溶藻细菌及其溶藻活性物研究进展*

刘 萍

(滨州学院资源环境系，山东 滨州 256600)

有害藻华(HABs)包括海洋赤潮和淡水水华，自20世纪70年代起，被公认为是世界范围的水生态污染问题之一。当HABs发生时，水生态环境遭到严重破坏。由于大量藻类死亡，消耗水体氧气，需氧生物因缺氧大量死亡，不仅严重危害到水产养殖业，与水体相关的旅游行业也受到牵连。据统计，美国每年由于HABs造成的经济损失高达几十亿美元[1]。不仅如此，迅速繁殖的有毒藻类会向水环境释放大量毒素，这些毒素可通过食物链进入人体，进一步对人类健康造成威胁。

HABs在全球范围内的发生率仍然在持续增长，发生HABs的水域包括海洋、湖泊以及内陆水库，比如非洲的维多利亚湖、北美洲的伊利湖、欧洲的波罗的海和亚洲的太湖等[2]。因此，迫切需要有效且环境友好的措施来治理HABs。早期的HABs治理主要采用物理方法，如利用絮凝剂、黏土等，或进行人工打捞、挖掘[3-4]，但是物理方法对HABs发生面积较大的区域适应性不强。而采用化学方法，如使用硫酸铜制剂、表面活性剂等[5-6]，会造成环境的二次污染。近年来，考虑到生态环境等因素，环境工作者将研究重点转移至生态方法和生物方法，采用大型植物、浮游动物或微生物去除富营养化水体中的N、P等营养元素，达到预防及治理HABs的目的。溶藻细菌具有种类多、繁殖快、分布广、代谢类型多样等特点，且专一性强、高效、二次污染低、环境友好、成本低廉，越来越受到环境工作者的重视；而其分泌的溶藻活性物也备受关注，越来越多的溶藻活性物被分离纯化，为溶藻仿生制剂的研发提供了新的契机。本研究综述了溶藻细菌类群、溶藻活性物、溶藻作用方式及溶藻机制的最新研究进展，并对溶藻细菌的研究提出展望。

1 溶藻细菌类群

溶藻微生物是指能通过直接或间接的方式，抑制或溶解藻体细胞的一类微生物的统称，包括细菌、真菌、病毒以及原生动物等类群。其中，溶藻细菌包括真细菌、放线菌和螺旋体等3类。迄今为止，已报到的溶藻细菌包括交替单胞菌属(Alteromonassp.)、芽孢杆菌属(Bacillussp.)、黄杆菌属(Flavobacteriumsp.)、微球菌属(Micrococcussp.)、动性微球菌属(Planomicrobiumsp.)、假交替单胞菌属(Pseudoalteromonassp.)、假单胞菌属(Pseudomonassp.)、噬纤维菌属(Cellulophagasp.)、弧菌属(Vibriosp.)[7]、分枝杆菌属(Mycobacteriasp.)、鞘氨醇菌属(Sphingomonassp.)、链霉菌属(Streptomycessp.)、黄单胞菌属(Xanthobactersp.)、腐生螺旋体属(Saprospirasp.)[8]、噬细胞菌属(Cytophagasp.)[9]、微杆菌属(Exiguobacteriumsp.)[10]、气单胞菌属(Aeromonassp.)[11]、红球菌属(Rhodococcussp.)[12]等，目前仍在增加。根据系统发育，大部分已知的溶藻细菌分属于噬细胞菌-黄杆菌-拟杆菌(Bacteroidessp.)类群(简称CFB类群)，或者分属γ-变形菌(γ-proteobacterium)，少部分是革兰氏阳性菌。利用溶藻细菌及其代谢产生的溶藻活性物控制HABs的发生与发展，在维护水生态系统稳定性方面发挥着重要作用。

