功能MRI在前列腺癌治疗后评估中的临床应用与进展

郭　瑜郭　志沈　文*

泌尿生殖放射学

功能MRI在前列腺癌治疗后评估中的临床应用与进展

郭瑜1郭志2沈文1*

前列腺癌治疗后临床多采用前列腺特异抗原水平进行评价，但其受多种因素影响。目前肿瘤的评价主要以肿瘤体积的改变为评价指标，但滞后于肿瘤微循环改变及肿瘤细胞坏死等功能性改变。如何在前列腺癌治疗后早期准确评估其治疗疗效并早期发现肿瘤残存或复发是非常重要的。动态增强MRI、扩散加权成像、体素内不相干运动成像、磁共振波谱等多种功能MRI技术已在前列腺癌早期诊断中发挥重要的作用。就多种功能MRI技术应用于前列腺癌治疗后评估及随访的价值进行综述。

前列腺癌；扩散加权成像；动态增强MRI；磁共振波谱；疗效评价

Int J Med Radiol，2016，39（4）：395-399；415

前列腺癌（prostate cancer，PCa）已经成为严重威胁我国老年男性生命健康的泌尿系统恶性肿瘤。除了根治术等传统治疗方法外，已有很多微创、局限性治疗方法逐渐应用于临床且效果显著，包括氩氦冷冻消融治疗、高强度聚焦超声、近距离放射疗法等［1］。目前的肿瘤疗效评价主要以肿瘤体积的改变为指标，其滞后于肿瘤微循环改变及肿瘤细胞坏死等功能性改变。如何在PCa治疗后早期准确评估其疗效且早期发现肿瘤残存或复发是非常重要的，就功能MRI对PCa治疗后疗效评估及随访的价值予以综述。

1　功能MRI技术应用于PCa的理论基础

1.1扩散加权成像（diffusion weighted imaging，DWI）DWI是一种能在活体上进行分子扩散测量，分析病变内部结构及组织成分，反映活体组织功能状态的功能性成像。由于细胞外及导管内水分子的自由移动，正常前列腺外周带表观扩散系数（apparent diffusion coefficient，ADC）值较高。而PCa组织破坏了前列腺的正常腺体结构，而且比正常前列腺组织具有更高的细胞密度，从而导致细胞外间隙减少，水分子运动受到限制，与周围正常组织相比较，其ADC值较低。把DWI加入前列腺MRI检查序列中可提高PCa的检出率。有研究显示，应用T2WI联合DWI比单独应用T2WI可获得更高的敏感性和特异性。正常移行带在T2WI上为不均匀的信号，DWI在发现移行带癌及描述其特征方面也有一定的优势［2］。

1.2体素内不相干运动（intravoxel incoherent motion，IVIM）成像近年来，DWI结合各种数学模型已作为发现局限性PCa及预测其侵袭性的可行性工具［3-4］。随着MRI技术的进步，Le Bihan等［5］提出体素内不相干运动模型，表明灌注对扩散信号有影响，理论基于自旋回波信号对分子运动的敏感性。微循环系统的血液随机流动，称为假性扩散，主要造成低b值下扩散信号衰减 （＜200 s/mm2）。通过足够多的b值获得的DWI，应用双指数曲线拟合可以将灌注的影响从真正的组织扩散中去除，进而精确地描述肿瘤微观结构及功能的改变，同时还能够在无需外源性对比剂的情况下反映组织微灌注的信息。这种分析可以得到假性扩散系数（D*）值、组织扩散系数（D）值和灌注分数（f）值，从而能更精确评价肿瘤治疗后微循环和扩散变化的情况。有研究［6］应用IVIM鉴别PCa与前列腺增生，在癌组织中D值明显降低且f值明显升高，提示IVIM参数可能成为潜在的PCa生物标志，可以应用于治疗及预后评估，而且对于不能应用对比剂的病人具有较大的临床价值。

