弱视的临床视觉电生理研究进展及其评述

张　奥，严兴科，刘安国



·文献综述·

弱视的临床视觉电生理研究进展及其评述

张奥，严兴科，刘安国

近年来视觉电生理技术广泛地应用于弱视的临床研究，取得了丰富的成果。本文结合近年来弱视的临床视觉电生理研究进展，分别对于眼电图、视网膜电图、视觉诱发电位等视觉电生理指标的定义、产生机制及其在弱视的临床电生理研究中的意义等进行综述,并对相关研究结论的争议做一评述。

弱视；视网膜电图；视觉诱发电位

引用：张奥，严兴科，刘安国.弱视的临床视觉电生理研究进展及其评述.国际眼科杂志2016;16(7):1279-1282

0引言

弱视(amblyopia)是临床中常见的眼科疾病，是一种无法通过光学矫正达到正常视力，还伴有空间对比敏感度下降等多种视觉功能紊乱的发育性视觉障碍，对患者的生活质量影响较大[1-2]。弱视的发病机制较为复杂, 且不同类型弱视的病理表现也不尽相同，为其临床研究带来了难度；视觉电生理检查技术作为一种客观、定量、无创伤的检查方法，是视觉功能性检查中重要的组成部分；其应用于临床检查以来，极大的促进了弱视相关研究的发展。本文结合国际临床视觉电生理协会(International Society for Clinical Electrophysiology of Vision, ISCEV)所指定的最新临床视觉电生理检查规范[3-7]，分别对于眼电图、视网膜电图、视觉诱发电位等视觉电生理指标的定义、产生机制及其在弱视的临床电生理研究中的意义等进行综述,并对相关研究结论的争议做一评述。

1眼电图

眼电图(electrooculography，EOG)是记录眼的静息电位的一种客观定量检查法，主要反映视网膜色素上皮层和感光细胞外节复合体的功能，其电生理反应起源于视网膜色素上皮和光感受器的外节部分[8]。弱视眼的EOG表现与正常眼相比是否存在显著区别，是学界富有争议的话题。过去曾普遍认为弱视患者的视网膜色素上皮的功能正常，其EOG表现与正常人并没有明显的差异，只有部分学者认为弱视患者视锥细胞和神经节细胞发育存在异常[9-10]。后来陆续有研究发现弱视眼的EOG数据在某些方面与健眼相比有显著差异，如Williams等[11]在对弱视眼的研究中, 发现弱视眼的EOG平均数值低于对侧健眼, 表明弱视患者的视网膜有一定损伤；崔惠贤等[12]发现弱视眼与正常眼的EOG除峰基比间差异与光峰时间间差异有显著性，且弱视眼的时间值大于健眼,证明弱视眼细胞的兴奋状态轻度受阻。然而不是所有的研究都支持EOG在弱视患者的特异性区别，如李惠玲等[13]观测V-EOG的光峰电位与暗谷电位之比的Arden比值和光峰电位两项指标, 发现虽然弱视组这两项值较低，但与正常组的差异并没有统计学意义；弱视眼P-VEP的 P1波潜伏期与V-EOG光峰电位呈负相关即潜伏期延长,光峰电位下降；P1波振幅与光峰电位相关性尚不能得出明确结论,统计结果处于临界值之间。

弱视的EOG研究一直未得出较为统一的意见，可能与各个研究所采纳的分析方式不同有关，也可能与研究中纳入的各种类型、各个年龄段的弱视患者所占比例不同有关，如朱丹等[14]的研究中，斜视型弱视组与正常组的EOG表现没有区别，但是屈光不正型弱视组与形觉剥夺型弱视组均分别表现出与正常组的显著性差异。因此EOG与弱视之间的相关性还待进一步深入探索，建议严格按照弱视的类型与患者的年龄开展分类研究。

2视网膜电图

视网膜电图(electroretinography，ERG)是视网膜受不同形式光刺激后产生的电位变化,能够较为客观可靠的反映视网膜的功能[15]，是最早标准化的临床视觉电生理检查方法[16]。