1.1 海洋溶藻细菌

塔玛亚历山大藻(Alexandriumtamarense)是海洋赤潮的主要藻类，其产生的毒素对海洋贝类具有麻痹作用，是一种危害极为严重的海洋藻类。Mangrovimonasyunxiaonensis菌株LY01的无菌滤液能够有效抑制塔玛亚历山大藻生长[13]。短杆菌(Brevibacteriumsp.)的胞外分泌物能够有效抑制包括塔玛亚历山大藻在内的多种海洋赤潮藻类的生长[14]。从中国东海分离到一株弧菌DHQ25，对塔玛亚历山大藻同样具有溶藻活性[15]。YANG等[16]分离了一株新的细菌菌株，隶属Joostellasp.，对塔玛亚历山大藻表现了很强的溶藻活性，为溶藻细菌增添了新成员。

链状裸甲藻(Gymnodiniumcatenatum)是海洋赤潮的另一种有毒藻类，其产生的贝类麻痹性毒素可引起大批鱼类死亡，还可通过食物链引起食用者中毒，甚至死亡。LIU等[17]从中国三亚红沙海湾分离到一株嗜碱盐单胞菌(Halomonassp.)菌株HSB07，该菌株除了明显抑制链状裸甲藻的生长外，还对多种海洋赤潮藻类具有抑制效果，包括中肋骨条藻(Skeletonemacostatum)、东海原甲藻(Prorocentrumdonghaiense)和赤潮异湾藻(Heterosigmaakashiwo)等。

多环旋钩藻(Cochlodiniumpolykrikoides)亦是有毒海洋赤潮藻类之一，在KIM等[18]分离的7株溶藻细菌菌株中，微球菌属菌株在接种6 h后，即引起90%以上的多环旋钩藻死亡。其他几株溶藻细菌的溶藻效果也比较明显，经鉴定分别属于芽孢杆菌属、迪茨氏菌属(Dietziasp.)与两面神菌属(Janibactersp.)。

在已报道的海洋溶藻细菌研究中，环境工作者多立足于其对海洋藻类的溶藻效果研究。笔者在对海洋溶藻细菌分离筛选过程中，发现部分海洋溶藻细菌对淡水藻类铜绿微囊藻(Microcystisaeruginosa)同样具有溶藻效果，相关研究正在进行。因海洋溶藻细菌本身具有耐受高盐度等特点，其研究前景可能比淡水溶藻细菌更加广泛。

1.2 淡水溶藻细菌

相比海洋溶藻细菌的研究，针对蓝藻(Cyanobacteria)的溶藻细菌相对较少。分析原因可能是溶藻细菌分离筛选过程中，多采用牛肉膏蛋白胨培养基或LB培养基，导致某些贫营养菌难以培养。在我国南方，引起淡水水华的有害蓝藻类群主要来自微囊藻属(Microcystissp.)、鱼腥藻属(Anabaenasp.)、念珠藻属(Nostocsp.)以及束丝藻属(Aphanizomenonsp.)等[19]，这些蓝藻皆可释放有毒代谢物。LIAO等[20]分离了一株新的细菌，隶属于肠杆菌属(Enterobactersp.)，对铜绿微囊藻和栅藻(Scenedesmus)均具有抑制作用。SOMDEE等[21]对灰橙链霉菌(Streptomycesaurantiogriseus)的最佳溶藻时期进行了研究，发现溶藻效果依赖于溶藻细菌的生长期，而铜绿微囊藻的生长期对溶藻效果基本没有影响。冠盘藻(Stephanodiscushantzschii)和多甲藻(Peridiniumbipes)多在低温季节引发水库和湖泊等小范围水华，是导致饮水污染的原因之一。JUNG等[22]在由冠盘藻引起水华的水域中分离到一株荧光假单胞菌(Pseudomonasfluorescens)。而KANG等[23]在低温水域分离到5株溶藻细菌，其中两株为徳氏嗜酸菌(Acidovoraxdelafieldii)，而其他3株分别与争论产碱菌(Variovoraxparadoxus)、变形假单胞菌(Pseudomonasplecoglossicida)和帕氏氢噬胞菌(Hydrogenophagapalleronii)分类地位相近，皆能够分泌溶藻活性物，对冠盘藻和多甲藻表现了较强的溶藻活性。这些研究为控制冬季淡水藻华发生提供了有效的生物方法，也为淡水溶藻细菌的分离筛选提供了新思路。

