寄生植物繁殖策略的研究进展

李小燕， 杜 捷， 陈金元

(西北师范大学生命科学学院，甘肃兰州 730070)



寄生植物繁殖策略的研究进展

李小燕， 杜 捷*， 陈金元

(西北师范大学生命科学学院，甘肃兰州 730070)

摘要在总结全寄生植物的繁殖方式的基础上，对寄生植物的繁殖策略进行了综述，并分析了一些寄生植物的繁殖特点。

关键词寄生植物；繁殖策略；繁殖方式

寄生植物在自然界广泛存在，全世界有4 200多种，占植物总数的1%以上[1]。寄生植物分为全寄生植物和半寄生植物。全寄生植物不含叶绿素，不能进行光合作用，生长发育所需的全部营养物质都要从寄主植物获取，全寄生植物的数量占寄生植物的20%左右[2]。半寄生植物的营养器官含有叶绿素，能进行光合作用，但其光合作用水平低，净同化作用的产物不能满足自身生长所需，需要从寄主植物中吸取水分和无机盐，半寄生植物的数量占寄生植物的80%左右[2]。盛晋华等[1]根据寄主范围将全寄生植物分为专性寄生植物和兼性寄生植物，其中专性寄生植物只能以一种植物为寄主，而兼性寄生植物的寄主植物范围较广。李钧敏等[2]根据寄生植物的生活史是否完成及可独立完成，将寄生植物分为专性寄生植物和兼性寄生植物，其中专性寄生植物生活史的完成必须需要寄主植物，而兼性寄生植物则可以离开寄主独立完成其生活史；根据寄生部位的不同，又可分为根寄生植物和茎寄生植物[1]。大多数寄生植物对寄主是有害的，如肉苁蓉(CistanchedesterticolaMa)、菟丝子(CuscutachinensisLam.)、槲寄生[Viscumcoloratum(Kom.)Nakai]等，肉苁蓉大量繁殖会造成幼年梭梭干枯死亡，菟丝子经常用于控制有害入侵植物薇甘菊(MikaniamicranthaH.B.K.)[3]和加拿大一枝黄花(SolidagocanadensisL.)[4]，槲寄生过度繁殖会造成寄主的死亡[5]。植物的繁殖策略是指植物在其生活史过程中，通过最佳的资源分配格局来提高植物适合度的自身组织过程，最终目标是物种的持续生存和繁衍，因此植物的繁殖策略受环境因子的影响[6]。笔者在总结全寄生植物的繁殖方式的基础上，对寄生植物的繁殖策略进行了综述，并分析了一些寄生植物的繁殖特点。

1全寄生植物的繁殖方式

具有克隆繁殖(营养繁殖)特征的植物称为克隆植物[7]，克隆植物的繁殖包括种子繁殖(Seed reproduction)和营养繁殖(Vegetative propagation)[8]，一些寄生植物(如槲寄生)只有种子繁殖方式[5]，但大多数寄生植物存在这2种繁殖方式。种子繁殖通常增加种群基因库的多样性，而营养繁殖一般不增加种群的遗传多样性[8]，种子的遗传多样性使其在应对不同环境方面存在优越性，而营养繁殖后代由于仅有很小的遗传可变性，难以应对多变的环境条件[9]。但是，在强烈竞争的环境中营养繁殖分株比种子形成幼苗更容易，因此许多低级群落(如稀树草原、草地、极地、高山植被)主要通过营养生长进行繁殖[9]。

种群繁殖的适合度是指繁殖行为适应环境变化的能力及其对种群更新发展的贡献，其评价指标包括种子繁殖、营养繁殖及繁殖的数量特征、空间特征和遗传特征[8]。在温度限制、水分充足的生境中营养繁殖适合度高，在温度适宜、水分限制生境中种子繁殖适合度高[8]。寄生植物由于其特殊的营养吸收机制，因此其种子繁殖和营养繁殖可能存在特殊的适应现象。

