并根据800 m成绩(按高考评分标准换算分值)进行排序和实验分组,前15位(8男,7女)作为高体能组,后15位(7男,8女)作为低体能组(见表1)。其中,800 m成绩高体能组显著高于低体能组(t(28)=5.50,P<0.001),高体能组每周锻炼次数显著高于低体能组(t(28)=2.35,P<0.001)。此外,每周锻炼次数与800 m成绩具有较高的相关性(r=0.59,P<0.001,n=30)。这就进一步说明按800 m成绩来划分有氧体能具有一定的合理性。800 m跑是无氧功能与有氧功能的混合耐力跑,对心血管能力有一定的要求,是一种检验心血管能力(cardiovascular fitness)的测试。有研究以800 m跑成绩评判女大学生的耐力水平,并以此来评判体育专业女大学生和普通女生的有氧体能[12]。有限元分析认为大脑血氧相对稳定,出现显著差异的年龄区间为25岁以下、25~54岁、54岁以上3个等级[13]。虽说高低体能组的年龄存在临界差异(t(28)=-2.27,P<0.05),但2组的年龄均值小于25岁,可认为高低体能组在年龄上的差异不是引起脑区oxyHb信号变化的主要因素。研究中的被试均为体育专业学生,其800 m成绩相对较高,被试800 m平均得分所对应的成绩为:男子133 s 74 ms,女子161 s 12 ms,该分组的成绩标准不一定适合普通的大学生。
1.2实验设计
采用重复测量两因素混合实验设计。其中自变量Flanker任务(一致任务与不一致任务)和有氧体能(高体能组和低体能组)。Flanker任务为被试内因素,有氧体能作为被试间因素,这样就可做一个2×2的重复测量两因素的混合实验设计。
实验程序:1)有氧体能测试。30名被试随机分成2组参加800 m测试,采用手动计时记录成绩。所记录成绩根据体育高考800 m评分标准换算分值,并按从高到低的顺序进行排序,其中前15位为高体能组,后15位为低体能组。2)心理实验。高、低体能组的每个被试随机参加Flanker任务测试,并用fNIRS同步监测大脑活动。其中,Flanker任务具有如下特点:在黑色屏幕的中间位置呈现白色的箭头刺激,其中箭头刺激共包括2种:一致的刺激(>>>>>,<<<<<)和不一致的刺激(<<><<,>><>>)。实验开始后,被试对刺激中央的靶箭头朝向做出反应,如果靶箭头是“<”就按键盘左侧的“F”键,是“>”则按键盘右侧的“J”键。每个session包括8个block,其中一致任务刺激4个block,不一致任务刺激4个block。每个block包括30个trail,每个trail的持续时间为1 s,其中任务呈现400 ms,间隙为600 ms。实验过程中Flanker任务自动记录被试的反应时等相关的行为数据。
1.3fNIRS监测方案
实验采用多通道fNIRS系统(ETG4000,Japan)监测Flanker任务过程中局部脑区的血氧信号。fNIRS监测方案如下。
1)佩戴fNIRS光极帽。根据10~20系统法和人脑生理解剖结构来佩戴fNIRS光极帽。ETG4000的光极帽由左右2块测量面板组成,每块测量面板包括8个发射光极和8个接收光极,光极间距为3 cm,测量面板的光极排列方式为3×5。每块面板包括22个测量通道,共计44个通道。依据执行功能的神经激活脑区分布特征和fNIRS设备的功能特点,实验中光极帽主要覆盖大脑前额叶皮质区。其中,左侧面板的第23号发射光极放置在FP1位置,右侧面板的第11号发射光极放置在FP2位置(如图3所示)。为了确保前、后测光极帽佩戴的位置一致,一般在前测结束后,主试用彩色笔将光极放置的主要生理标志点在被试头皮上做出标记,以便后测时可将同一光极放置在原有的位置。
2)检查光谱仪各通道的信号强度。fNIRS系统通过785和830 nm 2种波长的近红外光来采集人脑活动时的光学数据(采样频率为10 Hz)。由于光极和头皮之间存在毛发、油脂等非介质物,在信号测试时个别通道的信号强度有可能会出现偏弱的现象。这就需要主试对通道的信号强度进行检查,及时调整信号强度偏弱通道所对应的光极与头皮的接触位置,提高通道的信号强度。如果调整后仍出现信号强度不正常的情况,主试记录该通道的代码,以便数据分析时将该通道数据进行处理或剔除。
3)数据的输出与统计。实验结束后直接将解算出的数据导出计算机进行离线分析。ETG4000系统可通过BeerLambert定律对采集的光学数据进行解算,得到含氧血红蛋白(oxygenated hemoglobin,oxyHb)、脱氧血红蛋白(deoxygenated hemoglobin,deoxyHb)和总血红蛋白(total hemoglobin,totalHb)的血氧信号数据。通过TOPO软件对血氧信号数据进行预处理,应用NFRI软件进行MNI脑区空间坐标配准(virtual registration)和功能成像[14]。
1.4统计学分析