1.3磁共振波谱 （magnetic resonance spectroscopy，MRS）质子的共振频率取决于其分子环境，MRS利用化学位移作用，对特定的代谢产物进行分析，能够区别前列腺内枸橼酸（Cit）、胆碱（Cho）、肌酸（Cre）等各种代谢产物。通过观察体内代谢物质的变化来显示病变，无创性地反映肿瘤的代谢变化。正常前列腺组织富含高浓度的枸橼酸，但这种代谢物在PCa中明显减少。PCa的腺管结构破坏，浓缩Cit的能力减低。相反，胆碱是细胞膜的主要成分，PCa细胞增殖速度加快，胆碱浓度上升，最终导致［Cho+ Cre］/Cit比值降低，这可以提高PCa诊断的特异性［7］。PCa细胞密度与增殖细胞核抗原标记指数的升高通常提示肿瘤恶性程度较高，（Cho+Cre）/Cit值与前两者呈正相关，提示MRS能够判断PCa的侵袭性及预后。

1.4动态增强MRI（dynamic contrast enhanced MRI，DCE-MRI） DCE-MRI建立在流动效应基础之上，反映肿瘤的微血管生成及血管壁通透性等血流动力学信息，已应用于PCa的基础研究及临床工作中［8］。在DCE-MRI中，由于肿瘤和正常的前列腺组织吸收对比剂速度和强度的差异，影像对比不同。静脉注射对比剂后，连续5 min进行薄层、快速、动态的扫描可获得整个腺体的MR影像，并且可以同时获得强化峰值、达峰时间等半定量信息及定量的血流动力学参数，间接评价血管渗透性、灌注、细胞间隙等组织的微循环变化。与正常前列腺组织相比，PCa通常出现更明显、更早期的强化，表现为快速流出的强化特点。DCE-MRI定量参数包括对比剂容量转移常数（Ktrans）、血管外细胞外间隙容积分数（ve）及速率常数（kep）等。有研究表明，PCa的Ktrans变化与病理Gleason评分呈正相关，可见该常数可用于评价PCa的分期和预后［9］。

2　功能MRI在PCa治疗后应用

2.1PCa根治术后的应用PCa根治术后，有近40%的病人会发生生化复发。评估PCa根治术后生化复发的最重要一点是鉴别其为局限性复发还是远处转移。正确的影像导引与定位对局部治疗的顺利进行是十分重要的。根治术后吻合口周围的纤维瘢痕在T1WI和T2WI上均呈低信号；复发癌在T2WI表现为等或低信号；若残存的前列腺组织或精囊腺混有纤维瘢痕，在T2WI上表现为混杂等低信号，甚至稍高信号［10］。T2WI用于鉴别PCa根治术后的正常组织、纤维瘢痕和复发病灶有一定的困难。增强后，复发癌灶会表现为比非癌组织更早且更明显的强化，时间-信号强度曲线表现为早期明显强化，后期为快速或者缓慢流出。Casciani等［11］研究指出，与活组织检查结果相比，单独应用常规MRI诊断准确度仅为48%，联合常规MRI及DCE-MRI的准确度提高到94%。Cirillo等［12］同样在活组织检查前应用MRI 及DCE-MRI评价72例PCa局部复发，结果显示，应用平扫MRI及DCE-MRI检查的敏感度、特异度、阳性预测值、阴性预测值和准确度分别为61.4%、82.1%、84.4%、57.5%、69.4%及84.1%、88.3%、92.5%、78.1%、86.1%。DCE-MRI可大幅提高MRI用于局部复发性PCa诊断的准确性［13-14］。迄今为止，DWI应用于根治性前列腺切除术后局部复发的检测并未进行系统的研究［15］。前列腺切除术后，前列腺窝中缺乏正常的代谢环境，无法测量枸橼酸盐含量，无法正确计算前列腺窝内的代谢产物比率，因而无法获得准确、定量的MRS结果，降低了MRS的准确性［16］。美国国家综合癌症网站推荐，在根治性前列腺切除术后，当前列腺特异抗原（prostate-specific antigen，PSA）水平从未探测到转变为可检测出时要进行前列腺局部的MRI检查，需增加2种或2种以上的功能检查方法。