1.3 微囊藻毒素降解菌

HABs消退后，水生环境中可能仍存在微囊藻毒素，引起水体生物大量死亡，给海洋渔业和淡水养殖业带来重大损失。微囊藻毒素是蓝藻产生的一种具有生物毒性的环状七肽化合物，在鱼类和哺乳动物体内均检测到该物质的存在。大部分微囊藻毒素非常稳定，即使藻类死亡后，也会在水体中稳定存在较长时间，通过物理方法或化学方法也较难去除。微囊藻毒素是一种较强的致癌剂，常表现为对肝脏的毒害作用，能够强烈抑制蛋白磷酸酶的活性。过去的研究报道多关注溶藻细菌对引起HABs的藻类的去除作用，近年来环境工作者开始关注对微囊藻毒素具有降解作用的溶藻细菌的研究。KANG等[24]分离到一株铜绿假单胞菌(Pseudomonasaeruginosa)，它不仅能诱导铜绿微囊藻死亡，同时能降解其产生的微囊藻毒素，种属专一性强。JING等[25]分离获得一株苍白杆菌(Ochrobactrumsp.)，在室内培养能够有效降解微囊藻毒素-LR。不动杆菌(Acinetobacterguillouiae)产生的溶藻活性物同样对微囊藻毒素有降解效果[26]。

目前，国内对溶藻细菌的研究仍处于初级阶段，主要集中在对溶藻细菌菌株分离鉴定、溶藻效果描述以及溶藻活性物特性的研究，大多关注单一溶藻细菌溶藻效果的研究，对混合溶藻细菌的溶藻效果报道较少。在自然环境中，藻类生活环境比较复杂，某些细菌可促进藻类的生长与繁殖。在促生细菌存在的条件下，溶藻细菌的溶藻效果还未有报道，但对溶藻细菌的分离筛选工作仍然是目前溶藻细菌研究的基础。

2 溶藻方式

溶藻细菌的溶藻方式分为直接溶藻和间接溶藻。直接溶藻是通过溶藻细菌与藻体细胞直接接触，破坏藻体的生长，导致藻体裂解死亡；间接溶藻指溶藻细菌不直接与藻体接触，但其向环境释放活性物质抑制藻体生长。除报道的噬细胞菌属、黄杆菌属、拟杆菌属以及Aquimarinasp.溶藻细菌同时具有直接和间接溶藻特性，大部分溶藻细菌均通过分泌溶藻活性物，以间接溶藻方式抑制藻类生长。近几年文献报道的主要溶藻细菌及其作用方式见表1。

2.1 直接溶藻

采取直接溶藻方式的细菌，菌体与藻体细胞直接接触是溶解藻体的关键，否则会影响溶藻效果[38]。这种接触可能通过纤毛的摆动或其他结构使细菌能快速靠近藻体细胞，腐败螺旋菌属(Saprospirasp.)正是依靠纤毛的摆动向藻体靠近[39]。日本学者在超薄电子显微照片中发现细菌可通过类微管结构主动靠近藻体细胞[34]，CAIOLA等[40]分离到一株蛭弧菌(Bdellovibrio)，它通过一种由纤维多糖蛋白质复合体形成的桥状结构，侵入铜绿微囊藻细胞并将其溶解。

2.2 间接溶藻

大多数溶藻细菌通过分泌某种胞外活性物溶解藻体或抑制藻体生长。溶藻细菌分泌的溶藻活性物主要包括蛋白质、多肽、酶、氨基酸、抗生素、吲哚醌、色素等。报到的大多数溶藻细菌通过间接溶藻方式进行溶藻，常见的具有间接溶藻性能的细菌有假单胞菌、假交替单胞菌、黄杆菌、交替单胞菌等。