2.1闪光视网膜电图闪光视网膜电图(flash electroretinography，F-ERG), 即全视野视网膜电图(full-field clinical electroretinography，ffERG或simple ERG)，是指用闪光刺激整个视网膜时整个视网膜的总和电反应[4]，要反映视网膜第一、二级神经元，既中层和外层视网膜的功能[17]，如病变部位比较局限, 则全视野 ERG 往往表现正常,无法明确反应弱视患者的特征性局部功能异常[18]。易笃友等[19]对大龄弱视患者进行治疗后，发现随着视力的好转，其F-ERG a 波和b 波的振幅均有升高，但是没有给出治疗前后的具体数值，也无法与正常值进行比对。林发森等[20]对弱视患者进行 F-ERG 检测，发现斜视、屈光参差和屈光不正性弱视眼b波幅值无异常, 而形觉剥夺性弱视眼 b波幅值明显低于正常眼，认为主要与形觉剥夺性弱视的视网膜受损程度与范围大于其他三种弱视有关，但其结论缺乏同类型实验的进一步支持。

在其他学者对弱视患者的 F-ERG进行的细致研究中, 大部分结果都未发现异常[21],因此一般不将其作为弱视的临床研究中所采用的电生理指标。建议今后对于进一步研究形觉剥夺性弱视的F-ERG数据，通过大量样本、多中心试验来证实两者之间的对应关系。同时，部分文献将focal electroretinography、multifocal electroretinography等也简写为F-ERG[22]，容易导致其与flash electroretinography的混淆,建议建立较为统一的缩写定名方式。

2.2图形视网膜电图图形视网膜电图(pattern electroretinography，PERG)是在某些特定图形翻转的视觉刺激下产生的视网膜电图，“弱视眼的图形 ERG振幅与正常眼相比显著降低”这一观点已经被中外多项研究证实[5]。Arden等[22]发现弱视患者的PERG表现为弱视眼振幅与正常眼振幅的比值低于正常值；而对于正处在遮盖治疗阶段的弱视患者, 弱视眼PERG振幅与正常眼PERG振幅的比值高于正常值。Persson等[23]发现弱视眼偏斜在4°范围内时，其P-ERG数据振幅明显低于对侧眼。阴正勤等[24]也观察到弱视眼P-ERG潜伏期延长,振幅降低,提示弱视眼视网膜功能受损。国内部分研究也支持相关结论[25-26]。目前比较公认的结论是弱视患者神经节细胞活动不足,或是神经节细胞本身功能降低导致弱视眼P-ERG波幅降低[27]。国内较新的研究也观察到与非弱视组相比，弱视组的q波波幅降低，潜伏期均值有所延长，说明弱眼在视通路不同水平上可能有视功能的障碍[28]。但国内外的相关研究也存在相反的结论，如Hess等[29-30]对重度弱视患者的研究提示,在充分矫正屈光不正后弱视眼P-ERG、F-ERG均无异常。Gottlob等[31]发现弱视患者单眼注视时P-ERG振幅下降,但双眼注视时P-ERG最大振幅值与对侧眼中心注视的振幅相比,不存在显著差异。弱视患者P-ERG的特异性改变较为值得肯定，产生争议的原因主要与不同研究分析P-ERG时采用的指标与分析方式不同有关，也可能与不同年代P-ERG测量设备的精度不同以及测量环境有关。ISCEV建议所有的P-ERG报告都应当包含P50与N50振幅的数值，以及P50波峰时间值；并且说明P-ERG各项数据的正常值应当在每项研究中结合所采用的仪器以及研究对象的特点自行制定，尤其需要注意P-ERG在不同年龄段的差异[5]。

2.3视网膜电图明视负波反应视网膜电图明视负波反应(photopic negative response, PhNR)指在特定的光源刺激下，在正向的b波后记录到的一个缓慢出现的负相波，是一种较为敏感的反映视神经节细胞及其轴突功能的指标[32-33],并在眼科累及视神经的疾病中得到应用[34]。陆守权等[35]将成人弱视患者的PhNR数据与正常人进行比对，弱视组PhNR在蓝/红光刺激及白/白光刺激下的振幅均值均较正常组降低，其差异有显著性；而弱视组PhNR数据在蓝/红光刺激及白/白光刺激下潜伏时间的均值与正常组相比无显著性差异，提示弱视眼视网膜神经节细胞功能可能存在一定程度的抑制。周继容等[36]所做研究结果与其相同。刘春民等[37]发现在一定强度和颜色的背景光线和刺激光线后，儿童远视性弱视眼的PhNR的振幅较正常眼增大。