2.2在PCa放射治疗后的应用PCa放射治疗后，放疗辐射诱导导致正常前列腺组织、精囊腺组织在T2WI上呈均匀低信号，前列腺腺体萎缩、体积缩小、纤维结缔组织增加，表现为弥漫的低信号，正常解剖结构显示不清，因此降低了良性前列腺组织与复发性肿瘤的对比，难于识别复发的PCa［17］。此外，判断原治疗区所表现的T2WI上低信号区域是代表肿瘤复发还是无活性的残余肿瘤具有挑战性。Kim等［18］应用3.0 T MRI发现复发癌区的ADC值低于周围良性组织，联合应用T2WI与DWI检出PCa放疗后局部复发的敏感度、特异度均高于单独应用T2WI 或DWI的检出效能。Morgan等［19］强调了DWI所增加的价值，结果表明ADC值的测量对于发现PCa外照射治疗后0.4 cm2的复发非常重要。Donati等［20］提出联合T2WI及DWI评价PCa放射治疗后复发能获得最好的诊断准确率以及最高的观察者间一致性。虽然联合DCE-MRI和T2WI诊断准确性高于仅应用T2WI，但与联合T2WI和DWI相比，DCEMRI并未增加显著的价值。

联合MRI及MRS也可以提高局限性PCa复发病灶的检出率。接受外照射放疗后，辐射诱导的细胞损伤及前列腺实质的修复增殖增大了磷脂细胞膜合成和降解中对Cho的需求。复发的PCa灶是富血供病变，在DCE-MRI序列中表现为早期明显强化。文献报道DCE-MRI评价放射治疗后肿瘤复发的敏感度为70%～74%，特异度为73%～85%［21］，对于复发病灶检出的敏感度、阳性预测值、阴性预测值，DCE-MRI均优于T2WI。Kara等［22］对172例前列腺癌外放射治疗术后随访的多种影像方法进行比较，结果发现DCE-MRI对放射治疗后复发病灶检出的准确性明显高于T2WI，是监测放疗后PCa病人局部复发的有效方法。T2WI对肿瘤复发的诊断有一定局限性，但联合应用DWI、DCE-MRI或MRS可以提高诊断的准确度，可高达到80%～90%［23-24］。多参数MRI诊断放射治疗后肿瘤复发的证据水平仍然很低，有必要进行进一步大样本的前瞻性研究。

2.3PCa内分泌治疗后的应用对于中晚期PCa，雄激素剥夺治疗（androgen deprivation therapy，ADT）是PCa初期最有效的治疗方法。在内分泌治疗开始阶段，约90%病人治疗有效，但有些特殊类型PCa，如小细胞癌等一开始就不依赖激素生长，从而对内分泌治疗不敏感。同时，经过一定时间的治疗后，有一部分病人的疾病会进展，成为雄激素非依赖性PCa（androgen independent prostate cancer，AIPC）［3］。AIPC一旦出现，治疗就比较困难，并且内分泌治疗的药物非常昂贵，因此宜监测分泌治疗的疗效，可为病人争取有效的治疗时间。目前，还没有有效的生物标志物可以预测PCa是否会发展为雄激素抵抗性PCa，功能性MRI有望成为一种可以无创、在体监测PCa内分泌治疗疗效的方法。PCa ADT后体积变小、腺体萎缩、纤维化，肿瘤在T2WI上信号减低，肿瘤与正常腺体的分界不明显，无法区分，难以确切评价其疗效。研究已经证实了PCa的ADC值低于正常外周带，而且与Gleason评分具有相关性，但是有关PCa内分泌治疗后ADC值变化的研究报道并不多。当内分泌治疗后诱导细胞毒性反应，由于扩散受限的程度减轻可表现为ADC值增加［25］。国内有研究［26］表明，内分泌治疗后癌区D值升高，f值下降，IVIM为无创评估PCa ADT治疗疗效提供了新的思路。

