象山港海洋牧场示范区浮游植物的群落特征及其与环境因子的关系*

刘　懂　陈　晨　王　莉　焦海峰,　孙　元　王一农①　尤仲杰,

(1. 宁波大学海洋学院　宁波　315211; 2. 宁波市海洋与渔业研究院　宁波　315012)

象山港位于浙江省北部沿海,是一个由东北向西南深入内陆的狭长型半封闭式海湾,全港纵深62.8km,总面积 563km2,水体交换能力较弱(中国海湾志编纂委员会,1992)。港内自然环境优良,生物资源丰富,是浙江省重要的海水养殖区和生态湿地(尤仲杰等,2011)。近年来,由于象山港沿岸基础设施建设(象山港大桥)和临港工业的迅猛发展(火电厂和造船厂),给原本较脆弱的生态环境和渔业资源造成了严重的影响(刘晶晶等,2010; 曾相明等,2011)。为改善和修复象山港的生态环境,保护和增殖海洋渔业资源,宁波市于 2008年在白石山海域投放了 230个水泥鱼礁体(共0.5×104m3)。并于2012年4月在象山港海洋牧场示范区(白石山-中央山北侧)建成 1个人工鱼礁群(共3.6×104m3),移植大型海藻10ha,放流各类鱼苗2.4×106尾。

海洋牧场是基于人工鱼礁的一种新型渔业资源增殖模式,科学地设计和设置人工鱼礁,可以明显改善水域环境,达到诱集和增殖渔业资源的效果(Dupont,2008)。浮游植物是海洋生态系统中最重要的初级生产者,其群落结构易受到环境因子的影响,对环境的变化比较敏感(吴玉霖等,2005)。目前,国内外学者大多通过对投礁前后以及投礁区域和未投礁区域鱼类、无脊椎动物(Fabiet al,2002; 汪振华等,2010)、底栖动物(Boaventuraet al,2006; 廖一波等,2014)、附着生物(张伟等,2009)群落结构的对比分析,来阐明人工鱼礁生态修复和资源增殖的效果,但对人工鱼礁区或增殖区浮游植物的研究报道较少(Chenet al,2008; 雷安平等,2009; 江志兵等,2012)。其中江志兵等(2012)对象山港 2008年投礁后鱼礁区和对照区的浮游植物群落进行了研究,本文对象山港2012年投礁后海洋牧场示范区和对照区浮游植物的群落特征及其与主要环境因子的关系进行了研究,以期为合理地评价示范区建设的资源和生态修复效果提供参考。

1　材料与方法

1.1　研究区域与站位设置

象山港海洋牧场示范区位于白石山-中央山北侧,象山港航道以南600m海域,海域面积4.2km2。本次调查在示范区及其邻近海域共设 10个站点。其中 1—5号站点位于示范区,6—10号站点位于对照区,具体站点设置见图1。

图1　研究区域和调查站点Fig.1　Study area and sampling stations in the Xiangshan Bay

1.2　样品采集与分析

采样时间为 2014 年 4 月(春)、7 月(夏)、10 月(秋)和2015年1月(冬)。样品的采集用浅水III型浮游生物网(网口内径为 37cm,网目孔径 77μm)垂直拖网,5%福尔马林溶液现场固定。各样品在实验室浓缩到100ml,并进行种类鉴定和个体计数。所有操作均按《海洋调查规范》(GB/T 12763.6-2007)执行(中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局,2008)。采集浮游植物的同时,测量表层水(0.5m)的温度、盐度、pH值、溶解氧(DO)、营养盐(NO3-N、NO2-N、NH4-N、PO4-P和SiO3-Si),用SZC15-2型CTD测量仪测量水深。

1.3　数据处理与分析

用PRIMER 5.0版软件对浮游植物的丰度进行平方根转换,建立Bray-Curtis相似性聚类分析,并进行非度量多维尺度排序(nMDS: non-metric multidimensional scaling)。浮游植物群落的季节、区域性差异用双因素相似性(ANOSIM: analysis of similarity)分析。同时,用Primer 5.0版软件计算浮游植物的Margalef丰富度指数(D)、Shannon-Wiener多样性指数(H')和 Pielou均匀度指数(J)。用优势度指数(Y)分析浮游植物的优势种(沈国英等,2002)。用优势种更替率(R)分析优势种的季节演替(郑白雯等,2014)。

用SPSS 22.0版软件对浮游植物丰度、群落多样性指数和环境因子进行以季节和区域为因素的双因素方差分析,各变量分析前进行正态检验(K-S检验)和方差齐次性检验。若不满足上述要求,则对参数进行非参数检验(K-W检验)。用Canoco 4.5版软件分析环境因子对浮游植物物种分布的影响,本文将研究区域的优势种作为排序的物种,对排序物种数据进行除趋势对应分析(DCA),发现4个轴中梯度最大值＜3,故选择RDA进行物种-环境相关性分析。采样站位平面图用Surfer 11.0软件绘制。