通过IBM SPSS Statictic 22.0对行为和fNIRS数据进行计算和统计分析:独立样本t检验来比较各组间Flanker效应的反应时和oxyHb信号的差异。
2研究结果
2.1Flanker任务的行为表现
首先,对行为数据进行预处理。统计一致任务和不一致任务条件下的反应时和错误率的均值,见表2。
为了考察不同有氧体能对执行功能的影响,先对Flanker任务的效应进行分析。Flanker效应(Flanker interference,简称Flanker效应)是指由周边刺激对中央靶刺激所引起的干扰,行为数据的效应以不一致任务与一致任务的差值来表示[15]。通过独立样本t检验对比高、低体能组的Flanker效应差异,结果显示:高体能组的反应时显著低于低体能组(t(28)=-2.31,P<0.05,r2pb=0.16,见图1A/C),但错误率的组间差异不显著(t(28)=-0.18,P>0.05,见图1B/D)。结果表明,有氧体能对反应时产生影响。
从有氧体能和Flanker任务的交互作用(如图2所示)来看,有氧体能对行为操作主要表现在不一致任务水平上。
2.2fNIRS结果
对血氧信号数据进行预处理:将频率小于0.04 Hz和大于0.7 Hz的成分滤除,其中包括心脏、呼吸和头动等噪声。预处理之后,根据任务类型进一步统计出一致任务和不一致任务水平上的oxyHb信号。接下来通过SPSS数据包对oxyHb信号进行统计分析。近红外光谱设备可获得oxyHb、deoxyHb以及二者之和totalHb3项指标。相比deoxyHb和totalHb信号,oxyHb信号更能反映大脑神经激活水平的变化[1618],因此,研究中通过计算oxyHb信号的变化来反映认知过程的神经激活水平。
研究将各通道所在脑区的位置划分了6个感兴趣区,划分的方法与老年人的研究一致[19],如图3所示。
随后在ROIs水平上检验有氧体能对Flanker效应所引发的oxyHb信号的影响(见图4A)。同样,在ROIs水平上Flanker效应为:不一致任务与一致任务的oxyHb信号的差值。之后,对高、低体能组的效应进行检验(独立样本t检验),结果显示:仅在LDLPFC脑区上高体能组Flanker效应的oxyHb信号显著大于低体能组(t(28)= 5.19,P<0.001,r2pb=0.49,如图4B和4C所示)。结果表明,有氧体能对L-DLPFC脑区的神经激活产生显著的影响。
从交互作用结果(见图4D)来看,面对不同的认知任务,有氧体能高低会引发的神经激活水平的差异,其中不一致任务水平上高体能组的神经激活水平高于低体能组,但在一致性任务水平上二者的差异不显著。
2.3行为数据与fNIRS数据的关系
有研究通过McNemar检验推断反应时与局部脑区OxyHb信号变化的关系来反映有氧运动的效益[20]。那么,研究将以此方法来检验有氧体能对执行功能的作用。将[(不一致任务一致任务)高体能组 (不一致任务一致任务)低体能组]的反应时和OxyHb信号进行对比(见表3),统计分析的结果显示,有氧体能引起的oxyHb信号的增加与反应时的降低显著相关(χ2nk=4.26,P<0.05)。
3分析与讨论
研究旨在探讨有氧体能水平是否对大学生执行功能产生影响。为了论证上述问题,研究通过Flanker效应的行为数据和血氧信号的同步变化来反映有氧体能与执行功能的关系。
行为数据结果显示,高、低体能组的行为表现有差异。其中,在一致性任务中,高、低体能组的反应时差异不显著,但在不一致性任务中,低体能组的反应时显著高于高体能组。不同有氧体能的反应时存在差异,这与Hillman等人的研究结果一致[34],可见,有氧体能的高低与认知行为表现有直接关联。行为表现之所以在一致任务与不一致性任务水平上存在差异,可能是因为处理不同难度认知任务的能力与有氧体能相关,比如,高体能组的反应操作速度显著快于低体能组,可能是因为高体能组在认知控制过程中具有更好的认知弹性来应对更高难度的认知任务。
从近红外光谱数据来看,在不一致任务水平上,低体能组前额叶皮质(LDLPFC)的神经激活水平比高体能组低,但在一致任务水平上,二者的差异不显著。这说明:相比高体能组,低体能组在同等任务难度的情况下所面临的反应冲突(response conflict)处理难度大,募集注意资源的能力偏低,同时刺激分类和大脑的处理速度延迟[21];相反,高体能组可弹性地调节认知控制过程,且Flanker任务过程中oxyHb信号水平更高。因此,光谱实验表明,有氧体能的高低会引起执行控制过程中神经激活水平的差异。
fNIRS和行为数据的结果显示,高体能组的反应时低,oxyHb信号强,低体能组则相反。上述结果说明,有氧体能对认知资源的分配有影响。低体能组由于调用认知资源的能力差,所以在高难度认知任务时认知表现出现大幅降低,而高体能组却能保持较高的认知表现,这与Hillman等的研究结果一致[22]。另外,有研究发现有氧体能对算术任务的信号编码、认知资源分配和语义过程产生显著影响,在算术任务中,高体能组的反应时和错误率显著低于低体能组,且N170、P3和N400的幅度也存在显著差异。还有研究者检验了不同有氧体能与语言过程的关系,研究发现高体能儿童应对各种句子类型时其N400幅度(代表语义信息)更大,潜伏期更短,而在句法错误方面P600幅度(代表语言结构)更大[23]。上述研究进一步将有氧体能与执行功能的关系外推到算术与语言等方面。