1.1种子繁殖种子繁殖时，寄生植物的种子存在一个与寄主植物建立寄生关系的过程，这个过程对寄生植物的生存与否具有非常重要的意义。有些寄生植物的种子没有休眠期，成熟胚立即萌发[10]；然而，大多数情况下环境条件可能无法满足种子成熟后立即遇到合适的寄主，同时有些寄生植物生活在荒漠等恶劣的环境中，因此它们的种子具有长时间休眠的特征[1]，槲寄生的种子一般要经过3～5 a才能萌发[5]，根寄生植物锁阳和肉苁蓉的种子只有感受到寄主植物的存在时才迅速萌发与寄主植物建立寄生关系，这个感受过程的诱发因子包括寄主植物释放的某些次生代谢物质[11]和赤霉素[12]等；槲寄生的种子通过鸟类[13]或袋鼠[14]的通便作用后能够显著提高种子萌发率。

1.2营养繁殖寄生植物营养繁殖的空间范围可能比自养植物更受限制，寄生植物只能在寄主植物上发生出新的营养繁殖体：锁阳的营养繁殖体在寄主的根上呈串状分布；肉苁蓉、盐生肉苁蓉在其肉质茎基部发生出新的芽体；兰州肉苁蓉存在特殊的“营养繁殖茎”，从“营养繁殖茎”上长出新的芽体；具有顶端生长点且长度大于15 cm的离体菟丝子茎段能与寄主地肤重新建立寄生关系，存活率达到67%[15]。

2寄生植物的繁殖策略

2.1资源分配繁殖与生长之间、种子繁殖与营养繁殖之间的权衡关系具有重要的生态学和进化学意义[16]，种子繁殖与营养繁殖之间存在着对资源的竞争，种子繁殖比营养繁殖需要更高的投资。Armstrong[17]认为植物最佳的资源分配是将1/3的维持后能量分配于种子生产，而将其余2/3的维持后能量分配于营养繁殖。Huber等[16]认为当植物将30%～40%的分生组织用于开花活动时，植物个体将获得最大的繁殖适合度。

2.1.1繁殖分配。大多数情况下，限制种子繁殖与营养繁殖比例的生态因子有水分、光照和温度[18]。全寄生植物所有营养物质都只能从寄主植物中获得，半寄生植物所需的水分和无机盐也需要从寄主植物中获取，因此限制寄生植物种子繁殖与营养繁殖的主要因素是营养物质来源。

当寄主植物生长旺盛时，能满足寄生植物吸收营养物质的要求，多年生寄生植物可能产生种子与营养繁殖都能正常地进行，在野外调查中经常发现锁阳产生多个营养繁殖体并且都产生种子；肉苁蓉寄生于5 a以上的梭梭时，种子产量和种子质量比寄生于3年生梭梭大幅度提高，单株种子产量提高了2～5倍[19]。但是，当寄主植物产生的营养物质不足以维持寄生植物的正常生长发育，更严重时寄主植物干枯死亡(这种情况类似于1年生植物)，则寄生植物需要将尽可能多的剩余营养物质用于繁殖输出，繁殖输出高则个体的适合度就大[20]。

锁阳和肉苁蓉等植物种子的繁殖必须在出土后才能完成，如果环境条件不允许其出土，其种子繁殖就会受到影响。例如，沙丘的增高导致锁阳与肉苁蓉被埋得更深，则其种子繁殖势必会受到影响；深埋也有可能导致锁阳和肉苁蓉产生更多的营养繁殖体，从而使资源分配向营养繁殖倾斜。

2.1.2性分配。肉苁蓉从出土期到种子成熟期生殖生物量所占比例逐渐增大，在种子成熟期生殖生物量超过了营养生物量，占总生物量的60%以上[21]。肉苁蓉总生物量的增加引起生殖投入的增加，表明生殖投入对肉苁蓉个体大小具有依赖性，个体越大，资源和能量向生殖器官的供给就越充足[20]。槲寄生演化出过量繁殖的策略，通过较高的繁殖生产力占据一定的生态空间[13]。