2　结果

2.1　种类组成

调查海域共鉴定出浮游植物95种(含变种、变型),隶属于 7门59属,其中硅藻门 31属64种; 绿藻门10属10种; 甲藻门6属9种; 蓝藻门7属7种; 金藻门和裸藻门均为2属2种; 黄藻门1属1种。浮游植物各门类种类数的时空分布见图 2,种类数的季节分布表现为冬季(48种)＞秋季(44种)＞夏季=春季(39种),区域分布表现为示范区(76种)＞对照区(56种)。

2.2　优势种

调查海域 4个季节浮游植物优势种(Y≥0.02)共有13种,均隶属于硅藻(表1)。其中春季优势种共4种,主要优势种为琼氏圆筛藻(Coscinodiscus jonesianus)和太阳漂流藻(Planktoniella sol),琼氏圆筛藻占据绝对优势(Y=0.651); 夏季优势种共8种,主要优势种和春季一致,但太阳漂流藻演替为最主要优势种; 秋季优势种共5种,整齐圆筛藻(C. concinnus)、琼氏圆筛藻和星脐圆筛藻(C. asteromphalus)成为主要优势种;冬季优势种共 9种,太阳漂流藻、中肋骨条藻(Skeletonema costatum)和辐射圆筛藻(C. radiatus)演替为主要优势种,琼氏圆筛藻和星脐圆筛藻为全年优势种。秋季到冬季的更替率最高(72.7%),其次为夏季到秋季(70%),春季到夏季最低,也有 50%,表明存在明显的季节演替。示范区和对照区的优势种各7种,主要优势种均为琼氏圆筛藻、太阳漂流藻和整齐圆筛藻。

2.3　丰度和生物多样性

图2　浮游植物各门类种类数的时空变化Fig.2　Temporal and spatial variations of phytoplankton taxonomy

表1　浮游植物优势种与优势度(Y)Tab.1　Dominant species of phytoplankton and their dominance (Y)

图3　浮游植物丰度和生物多样性指数(Mean±SD)的时空变化Fig.3　Temporal and spatial variations of density and biodiversity indices for phytoplankton

双因素方差分析结果表明(图 3): 季节间,浮游植物丰度、Margalef丰富度指数(D)、Shannon-Wiener多样性指数(H')、Pielou均匀度指数(J)均存在极显著差异(P＜0.01)。秋、春季全区的细胞丰度(121.59和79.39×104个/m3)显著高于冬、夏季(13.05 和 7.05×104个/m3),四季均值为55.27×104个/m3;D、H'和J均表现为冬＞夏＞秋＞春季。区域间,各季节示范区与对照区的浮游植物丰度、D、H'和J均无显著差异(P＞0.05)。示范区春、夏季浮游植物细胞丰度(104.98和7.32×104个/m3)高于对照区(53.76 和 6.78×104个/m3),秋、冬季(104.38和 10.16×104个/m3)低于对照区(138.8和15.94×104个/m3);D表现为示范区略高于对照区;H'表现为春、秋、冬季示范区高于对照区,夏季反之;J表现为夏、秋、冬季示范区高于对照区,春季反之。示范区丰度、多样性指数(D、H'和J)的四季均值均高于对照区。

2.4　群落结构

聚类分析结果表明(图 4),除冬季 1号站点有些偏离冬季群落外,不同季节间浮游植物群落组成差异明显,而各季节示范区和对照区群落组成相似度较高。nMDS排序结果(图 5)与聚类分析结果基本一致,因此可将浮游植物群落大致划分为春、夏、秋、冬季4个类群。双因素相似性分析结果(ANOSIM)也表明(表 2),季节间浮游植物群落组成存在显著性差异(R=0.95,P=0.001),各季节区域间无显著性差异(R=0.10,P=0.088)。

2.5　浮游植物与环境因子的关系

环境因子的时空特征见表3。季节间,除水深外,其它环境因子(水温、盐度、pH、DO、NO3-N、NO2-N、NH4-N、PO4-P和SiO3-Si)均存在极显著差异(P＜0.01)。区域间,上述环境因子差异均不显著(P＞0.05)。根据4个季节浮游植物的种类和环境数据,选取13种优势种和 10种环境因子,用于 RDA分析。共产生 4个RDA排序轴,第 1轴与所有典范轴均呈极显著差异(P=0.002),且前 2个排序轴特征值占总特征值的73.40%,两主要排序轴(第1轴和第2轴)的特征值分别为 0.451和 0.276,各自的物种-环境相关系数分别为0.909和0.805,表明RDA排序结果良好。