虽然目前初步证实成人弱视患者与儿童弱视患者均存在不同的特异型PhNR表现，但其作为一种较新的视觉电生理指标，主要参照ISCEV 2004年的ERG标准[38]进行测量研究，缺乏更加具体详细的国际标准，且应用于弱视研究的时间较短，建议完善相关理论与经验，建立成熟的弱视PhNR诊断标准。

2.4多焦视网膜电图多焦视网膜电图(multifocal electroretinography，mfERG)可分为一阶反应(first-order kernel)和二阶反应(second-order kernel)，可以综合反应在不同视网膜区域发生的电反应[6]。鞠宏等[39]发现与正常眼相比，弱视眼的mfERG图基本表现为振幅降低, 说明其视网膜神经节细胞可能受到损害。封利霞等[40]发现单眼弱视患者患眼的mfERG图反应振幅密度低于健眼与正常标准值,显示弱视眼mfERG二阶反应异常,也初步证实弱视眼的神经节细胞可能受损。

最新研究表明，如果检查时发生光学离焦、注意力不集中、固视不好等情况, 都可能会导致其mfERG图N1波与N2波的振幅降低,尤其中央区,P1波和N2波潜伏期缩短[41-43]由于mfERG振幅变异程度较大, 建议以后弱视的mfERG研究中应考虑受试者的年龄、性别、眼别、屈光不正及其程度等因素对mfERG一、二阶反应的影响[44]。

3视觉诱发电位

视觉诱发电位(visual evoked potentials，VEP)是大脑皮质枕叶区接受视刺激时产生的电位变化[7]。

3.1图形诱发电位图形诱发电位(pattern visual evoked potential, P-VEP)属于视觉诱发电位的一种，是大脑皮层对视觉刺激发生反应的生物电信号[45]。多项研究证实弱视眼的P-VEP与正常眼相比具有特异性差别，尤其体现为振幅的差异。 Williams等[11]发现弱视眼P-VEP振幅较正常眼降低。Oner等[46]对 34 例进行遮盖治疗的弱视儿童进行研究，观察到弱视眼的P-VEP潜伏期在治疗前后无特异性差别, 但是P-VEP图的振幅显著增大,且与Snellen视力表反应的视力水平成正相关。Krzystkowa等[47]发现斜视型弱视者患眼P-VEP 的P1波振幅显著下降, 因而推断VEP的特异性表现对于斜视型弱视具有诊断意义。张艳芳等[48]观察到弱视治疗后P-VEP的变化体现为P100波改变情况为波幅增加和峰时值缩短，周妍丽等[49]观察到远视性弱视儿童弱视眼的P-VEP数据与对侧健眼相比主要表现为P100波的潜伏期延迟与振幅下降。张学印等[50]发现LP100随弱视程度加重而延长，而AP100随弱视程度减轻而减小。

P-VEP检查结果对于训练治疗方法的制定具有指导意义[51]。如徐恒等[52]利用不同空间频率阈值检测患者PVEP变化曲线，找到受检眼视觉最敏感和刺激最明显的空间频率，据此为患者制作视觉刺激训练方案，取得了良好疗效；尹峥等[53]利用P-VEP变化曲线筛选弱视患者最佳刺激频率，再结合患儿喜好制作电脑游戏；疗程中患者矫正视力每提高两行重新检查P-VEP,更新游戏内容，治疗组有效率达到了94.4%。

3.2闪光诱发电位闪光诱发电位(flash visual evoked potential，F-VEP)技术，是指利用均一的无图像的闪光刺激视网膜, 记录通过枕区头皮表面的电位[54]。目前该项技术主要应用于弱视的动物实验[55-56]，研究者普遍认为F-VEP在人弱视眼的表现没有特异性改变,因此临床基本不用做弱视的特异性诊断指标[57-58]。