DCE-MRI已被公认为是一种评估肿瘤血管生成的无创方法。在鼠模型中，已经明确雄激素剥夺抑制腺上皮产生血管内皮生长因子（VEGF）和诱导内皮细胞的凋亡。因此，为ADT在PCa中发挥抗血管生成作用提供了很好的证据。ADT治疗后前列腺的血供和氧供应减少，微血管生成受到抑制，细胞水平引起细胞核萎缩、细胞空泡化、细胞凋亡，并在肿瘤组织中引起微小坏死。Barrett等［27］联合应用DCE-MRI和DWI对PCa ADT治疗后肿瘤的监测进行可行性研究，该研究将ADT治疗后DCE-MRI 和DW参数与PSA变化进行相关性分析，结果显示基线kep和ADC值与PSA值改变呈负相关，表明基线kep和ADC值可以预测内分泌治疗后反应。然而，这些假设需要进一步用实验数据和适当的研究进行验证。DCE-MRI作为血管生成的无创的评价方法可以比PSA提供更多更有价值的信息。

2.4对PCa氩氦冷冻治疗后的评估前列腺的氩氦超低温冷冻微创治疗已成为与外科手术具有同等价值的先进技术方法。低温冷冻导致PCa肿瘤细胞的损伤和血管损伤，肿瘤细胞产生物理、化学等一系列改变，最终肿瘤细胞坏死、凋亡［28］。PCa冷冻治疗后早期，正常腺体结构遭到破坏，早期治疗后的MRI表现有助于评估冷冻治疗的疗效。有研究显示MRI上非强化的区域与组织学发现的坏死区域之间有很强的相关性［29］。因此，冷冻治疗后短期行MRI检查可提供完整的治疗后的反馈评价。消融治疗6个月之后坏死的面积会缩减甚至消失，被纤维化所取代。此时与治疗前的前列腺体积相比会显著降低。残余的前列腺实质在T2WI上信号强度减低，外周带与中央腺体之间的分界不清，前列腺包膜显示困难。在某些特殊情况下，几乎没有残留的前列腺组织。残存的肿瘤和凝固性坏死伴出血、液化坏死等在T2WI上表现为混杂信号，平扫MRI检查不易鉴别。虽然血浆PSA测量可用于监测消融治疗后情况，但是PSA从治疗后最低点开始升高并不代表肿瘤的进展。在这种情况下，MRI可用于检测残留或复发肿瘤的可疑区域，并对针对性的活检有指导作用。

DCE-MRI在检测肿瘤的残留及复发方面具有较高的敏感性。动脉早期冷冻消融中心不强化，随着时间进展，周边可见强化，但是病变中心仍然不强化，形成周围强化区与中心水样低信号的鲜明对比。DCE-MRI上坏死区不强化，部分病人消融边界可相对不清楚，可能由于术后的水肿和周围炎性浸润［30］。残余的良性前列腺组织治疗之后也可能会表现为强化，有时与残余、复发肿瘤较难鉴别，造成假阴性结果，增强MRI的特异性减低，因此需要更多的功能成像技术如DWI、定量的动态增强检查来进行鉴别诊断。有研究应用DWI评价犬的PCa冷冻术后的扩散改变，指出DWI可以反映PCa氩氦刀冷冻治疗后消融中心及其周围组织的水分子扩散信号［31］。术后残腔内组织结构遭到破坏、出血、凝固性坏死等介质浸润，水分子扩散明显受限。因此，在氩氦刀冷冻治疗消融灶内DWI表现为高低混杂信号，ADC值明显减低。目前有关PCa冷冻治疗后肿瘤复发方面的文献报道非常少。刘等［32］对15例T3N0M0期PCa冷冻治疗后复发病人行MRS检查，结果显示，冷冻治疗后局部复发病人在癌区和非癌区Cho峰信噪比差异有统计学意义；癌区复发区（Cho+Cre）/ Cit的比值与术前相比差异无统计学意义；而非癌区的大量坏死区因Cho峰、Cit峰的信噪比较低，无法计算（Cho+Cre）/Cit。目前国内外尚缺乏多参数功能MRI对PCa氩氦冷冻治疗后变化的相关研究。