尽管越来越多的溶藻细菌被分离，但是溶藻活性物的研究还相当落后。由于溶藻活性物在分离、纯化以及富集等方面比较困难，仅有少量的溶藻活性物被鉴定[41-44]。

国外对于溶藻活性物的研究在21世纪初期展开，我国研究学者对溶藻活性物的研究在最近几年也有了长足的发展。LI等[29]从中国太湖分离到一株希瓦氏菌属(Shewanellasp.)的菌株Lzh-2，该菌株可分泌溶藻活性物S-2A和S-2B，抑制多数淡水蓝藻的生长。其中，S-2B对聚球藻属(Synechococcussp.)及铜绿微囊藻都表现了良好的溶藻活性，其半数致死量(LD50)分别为34.2、12.5 μg/mL。在对铜绿微囊藻的溶藻过程中发现，S-2B能够抑制铜绿微囊藻的分裂，这一点同报道的灵杆菌素的溶藻机制相似[45]。LI等[46]还发现一株芽孢杆菌分泌的溶藻活性物S-5A和S-5B同样可抑制铜绿微囊藻的增殖与生长。ZHENG等[47]在福建云霄红树林湿地公园分离筛选到一株马来西亚链霉菌(Streptomycesmalaysiensis)菌株O4-6，该菌株具有热稳定性、酸碱耐受能力强等特点，其分泌的溶藻活性物NIG355分子式为C40H68O11，经鉴定为尼日利亚菌素的一种立体异构体。NIG355能明显抑制球形棕囊藻(Phaeocystisglobosa)和塔玛亚历山大藻的生长，对小球藻几乎无影响。NIG355种属特异性强，有望开发为高效生物杀藻剂。芽孢杆菌属菌株 B1分泌4种氨基酸类的溶藻活性物[48]，分别是L-组氨酸、O-酪氨酸、N-乙酰组胺和尿刊酸，均具有较强的pH耐受度和热稳定。利用氨基酸控制HABs也有类似报道，L-赖氨酸和L-焦谷氨酸能够抑制铜绿微囊藻的生长[49]。但是，在氨基酸控藻过程中需要考虑环境安全问题。据报道，组胺和尿刊酸能够引起鱼类和其他生物的病理性病变[50-51]。但REN等[52]发现铜绿假单胞菌滤液及乙酸乙酯提取物对小鼠无毒。至实验结束，小鼠饮食及行为正常，组织切片无病理反应。

表1 近几年已报道的溶藻细菌及其溶藻作用方式

赤潮异湾藻和海洋卡盾藻(Chattonellamarina)是引起海洋赤潮常见的有毒藻类，对海洋鱼类毒性较强，噻唑烷二酮对这两种藻类的溶藻效果较好，并且能够增加海洋浮游生物的数量，对生态系统的干扰作用也较小[53]。而且，噻唑生物碱在外加色胺的情况下，对淡水蓝藻同样具有毒性[54]。分属γ-变形菌类群的溶藻细菌多数能够产生红色的灵杆菌素类色素，对赤潮中多种浮游藻类具有抑制作用。异常球菌属(Deinococcussp.)细菌Deinococcusxianganensis的菌株Y35可产生红色的类胡萝卜色素[55]，用该色素处理塔玛亚历山大藻30 min后，可引起藻体细胞活性氧(ROS)水平极大提高，最终造成藻体死亡。