那么,有氧体能为何会对认知资源分配和执行功能产生影响?从神经生化角度来看,有氧体能可促进神经再生(neurogenesis)。有研究表明有氧运动可促进海马齿状回(dentate gyrus)的神经再生,并构建了一个用来解释运动促进海马功能提高的模型。有氧体能可促进神经营养因子(brain derived neurotrophic factor,BDNF)的分泌。神经营养因子是运动促进大脑功能和可塑性的核心变量之一[24],比如BDNF可加快成年人大脑神经元的增值、分化和存活[25]。上述研究说明,有氧体能可促进大脑的神经再生,增加神经营养因子的分泌,从而为更好地分配认知资源以及维持脑功能提供生理条件。
从神经影像学角度来看,有氧体能可改变大脑激活模式。fMRI研究[26]发现在不一致任务的前半段高体能儿童的左、右侧额中回,补偿运动区,扣带回和左侧顶区皮质出现了较高的神经激活,后半段略有下降;相反,低体能儿童在整个任务过程中神经激活变化不显著。另外,ERP研究的证据表明有氧体能与认知策略有关。有研究认为之所以高体能组P3幅度比低体能组大,潜伏期比低体能组短的原因是:低体能组在募集注意资源能力和处理环境刺激效率方面的能力不如高体能组[27]。另有ERP研究表明,相比高体能组,低体能组在一致任务过程能观测到更大的ERN[28]。ERN由ACC产生,大脑区域的补偿和认知控制的实时调整,ERN可作为反映认知控制策略的神经电指标[29]。在一致任务水平上,低体能组采用“reactive”认知策略,然而,这种“reactive”认知策略却不能满足不一致任务的认知难度需求;相比之下,高体能组的ERN幅度较小,说明高有氧体能被试不依赖于“reactive”认知策略来应对一致任务,以致在更高认知任务条件下可获得更高的认知表现[28]。P3可检测注意资源的大脑功能区域,且P3可反映如何通过调节注意投入来更出色地完成“proactive”认知控制目标[27]。在“proactive”认知控制过程中,如果这一过程持续时间较长则需提高局部功能脑区的代谢水平,由于低体能组不能调动更多的神经电活动资源来完成上述的认知控制过程,P3幅度偏小[28]。通过ERN和P3的潜伏期和幅度的变化揭示了高、低有氧体能人群的认知控制策略差异,并解释了不同任务难度水平上行为表现差异的原因。
综上所述,注意资源的分配、处理环境刺激的效率、认知策略的选择等方面的差异可能是有氧体能引起执行功能变化的原因。
4结论
Flanker任务过程中左侧背外侧前额叶皮质的神经激活和行为操作表现与有氧体能有关,且有氧体能引起脑区oxy-Hb信号与认知表现的同步变化。研究结果为有氧体能对执行功能相关的神经基质和行为表现产生影响提供了实验证据。
参考文献:
[1]JONES A M,CARTER H.The effect of endurance training on parameters of aerobic fitness[J].Sports Med,2000,29(6):373.
[2]VOELCKERREHAGE C,GODDE B,STAUDINGER U M.Physical and motor fitness are both related to cognition in old age[J].Eur J Neurosci,2010,31(1):167.
[3]HILLMAN C H,BUCK S M,THEMANSON J R,et al.Aerobic fitness and cognitive development:Eventrelated brain potential and task performance indices of executive control in preadolescent children[J].Dev Psychol,2009,45(1):114.
[4]HILLMAN C H,CASTELLI D M,BUCK S M.Aerobic fitness and neurocognitive function in healthy preadolescent children[J].Med Sci Sports Exerc,2005,37(11):1967.
[5]CASTELLI D M,HILLMAN C H,BUCK S M,et al.Physical fitness and academic achievement in third and fifthgrade students[J].J Sport Exerc Psychol,2007,29(2):239.