2.5高强度聚焦超声治疗后评估经高强度聚焦超声 （high intensity focused ultrasound，HIFU）治疗后，前列腺正常解剖结构消失［33］。在T2WI中，治疗后正常的腺体也表现为低信号，单独应用T2WI无法判断肿瘤的残存及复发。Kirkham等［34］对15例PCa HIFU全腺体治疗后的1个月 （12例）、3个月（5例）、6个月（15例）MRI表现进行了总结，观察到典型的影像表现为中央非强化区被周围明显强化的环所包绕。6个月随访时前列腺体积明显缩小 （约60%），在T2WI上主要呈低信号。Cirillo等［35］应用MRI及MRS联合PSA对PCa HIFU治疗后进行评价，结果显示，MRI联合PSA在评价疾病缓解组和疾病进展组之间有差别，但MRS仅能对3例部分坏死的病例进行分析并且没有提供额外价值。Punwani等［36］研究指出DCE-MRI在监测前列腺全腺体HIFU治疗后的残存病灶诊断效能良好。前列腺非强化组织的范围与术后4周、12周PSA减低及随访的前列腺体积减少之间存在相关性。早期消融后的MRI也可观测到尿道壁或前列腺外的一些组织（如神经束、直肠壁、周围骨盆肌肉组织和骨髓）未见强化，最初考虑坏死，但是在随访中观察到这些结构部分或者全部恢复了正常的强化［34］。Kim等［37］应用DCE-MRI、常规T2WI联合DWI评价27例HIFU术后PSA升高的病例，其诊断敏感度分别为80%和63%（观察者1）、87%和70%（观察者2）；特异度分别为68%和78%（观察者1）、63%和74%（观察者2）；准确度分别为72%和73%（观察者1）、71%和73%（观察者2）。在预测前列腺癌HIFU治疗后进展方面，DCE-MRI更敏感，但是特异性不如T2WI联合DWI。在一项HIFU治疗后PSA升高的MRI研究中发现，结合DCE-MRI对可疑区域进行靶向活检比临床随机常规活检能够发现更多的癌症复发。多参数MRI联合应用对于经HIFU治疗后的PCa的局部影像变化以及癌残余或复发的诊断是有帮助的［38］。

3　总结

MRI为PCa的诊断及鉴别诊断提供了较为可靠的影像依据，随着功能成像的发展，其能进一步提供癌组织的血流灌注、水分子扩散、微循环状态、组织的细胞结构和完整性、物质代谢及生化成分变化等信息。功能MRI能更加客观地评估PCa的治疗疗效及判断预后等，其将在PCa的侵袭性评价、治疗方案选择、治疗后监测及肿瘤的复发评估中发挥越来越重要的作用。

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（收稿2016-04-24）

Clinical application and progress of functional MRI on post-treatment evaluation of prostate cancer

GUO Yu1，GUO Zhi2，SHEN Wen1.1 Department of Radiology，Tianjin First Center Hospital，Tianjin 300192，China；2 Department of Interventional Therapy，Tianjin Medical University Cancer Institute and Hospital，National Clinical Research Center of Cancer，Key Laboratory of Cancer Prevention and Therapy

In clinical practice，post-treatment evaluation of prostate cancer（PCa）mainly depends on the serum level of prostate-specific antigen（PSA），but it is influenced by many factors.Currently，the main evaluation index of tumor is the change of tumor volume which lags behind the functional changes，such as tumor cell necrosis and vascular atresia. The evaluation of therapy effect accurately and detection the residual tumor and recurrence in the early stage are very important.A variety of functional MRI techniques，including dynamic contrast enhanced MRI（DCE-MRI），diffusion weighted imaging（DWI），intravoxel incoherent motion（IVIM），magnetic resonance spectroscopy（MRS），have played important roles in the early diagnosis of PCa.We reviewed the application of multiple functional MRI in the post-treatment evaluation and follow-up of PCa.

Prostate cancer；Diffusion weighted imaging；Dynamic contrast enhanced MRI；Magnetic resonance spectroscopy；Therapeutic evaluation

泌尿生殖放射学

10.19300/j.2016.Z4401

R737.25；R445.2

A

1天津市第一中心医院放射科，天津 300192；2天津医科大学肿瘤医院介入治疗科，国家肿瘤临床医学研究中心，天津市肿瘤防治重点实验室

沈文，E-mail：shenwen66happy@163.com；郭志，E-mail：cjr.guozhi@vip.163.com

*审校者

国家自然科学基金（81471761），天津市卫计委科技基金（2015KY08）