肉苁蓉总生物量的增加引起生殖分配减少[20]：在生物量较少的情况下，肉苁蓉生殖分配比例较大，保证有一定数量的种子成熟；在生物量较大的情况下，生殖分配相应减少，但较为充足的生殖生物量依然能够保证种子的成熟。

2.2有性繁殖锁阳与肉苁蓉主要生长于荒漠地区，这些地区降水稀少，蒸发强烈，昼夜温差大，并伴有土壤盐碱化。宋玉霞等[22]认为野生肉苁蓉属于以自交为主的繁育系统。徐荣等[23]对栽培肉苁蓉进行研究后发现其繁育系统属于异交类型，需要传粉者。陈君等[24]研究表明肉苁蓉异株异花授粉平均结实率为94.1%，同株异花授粉平均结实率为52.2%，异株异花授粉的种子质量优于同株异花授粉。

2.2.1花寿命与花期。肉苁蓉单花开放时间一般为2～3 d，但整个花序开放持续时间20～25 d，种群开花历时36～38 d[25]。单花开放的3 d内，第2天的花蜜分泌量最大；1 d内花蜜分泌有2次高峰，分别为8:00～10:00和14:00～16:00；10:00～12:00花蜜分泌量最少，但此时却是传粉昆虫的访花高峰期[26]。生活史进化模型表明，最优花寿命取决于开花成本和两性适合度实现速率之间的权衡[25]。

2.2.2花色与花的气味。不同昆虫对花色的偏好不同，膜翅目的蜜蜂和熊蜂偏爱黄色、蓝色、白色，而对红色不敏感；鳞翅目的蝶类偏爱红色或紫色；鳞翅目的蛾类多在夜间活动，偏爱白色、淡红色或红色；双翅目对蝇类偏爱暗色、褐色或绿色；鞘翅目的甲虫偏爱暗色、淡黄色或草绿色[27]。

肉苁蓉的传粉昆虫蜂类对其花冠颜色的喜好程度为：深紫色>紫色>浅紫色>黄白色>淡紫色[26]。肉苁蓉的花序为肉穗花序，密生两性花；开花时柱头略高出花药，柱头较大，下垂；单花基部有蜜腺用来吸引昆虫为其传粉，从肉苁蓉花序中鉴定出40种挥发性化合物[25]，肉苁蓉的主要传粉者为蜂类[22]，扫描电镜观察虫体发现携带大量花粉，但传粉飞行距离大部分为0，重力玻片法检测后认为野生肉苁蓉由风媒导致的异株异花传粉可以忽略，因此肉苁蓉的传粉方式为虫媒传粉方式[22]。锁阳花色为暗红色，花序轴上密生雄花、雌花、两性花，野外观察发现锁阳的主要传粉者为步甲虫(Carabidaespp.)。

2.2.3果实和种子。锁阳的种子较小，长1.2～1.5 mm，宽0.8～1.0 mm，千粒重为0.62～0.73 g[28]；肉苁蓉的种子也较小，长约1.0 mm，宽0.5 mm，千粒重为96 mg[29]，锁阳与肉苁蓉种子密度小于沙粒，因此在荒漠地区风力作用下易被吹到较远的地方；遇到夏季突发降雨，也容易随雨水被带至淤泥中，野外实地挖掘也证实了这种情形：发生寄生关系的地层并不在表面的沙层，而是在沙层下方的淤泥层中。锁阳种子表面有一黏液层，遇水后膨胀，易黏附在其他物体表面，黏液物质可以使种子大粒化，大粒化的种子有利于防止蚂蚁采食，防止风将其移位，大粒化种子外层包裹的沙土可以防止由于暴晒等原因而导致的种子死亡，另外大粒化的种子有可能从表层下沉到沙层的一定深度，黏液物质的存在也有利于种子迅速从土壤中吸收水分[30]，这些均有利于锁阳种子遇到寄主根系并建立寄生关系。