优势种与环境因子间的RDA排序图表明(图6A),象山港示范区附近海域浮游植物的主要影响因素为盐度、水温、营养盐(NO3-N、PO4-P、SiO3-Si)和DO。其中与第1轴正相关性较强的因子为NO3-N、PO4-P和SiO3-Si,相关系数分别为0.809、0.771和0.731; 与第1轴负相关性较强的环境因子为盐度和水温,相关系数分别为–0.856、–0.794。第2轴与DO呈最大正相关,相关系数为 0.366,与 NO2-N呈最大负相关,相关系数为–0.409。因此,第1轴基本反映了盐度、水温和营养盐(NO3-N、PO4-P和SiO3-Si)的变化,第2轴主要反映 DO和NO2-N的变化。琼氏圆筛藻、太阳漂流藻、辐射圆筛藻、整齐圆筛藻、星脐圆筛藻、中肋骨条藻和尖针杆藻等主要优势种与盐度、温度、营养盐(NO3-N、PO4-P、SiO3-Si)和DO等因子密切相关,且响应机制有所不同。

图4　不同季节浮游植物群落聚类分析Fig.4　Cluster analysis on phytoplankton community in different seasons

图5　浮游植物群落的多维尺度分析Fig.5　The nMDS of phytoplankton communities

表2　群落结构时空差异的ANOSIM分析结果Tab.2　ANOSIM results on temporal and spatial differences in community structure

3　讨论

3.1　浮游植物群落结构的季节变化

本次调查共鉴定浮游植物 95种,其中硅藻门在种类和丰度上均占有绝对优势(分别为 67.37%、98.28%),表明示范区及其邻近海域属于硅藻型浮游植物群落,这与尤仲杰等(2011)的研究结果大体一致。此现象可能与象山港海域硅酸盐含量丰富(张丽旭等,2008),且硅酸盐含量影响硅藻的生长繁殖(谢文玲等,2007)有关。相较于其它季节,夏季硅藻门的种类所占比重(58.97%)明显低于秋季(81.82%)、冬季(77.08%)和春季(76.92%),而蓝、绿藻所占比重明显升高(均为15.38%)。这可能是因为乌沙山电厂温排水对海洋牧场示范区及其邻近海域温升影响程度较大(黄秀清等,2014),且温升过高会导致蓝、绿藻数量增多,而抑制硅藻的生长(Snoeijset al,1989; 於凡等,2010)。

浮游植物丰度呈现周年内出现两个峰值的双周期型的季节变动特点,秋、春季明显高于冬、夏季。夏季处于丰水期,象山港湾内无机氮含量相对较低,且示范区内大面积的海藻养殖会消耗大量的营养盐,导致夏季浮游植物的丰度最低(吕华庆等,2009)。秋季,长江冲淡水、江浙沿岸流和内陆径流汇入象山港,

营养盐含量最高,导致出现秋季高峰。冬季海水混合较强,悬浮物浓度升高,透明度降低,且水温较低,不利于浮游植物光合作和生长繁殖,导致冬季丰度较低。春季随着水温不断升高,加上冬季低数量的浮游植物减少了对营养盐的消耗,导致春季浮游植物丰度的突增。

表3　环境因子(Mean±SD)的时空特征Tab.3　Temporal and spatial characteristics of environmental variables

图6　浮游植物优势种与环境因子间的RDA排序图Fig.6　RDA (redundancy analysis) ordination of environmental variables with dominant species of phytoplankton

浮游植物优势种以沿岸内湾性类群为主,并伴有外海暖流性、河溪淡水性类群(刘莲等,2013)。优势种均为硅藻,且存在明显的季节演替现象,这主要是因为象山港水体的混合机理存在季节差异(中国海湾志编纂委员会,1992; 董礼先等,2000)。春季,随着水温的升高,琼氏圆筛藻为示范区及邻近海域的绝对优势种(Y=0.651),优势种组成较单一,使得该季生物多样性指数(D、H'和J)显著低于其它季节。夏季,台湾暖流的影响较大,太阳漂流藻等暖水高盐性种类流入港内,演替为主要优势种。秋季,主要受到长江冲淡水、浙江沿岸流的影响,水体盐度降到最低,太阳漂流藻的优势度明显下降,整齐圆筛藻和琼氏圆筛藻演替为主要优势种。冬季,随水温降低和盐度的升高,太阳漂流藻和广温性的中肋骨条藻演替为主要优势种。