3 溶藻机制

溶藻细菌主要通过以下几种方式破坏藻体，包括破坏藻体细胞结构、影响藻类的光合系统、影响呼吸和电子传递或氧化应急系统等。

3.1 对藻体细胞形态结构的破坏

大部分溶藻细菌都能够破坏藻体细胞形态结构，通过引起叶绿体损伤、线粒体液泡化、核膜裂解、染色体固缩和细胞膜完整性破坏，最终导致藻体细胞溶解死亡。用Mangrovimonasyunxiaonensis的无菌滤液处理塔玛亚历山大藻细胞后，塔玛亚历山大藻出现藻体细胞胞质分离现象，随后细胞壁逐渐失去完整性，细胞膜破裂，最终藻体细胞裂解死亡。高媛[56]的研究结果表明，小叶满江红共生蓝藻细胞死亡过程中具有凋亡细胞最主要的特征，即DNA片段化，据此认为在蓝藻细胞中可能存在类凋亡和类自溶途径。在溶藻细菌胁迫下，藻体细胞的死亡是否也经历了细胞凋亡或自溶等过程还需要在细胞水平上作进一步研究。

3.2 对藻类光合系统的影响

在溶藻细菌胁迫下，藻体细胞会产生大量的ROS，诱导细胞发生脂质过氧化反应，破坏细胞膜的完整性，造成细胞损伤，甚至死亡，同时导致丙二醛(MDA)含量增加。研究表明，含有溶藻活性物的细菌培养液能显著提高ROS水平和MDA含量，且ROS水平与MDA含量呈正相关。另外，ROS不仅会破坏藻体细胞膜，也会干扰细胞内多种物质的合成，包括脂类、DNA、蛋白质、糖类、多不饱和脂肪酸及氨基酸等。ROS是否干扰了藻体细胞色素合成，还未有直接证据。色素是藻体细胞进行正常光合作用的保障，与光合作用密切相关的色素包括叶绿素a和类胡萝卜素。叶绿素a吸收光能，将CO2转化为碳水化合物供给藻体细胞生长。类胡萝卜素在光合作用中能传递光能量。很多研究结果间接表明，溶藻活性物可降低藻体内色素含量，抑制光合作用，导致光系统Ⅱ(PSⅡ)功能异常。于海涛等[57]从广州某富营养化池塘分离了蜡样芽孢杆菌(Bacilluscereus)，其溶藻活性物能使水华鱼腥藻(Anabaenaflos-aquae)中的类胡萝卜素、藻蓝蛋白和别藻蓝蛋白的含量显著升高，但叶绿素a含量却明显下降，可见该溶藻活性物改变了水华鱼腥藻光合色素的相对含量，进而影响了光能在水华鱼腥藻光系统Ⅰ(PSⅠ)和PSⅡ中的分配，最终降低光合作用效率。而在塔玛亚历山大藻溶藻试验中，也发现溶藻细菌分泌的溶藻活性物在48 h后能降低叶绿素a和类胡萝卜素的含量，PSⅡ光化学效率和光合电子传递的相对速率也明显下降。虽然大量证据显示溶藻细菌能够有效抑制藻体细胞的光合效率和PSⅡ，但这一过程的分子机制仍然有待进一步阐释。

3.3 对抗氧化酶系统的影响

溶藻活性物可诱导藻体细胞抗氧化酶活性的提高，减轻ROS引起的损伤。尽管ROS水平由于抗氧化酶系统的作用，在起始阶段会有所降低，但MDA含量持续升高，对细胞的损伤是持久的。目前，对溶藻细菌抗氧化酶系统的研究主要集中在超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)等抗氧化酶上，非酶抗氧化剂主要是谷胱甘肽(GSH)和抗坏血酸(AsA)[58]。当藻体细胞受到溶藻细菌或溶藻活性物威胁后，藻体产生大量ROS，诱导藻体细胞抗氧化酶系统相关基因的表达。SOD活性最先被诱导，随后是CAT和POD。在这3种抗氧化酶的共同作用下，ROS水平降低，减缓了ROS引起的藻体细胞损伤。GSH和AsA还可清除体内过量的ROS。但是当ROS水平超出了抗氧化酶系统的清除能力时，最终引起氧化损伤，抑制了藻体细胞的生长，甚至导致藻体细胞死亡。门多萨假单胞菌(Pseudomonasmendocina)能够诱导水华束丝藻(Aphanizomenonflos-aquae)的氧化应急反应[59]。与CAT、POD活性相比较，SOD活性最先被诱导；但随着处理时间延长，ROS水平不断提高，破坏了水华束丝藻的抗氧化酶系统，最终导致抗氧化酶系统瘫痪，藻体细胞死亡。