锁阳和肉苁蓉的种子均具有休眠的现象，种子休眠的原因有种皮及覆盖物的障碍、胚形态发育不全、生理后熟以及种子内部的生理抑制[31]。盛晋华等[32]认为肉苁蓉种子休眠的主要原因在于种胚的后熟作用特性，湿沙中2～5 ℃低温层积处理可将种子休眠打破，完成种子后熟。经过后熟作用，种子中的内源激素表现为吲哚-3-乙酸(IAA)、玉米素(ZR)、赤霉素(GA3)含量增高，脱落酸(ABA)含量减少。牛东玲等[29]认为肉苁蓉种子的休眠类型为综合性休眠，包括由种胚休眠和存在萌发抑制物质组成的生理性休眠和由种皮不透水、不透气及机械束缚力组成的强迫性休眠。锁阳与肉苁蓉种子中均存在萌发抑制物质脱落酸(ABA)[32-33]。锁阳与肉苁蓉种子萌发的启动均需要有来自寄主根中的某种萌发刺激信号，外源赤霉素(GA3)对种子休眠的破除具有一定的作用[11，29]。种子中存在的萌发，抑制物质具有重要的生态学意义：充分降雨淋洗掉抑制物质后，寄生植物的种子能够立即萌发，并利用尚湿润的环境条件完成寄生过程。

锁阳和肉苁蓉的种子为球形原胚，由胚、胚乳和种皮3部分组成，无胚芽、胚根及子叶的分化，且萌发前后始终处于球形原胚阶段[11，29]。锁阳与肉苁蓉均在5～6月开花授粉，7月产生种子[34-35]；种子成熟后肉质茎上部干枯死亡，种子散落在周围；8月正处于荒漠地区的雨季，种子在风吹和雨水冲刷下离开母体植株完成散布过程；一部分种子随泥流被埋于淤泥层中，而淤泥层是沙漠地区营养最丰富的地方，许多植物包括寄主植物的根系进入淤泥层吸收营养物质，此时一部分锁阳和肉苁蓉的种子便在淤泥层遇到寄主的根系并发生寄生关系。

茎全寄生植物(如槲寄生)的种子只有黏附在茎部的种子才有可能与寄主植物发生寄生关系，一旦落地就失去萌发的机会[13]。云杉矮槲寄生的种子主要靠自身弹射近距离传播，鸟类或其他外力辅助可远距离传播，种子的胶质鞘黏性大，种子一着落就黏附在植物体上，受雨水冲刷可在植物体表面移动随之再传播[36]。

2.3营养繁殖(克隆繁殖)寄生植物大部分存在营养繁殖现象，营养繁殖对寄生植物具有重要的意义。在荒漠等严酷和恶劣的环境条件[18]和限制性资源条件[37]下营养繁殖往往占据优势，在种苗更新困难的条件下，营养繁殖对于维持种群的存活具有重要的作用。锁阳的营养繁殖现象发生于寄主的根上，营养繁殖体在寄主的根上呈串状分布，肉苁蓉的营养繁殖体在开花后的肉质茎基部发出[38]。

3展望

许多寄生植物都是重要的中药材，如锁阳、肉苁蓉、菟丝子、桑寄生和槲寄生等，也有许多寄生植物对农作物有危害，独脚金的寄主常见的有禾本科的高粱、小米、玉米和甘蔗，豆科的菜豆以及茄科的烟草等[39]；列当属植物的寄主范围更广，可寄生在菊科、豆科、茄科、葫芦科、十字花科、大麻科、亚麻科、伞形科及禾本科等植物的根上[40]，因此对农作物的危害更加严重。农田一旦染上独脚金的种子便难以清除干净，作物产量下降约70%，严重者可使作物大面积死亡；向日葵被列当寄生后，植株生长缓慢，株高降低，茎杆变细，花盘小，籽粒发瘪，产量和品质降低，严重时可导致向日葵全株枯死[41]。对农作物有害的寄生植物应该进行防治，目前已经有很多的防治方法；但是，对具有药用价值的寄生植物特别是一些比较名贵的药材，则应该重点研究它们的寄生策略和发展种植业。目前，随着人们对养生等的重视及国家《中医药发展战略规划纲要(2016～2030年)》的出台，药用寄生植物繁殖策略及种植将会得到长足发展。