3.2　示范区建设对浮游植物群落的影响

本次研究结果表明,各季节示范区和对照区浮游植物的丰度、生物多样性指数(D、H'和J)和群落组成均无显著性差异,象山港2008年人工鱼礁投放后浮游植物和大型底栖动物也表现出类似的规律(江志兵等,2012; 廖一波等,2014)。但与建设前相比,浮游植物的丰度、多样性指数(H'和J)与 DO均有所提高(表 4),这表明示范区的建设(2012年)对其周围海域的资源与环境有一定的修复作用,但效果并不显著。其主要原因可能为: (1) 示范区位于白石山邻近海域,海底平坦,底质类型为粉砂质粘土,水深 10—15m,适合投放以贝、虾、藻类为主要增殖对象的人工鱼礁(虞聪达,2004)。示范区人工鱼礁的投放会影响其周围海域原有的流场结构,并围绕鱼礁形成新的流场效应(迎流面上升流和背流面涡流),加速了底层沉积物中的营养盐和有机质向水体中的输送,从而促进示范区浮游植物的生长与繁殖(Falcãoet al,2009;Jianget al,2010)。(2) 人工鱼礁的投放会短期破坏原有的生境,这种负效应转化为正效应一般要历时 1—2年(王伟定等,2010),本次调查距示范区的建设仅2年,使得其生态效应不显著。(3) 示范区位于象山港狭湾内段,相较于人工投礁对水体的混合作用,投礁海域以重力环流和潮振荡为主导的纵向弥散作用更加显著(董礼先等,1999; 王伟定等,2010; 吴忠鑫等,2012)。

此外,本次投礁后示范区的丰度、H'和J的四季均值都略高于对照区,且示范区的浮游植物种类数(76种)也高于对照区(56种),这与陈海峰等(2013)的研究结果一致,说明建设后示范区的环境较对照区更适合浮游植物的生长繁殖。而2008年人工鱼礁投放后结果与之相反(江志兵等,2012),这可能与本次人工鱼礁投放的规模(3.6×104m3)明显高于 2008 年(0.5×104m3),且增殖放流力度更大有关(虞聪达,2004)。

表4　象山港浮游植物的时空变化Tab.4　Temporal and spatial characteristics of phytoplankton in Xiangshan Bay

3.3　环境因子对浮游植物群落结构的影响

RDA分析结果表明(图 6A),影响象山港海洋牧场示范区及其邻近海域浮游植物群落结构的最主要环境因子为盐度,其次为水温、营养盐(NO3-N、PO4-P和 SiO3-Si)和 DO,且各种浮游植物优势种对上述环境因子的响应机制有所不同。这与优势种的生态习性密切相关(高亚辉等,2003; 林更铭等,2011)。其中:琼氏圆筛藻属于暖水种,故其与水温呈正相关,春、夏、秋季(温度相对较高)优势度明显高于冬季; 太阳漂流藻属于暖水高盐种,故其与盐度和水温呈正相关,成为春、夏季(盐度和温度均较高)的主要优势种;整齐圆筛藻属于低盐种,故其与盐度呈负相关,成为秋季(盐度最低)的主要优势种; 浮游植物的生长与营养盐的浓度密切相关,且营养盐浓度的升高有助于提高硅藻门的丰度(Lvet al,2014; Licursiet al,2016)。本次研究优势种均为硅藻,故绝大部分优势种与营养盐(NO3-N、PO4-P和SiO3-Si)密切正相关,秋、冬季(营养盐浓度较高)的优势度明显高于春、夏季;秋季较低的盐度和冬季较低的温度分别成为限制太阳漂流藻(高盐种)和琼氏圆筛藻(暖水种)生长的主要因子,导致太阳漂流藻、琼氏圆筛藻与营养盐呈负相关。琼氏圆筛藻、太阳漂流藻和辐射圆筛藻作为全区的主要优势种,它们光合作用产生的氧气是水体中溶解氧的重要来源(孟繁丽等,2013),故其与DO呈正相关。

本文的研究结论与Lv等(2014)、杨晓改等(2014)对影响浮游植物分布的主要环境因子的分析有一定差异,其认为水温是影响亚热带海湾浮游植物群落结构最主要的因子。这主要是因为太阳漂流藻等高盐种的丰度与盐度的变化密切相关,而温度对其影响相对较小,当其丰度和优势度较大时,可能会影响RDA排序的结果。对浮游植物原始数据分析后,发现太阳漂流藻春、夏和冬季的优势度较大,且是夏、冬季最主要的优势种。把太阳漂流藻剔除后,将其余12种优势种与环境因子进行RDA排序(图6B),发现水温成为影响浮游植物群落结构的最主要的因子。这表明,太阳漂流藻的大量繁殖导致盐度成为影响浮游植物群落结构最主要的环境因子。究其原因,可能为:(1) 台湾暖流汇入象山港,会携带一些太阳漂流藻,导致其丰度升高。(2) 人工鱼礁的投放会改变其周围海域原有的流场结构,使得底层高盐水与表层水充分混合(董礼先等,2000),导致表层水盐度升高,有利于太阳漂流藻的生长与繁殖。

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