[6]HAAPALA E A.Cardiorespiratory fitness and motor skills in relation to cognition and academic performance in childrena review[J].J Hum Kinet,2013(36):55.
[7]ALBINET C T,MANDRICK K,BEMARD P L,et al.Improved cerebral oxygenation response and executive performance as a function of cardiorespiratory fitness in older women:a fNIRS study[J].Front Aging Neurosci,2014(6):272.
[8]WEINSTEIN A M,VOSS M W,PRAKASH R S,et al.The association between aerobic fitness and executive function is mediated by prefrontal cortex volume[J].Brain Behav Immun, 2012,26(5):811.
[9]BOOTS E A,SCHULTZ S A,OH J M,et al.Cardiorespiratory fitness is associated with brain structure,cognition,and mood in a middleaged cohort at risk for Alzheimer's disease[J].Brain Imaging Behav,2014,10(4):1.
[10]VOSS M W,ERICKSON K I,PRAKASH R S,et al.Functional connectivity:a source of variance in the association between cardiorespiratory fitness and cognition?[J].Neuropsychologia,2010,48(5):1394.
[11]KHAN N A,HILLMAN C H.The relation of childhood physical activity and aerobic fitness to brain function and cognition:a review[J].Pediatr Exerc Sci,2014,26(2):138.
[12]李鑫.短时中等强度有氧运动对女大学生执行功能的影响[D].上海:华东师范大学,2012.
[13]ROOKS C R,THOM N J,MCCULLY K K,et al.Effects of incremental exercise on cerebral oxygenation measured by nearinfrared spectroscopy:a systematic review[J].Prog Neurobiol,2010,92(2):134.
[14]SINGH A K,OKAMOTO M,DAN H,et al.Spatial registration of multichannel multisubject fNIRS data to MNI space without MRI[J].Neuroimage,2005,27(4):842.
[15]李畅,陈加,何春红,等.Flanker任务中纯净的冲突适应效应[J].西南大学学报(自然科学版),2010(4):152.
[16]SATO H,KIGUCHI M,KAWAGUCHI F,et al.Practicality of wavelength selection to improve signaltonoise ratio in nearinfrared spectroscopy[J].Neuroimage,2004,21(4):15541562.
[17]ZHANG H,DUAN L,ZHANG Y J,et al.Testretest assessment of independent component analysisderived restingstate functional connectivity based on functional nearinfrared spectroscopy[J].Neuroimage,2011,55(2):607.
[18]ULUDAG K,STEINBRINK J,VILLRINGER A,et al.Separability and cross talk:optimizing dual wavelength combinations for nearinfrared spectroscopy of the adult head[J].Neuroimage,2004,22(2):583.
[19]文世林,夏树花,李思,等.急性有氧负荷对老年人执行功能的影响:来自fNIRS和行为实验的证据[J].体育科学,2015(10):37.
[20]YANAGISAWA H,DAN I,TSUZUKI D,et al.Acute moderate exercise elicits increased dorsolateral prefrontal activation and improves cognitive performance with Stroop test[J].Neuroimage,2010,50(4):1702.
[21]HILLMAN C H,WEISS E P,HAGBERG J M,et al.The relationship of age and cardiovascular fitness to cognitive and motor processes[J].Psychophysiology,2002,39(3):303.
[22]HILLMAN C H,MOTL R W,PONTIFEX M B,et al.Physical activity and cognitive function in a crosssection of younger and older communitydwelling individuals[J].Health Psychol,2006,25(6):678.
[23]SCUDDER M R,FEDERMEIER K D,RAINE L B,et al.The association between aerobic fitness and language processing in children:implications for academic achievement[J].Brain Cogn,2014,87:140.
[24]COTMAN C W,BERCHTOLD N C,CHRISTIE L A.Exercise builds brain health:key roles of growth factor cascades and inflammation[J].Trends Neurosci,2007,30(9):464.
[25]HUANG T,LARSEN K T,RIEDLARSEN M,et al.The effects of physical activity and exercise on brainderived neurotrophic factor in healthy humans:A review[J].Scand J Med Sci Sports,2014,24(1):1.
[26]CHADDOCK L,ERICKSON K I,PRAKASH R S,et al.A functional MRI investigation of the association between childhood aerobic fitness and neurocognitive control[J].Biol Psychol,2012,89(1):260.
[27]POLICH J.Updating P300:an integrative theory of P3a and P3b[J].Clin Neurophysiol,2007,118(10):2128.
[28]PONTIFEX M B,RAINE L B,JOHNSON C R,et al.Cardiorespiratory fitness and the flexible modulation of cognitive control in preadolescent children[J].J Cogn Neurosci,2011,23(6):1332.
[29]HAJCAK G,MOSER J S,YEUNG N,et al.On the ERN and the significance of errors[J].Psychophysiology,2005,42(2):151.