参考文献

[1] 盛晋华,张雄杰,刘宏义,等.寄生植物概述[J].生物学通报,2006,41(3):9-12．

[2] 李钧敏,董鸣.植物寄生对生态系统结构和功能的影响[J].生态学报,2011,31(4):1174-1184.

[3] 泽桑梓,杨斌,季梅,等.3种菟丝子对薇甘菊寄生及扩散能力的研究[J].西部林业科学,2013,42(4):73-76.

[4] 金子明,黄怡清,何霖威,等.日本菟丝子寄生对加拿大一枝黄花营养生长和有性繁殖的影响[J].安徽农学通报,2013,19(22):28-31.

[5] 席德强.槲寄生的生物学特性、利用与保护[J].生物学通报,2009,44(7):15-16,63.

[6] 李金花,潘浩文,王刚.草地植物种群繁殖对策研究[J].西北植物学报,2004,24(2):352-355.

[7] 张玉芬,张大勇.克隆植物的无性与有性繁殖对策[J].植物生态学报,2006,30(1):174-183.

[8] 陈尚,马艳,李自珍,等.克隆植物种子繁殖和营养繁殖的适合度分析和度量[J].生态学报,1999,19(2):145-148.

[9] 钟章成.植物种群的繁殖对策[J].生态学杂志,1995,14(1):37-42.

[10] 肖来云,普正和.西双版纳桑寄生植物的繁殖[J].云南植物研究,1989,11(2):175-180.

[11] SONG L D，YONG Z，NAIN LAI C,et al.Study on characteristics of seeds dormancy and germination of parasitic plantCynomoriumsongaricumRupr[J].Medicinal plant,2011,2(1):1-4,12.

[12] 马东明,徐淑莲,翟志席,等.寄生药用植物管花肉苁蓉种子的离体萌发与吸器形成的形态学研究[J].植物学通报,2005,22(1):39-43.

[13] 王长宝,徐增奇,岳仁杰.完达山地区槲寄生(Viscumcoloratum)种群特征研究[J].植物科学学报,2013,31(4):345-352.

[14] AMICO G,AIZEN M A.Ecology:Mistletoe seed dispersal by a marsupial[J].Nature,2000,408(6815):929-930.

[15] 明希雨.中国菟丝子寄生能力的研究[J].中国科技教育,2012(1):25-27.

[16] HUBER H,DURING H J.No long-term costs of meristem allocation to flowering in stoloniferous Trifolium species[J].Evolutionary ecology,2000,14(8):731-748.

[17] ARMSTRONG R A.A quantitative theory of reproductive effort in rhizomatous perennial plants[J].Ecology,1982,63(3):679-686.

[18]王洪义,王正文,李凌浩,等.不同生境中克隆植物的繁殖倾向[J]．生态学杂志,2005,24(6):670-676.

[19] 郑雷,崔旭盛,吴艳,等.梭梭树龄与肉苁蓉种子产量关系的研究[J].中国农业大学学报,2013,18(2):100-104.

[20] FENNER M.Seed ecology[M].London and New York:Chapman and Hall,1985:1-23.

[21] 王霞,陈君,徐荣,等.宁夏地区肉苁蓉人工栽培居群生殖分配规律的初步研究[J].中国中药杂志,2011,36(4):409-413.

[22] 宋玉霞,郭生虎,牛东玲,等.濒危植物肉苁蓉(Cistanchedeserticola)繁育系统研究[J].植物研究,2008,28(3):278-282,287.