3.4 溶藻分子机制

相较于溶藻形态学和生理特性的研究，溶藻分子机制的研究显得相对落后，目前的研究主要集中于对藻体细胞光系统以及毒素相关基因的表达。在PSⅡ中，中心蛋白D1和D2分别由psbA、psbD基因表达，rbcL基因负责CO2的固定。溶藻活性物能够抑制光合作用和呼吸作用相关基因的表达。但是由于藻体细胞PSⅡ具有自我修复的能力，在溶藻起始阶段对psbA基因的研究结果可能截然相反。研究表明，在处理前期，psbA基因在菌藻比1∶100(体积比，下同)处理组中表达受到显著抑制，在菌藻比2∶100处理组却与对照组无差异；但随着处理时间的延长，psbA基因最终受到抑制。NISHIYAMA等[60]认为蓝藻受到胁迫时，体内ROS水平提高，而ROS可通过抑制psbA基因的翻译表达，从而抑制PSⅡ的损伤修复，导致PSⅡ老化。溶藻细菌如何调控psbA基因的表达，还需要进一步研究。

微囊藻毒素是蓝藻消退后引起淡水生态环境恶化的另一因素，很多研究工作者在筛选溶藻细菌的同时，也会关注对微囊藻毒素的降解。微囊藻毒素的合成包括聚酮合酶和非核糖体的肽合酶。mcyA基因编码肽合酶，mcyD编码聚酮合酶，mcyH基因是一个三磷酸腺苷结合盒(ABC)转运体，负责毒素的转运。不动杆菌产生的对羟基苯乙胺能有效抑制微囊藻毒素相关基因mcyA、mcyD和mcyH的表达，降低毒素含量。

4 展 望

溶藻细菌由于其生态安全及可靠性，在防治水体富营养化、控制HABs方面展现了良好的应用前景，是未来新型杀藻制剂研发的理想资源。目前仍侧重于溶藻细菌的分离与溶藻特性的研究，溶藻活性物与溶藻机制的研究仍不够系统深入，具体的溶藻机制仍未阐明，导致溶藻细菌在HABs控制的实际应用中未有突破性进展。近年来，科研工作越来越热衷藻体细胞裂解的分子机制研究，并开始关注溶藻基因的克隆。但目前在溶藻细菌的研究方面仍然存在以下问题：

(1) 对溶藻细菌溶藻效果研究主要侧重于单一溶藻细菌与单一藻类的关系。但HABs发生过程中，常常是多种藻类共同作用的结果，单一溶藻细菌难以在实际应用中发挥作用，因此高效复合溶藻细菌的富集与筛选更加具有应用价值。

(2) 自然界水体中，各种生物关系较为复杂，如果存在促进藻类生长与繁殖的细菌，可能影响溶藻细菌的溶藻效果。存在藻类促生细菌的条件下，溶藻细菌的筛选更有实际意义。

(3) 关于溶藻分子机制的研究还不够深入。如何筛选或构建既能溶藻、又能降解藻体细胞毒素的双效菌株将是HABs防治领域具有挑战性的研究课题。

综上所述，国内外的研究报道表明，溶藻细菌及其溶藻活性物对藻类的生长繁殖具有调控作用，在控制HABs方面表现了巨大的应用潜力。但目前的研究离实际应用还有很大差距，尤其在高效安全及具有实际应用价值的溶藻细菌的筛选、溶藻活性物的分离纯化、溶藻的分子机制以及溶藻基因的分子克隆等方面还有待进一步研究。值得注意的是，在将溶藻细菌或溶藻活性物应用于自然水环境的治理工程之前，中型生态实验，载体、菌剂制备，菌种引入水体的方式、安全性评价都需要作进一步研究。

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