3.3多焦视觉诱发电位多焦视觉诱发电位(multifocal visual evoked potential, M-VEP )利用伪随机多焦刺激技术,显示视网膜各个部位诱发出的反应振幅[59]。 余敏忠[60]观察到M-VEP在屈光不正性弱视、屈光参差性弱视患眼表现为视野中央区振幅的显著下降与潜伏期的显著延长；在内斜视性弱视患眼，相似的表现存在与视野中央区及颞侧。彭芳等[61]发现斜视性弱视组患者鼻侧视网膜的反应潜伏期显著长于正常人，其特定部位的反应振幅密度则明显低于正常人。刘晖等[62]发现斜视性(内斜)弱视组中鼻侧网膜反应振幅密度均小于颞侧网膜。袁平等[63]观察到斜视型弱视患者mfVEP的P1波潜伏期平均值与正常人有显著差异，外斜型弱视的波形变异程度小于内斜型弱视。

M-VEP在弱视的临床研究中使用较为广泛，但是也受到一定个体间变异性的限制[16]。建议与脑电波EEG等其他较为成熟的检查手段联合使用，或者与ERG等进行同步测量[64-65]。

3.4多导视觉诱发电位VEPs多导视觉诱发电位(visual evoked potentials, VEPs)即用 VEP 多通道(12～ 48个电极)记录皮表面多个点的数据并进行二次处理，得到VEP地形图(visual evoked potential mapping,又称为VEP拓扑图，visual evoked potential topography)，是研究VEP起源定位的重要方法之一[66]。陈雪艺等[67]发现了屈光不正性弱视VEPs 数据中P1潜伏时间及N1P1振幅的异常。赵勘兴等[68]通过比对特定情况下检测的VEP地形图，发现斜视性弱视与屈光参差性弱视的发病机制可能不同。邱芳芳[69]观察到斜视型弱视VEPs的抑制现象，并且发现其多导VEPs地形图在头皮的分布基本呈非对称分布，其分布方式取决于斜视症状的类型。多导视觉诱发电位比较适合用于临床不同类型弱视之间的比对研究，在研究弱视的发病机制方面具有较大意义。

4小结

目前弱视的临床电生理学研究已经取得了丰富的成果，但是部分研究缺乏对于试验对象年龄、弱视分类等的大样本分类研究，也缺乏较为公认的参考指标，导致部分结论存有较大争议。今后的相关研究应当尽量参照现行的视觉电生理标准，提高研究的准确性与规范性，并且充分考虑研究中所纳入弱视病例的病理分型、个体差异等等，确定相关特异指标、制定较为公认的临床弱视电生理诊断参考标准，并结合多项指标同步测量、电生理指标与影像学指标结合等方式，推动相关研究的发展。

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Study progress of clinical electrophysiology on amblyopia

Ao Zhang, Xing-Ke Yan, An-Guo Liu

s:National Natural Science Foundation of China (No.81260560);Open Project of Zheng’s Acupuncture Genre Heritage Studio in Gansu(No.LP0128060-KFJJ03)

Xing-Ke Yan. College of Acupuncture & Moxibustion and Tui-na of Gansu University of Chinese Medicine, Lanzhou 730000, Gansu Province, China. yanxingke@126.com

2016-03-11Accepted：2016-06-12

•Electrophysiology examination is an important technique in studying amblyopia, which mainly includes electrooculography(EOG), electroretinography (ERG), visual evoked potential(VEP). This study does not only summarizes the definition, the mechanisms and the meaning of these indexes in the relevant research progress in recent years, but also makes a comment on the controversies among the relevant research conclusions.

amblyopia;electroretinography;visual evoked potential

国家自然科学基金资助项目(No.81260560)；甘肃郑氏针法学术流派传承工作室开放基金(No.LP0128060-KFJJ03)

(730000)中国甘肃省兰州市，甘肃中医药大学针灸推拿学院

张奥，在读硕士研究生，研究方向：针灸治疗小儿弱视的机制和针灸技术规范与疗效评价。

严兴科，博士，教授，博士研究生导师，研究方向：针灸治疗小儿弱视的机制和针灸调节效应的生物学机制.yanxingke@126.com

2016-03-11

2016-06-12

College of Acupuncture & Moxibustion and Tui-na of Gansu University of Chinese Medicine, Lanzhou 730000, Gansu Province, China

Zhang A, Yang XK, Liu AG.Study progress of clinical electrophysiology on amblyopia.GuojiYankeZazhi(IntEyeSci) 2016;16(7):1279-1282

10.3980/j.issn.1672-5123.2016.7.18