[23] 徐荣,王霞,陈君，等.栽培肉苁蓉的繁育系统和传粉昆虫种类研究[J].中国药学杂志,2011,46(14):1049-1052.

[24] 陈君,刘同宁,程惠珍,等.肉苁蓉传粉特性研究[J].中国中药杂志,2003,28(6):27-29.

[25] 张志强,李庆军.花寿命的进化生态学意义[J].植物生态学报,2009,33(3):598-606.

[26] 王霞.肉苁蓉传粉生物学研究[D].北京：北京协和医学院,2011.

[27] 官昭瑛,吴艳光,袁海滨,等.昆虫访花机制研究概述[J].吉林农业大学学报,2005,27(6):608-613.

[28] 罗光宏,王进,颜霞,等.不同寄主锁阳种子质量差异及相互寄生关系研究[J].中国中药杂志,2013,38(20):3432-3437.

[29] 牛东玲,宋玉霞,郭生虎,等.肉苁蓉种子休眠与萌发特性的初步研究[J].种子,2006,25(2):17-21,24.

[30] 张勇,薛林贵,高天鹏,等.荒漠植物种子萌发研究进展[J].中国沙漠,2005,25(1):108-114.

[31] 杨期和,叶万辉,宋松泉,等.植物种子休眠的原因及休眠的多形性[J].西北植物学报,2003,23(5):837-843.

[32] 盛晋华,张雄杰,刘宏义,等.肉苁蓉种子后熟阶段内源激素含量变化[J].种子,2006,25(4):1-3,7.

[33] 苏格尔,李天然,于彦,等.寄生植物锁阳种子萌发抑制物质的研究[J].内蒙古大学学报(自然科学版),1995,26(5):600-603.

[34] CHEN J R，MICHELE F A.Flora of China[M].Beijing:Science Press and St.Louis:Missouri Botanical Garden,2007:434.

[35] ZHANG Z Y，NIKOLAR N T.Flora of China[M].Beijing:Science Press and St.Louis:Missouri Botanical Garden,1998:229-231.

[36] 马建海,淮稳霞,赵丰钰.云杉矮槲寄生：危害青海云杉的寄生植物[J].中国森林病虫,2007,26(1):19-21.

[37] VERBURG R，GRAVD D.Differences in allocation patterns in clonal and sexual offspring in a woodland pseudo-annual[J].Oecologia,1998(4):472-477.

[38] 傅立国.中国植物红皮书[M].北京:科学出版社,1992:502-503.

[39] 黄建中.话恶性半寄生植物：独脚金[J].植物杂志 ,1990(3):16-17.

[40] 宋文坚,曹栋栋,金宗来,等.我国主要根寄生杂草列当的寄主、危害及防治对策[J].植物检疫 ,2005 ,19(4)：230-232.

[41] 任文义,李毅,马洪锡,等.向日葵列当对向日葵主要经济性状的影响及防治方法研究[J].河北农业大学学报 ,1992,15(3)：63-66.

Research Progress of Reproductive Strategy of Parasitic Plant

LI Xiao-yan,DU Jie*,CHEN Jin-yuan

(College of Life Science,Northwest Normal University,Lanzhou,Gansu 730070)

AbstractOn the basis of summarizing reproductive system of parasitic plants,reproductive strategies were reviewed,and reproductive characteristics of some parasitic plants were analyzed.

Key wordsParasitic plant; Reproductive strategy; Reproductive system

基金项目国家自然科学基金项目(31200255)；国家“十二五”科技支撑计划项目(2012BAD20B06)。

作者简介李小燕(1990- )，女，甘肃庆阳人，硕士研究生，研究方向：植物学。*通讯作者，副教授，博士，硕士生导师，从事植物学和遗传学研究。

收稿日期2016-02-22

中图分类号Q 948.9;S 184

文献标识码A

文章编号0517-6611(2016)08-001-03