非度量多维标度在亲水河浮游植物群落分析中的应用

邓建明，汤祥明，邵克强，费　磊,2，漆志飞，潘　辉，吴承志

(1.中国科学院南京地理与湖泊研究所/湖泊与环境国家重点实验室，江苏 南京　210008;2.安徽师范大学环境科学与工程学院，安徽 芜湖　241000;3.江苏江达生态科技公司，江苏 无锡　214000;4.南京南瑞集团公司，江苏 南京　210003)



非度量多维标度在亲水河浮游植物群落分析中的应用

邓建明1，汤祥明1，邵克强1，费磊1,2，漆志飞3，潘辉3，吴承志4

(1.中国科学院南京地理与湖泊研究所/湖泊与环境国家重点实验室，江苏 南京210008;2.安徽师范大学环境科学与工程学院，安徽 芜湖241000;3.江苏江达生态科技公司，江苏 无锡214000;4.南京南瑞集团公司，江苏 南京210003)

摘要：为拦截地表径流及各类污染物质进入太湖水域，2014年6月在亲水河流域部分河段布设了生物绳，于2014年6—12月进行了同步监测，选取实际监测数据讨论了非度量多维标度(non-metric multidimensional scaling，NMDS)在浮游植物群落结构分析中的运用。分析结果显示，在生物绳运行前期，总氮和总磷浓度下降明显(P<0.01)，但后期生物绳处理对营养盐的削减并不显著(P>0.05)。经过生物绳处理后，浮游植物群落结构只在6月和10月与前置库有差别，其他月份差异均不显著，但不同月份间浮游植物群落组成差异显著，说明不同季节的温度变化是引起亲水河调查期间浮游植物群落演替的关键因素。

关键词：浮游植物；群落结构；NMDS；季节演替

浮游植物群落分析一直是湖沼学中一个重要的研究内容[1-2]。早期研究以单纯描述群落组成和优势种之间的演替为主[3-4],后来逐渐出现多样性指数等综合指标来比较群落的时空差异[5],再后来出现了以排序为手段的统计分析来研究群落组成和演替与环境因子的关系[6]。现在广泛使用的排序方法有主成分分析(principal components analysis, PCA)、对应分析(correspondence analysis,CA)、去趋势对应分析(detrended correspondence analysis, DCA)、典范对应分析(canonical correspondence analysis， CCA)和冗余分析(redundancy analysis,RDA)以及它们的衍生方法[7]。通过排序分析可以认识群落分布格局,也可以将排序轴跟已知的环境条件联系起来,看是否代表某一环境梯度。但是这些方法也存在一些弊端,例如对数值敏感和容易产生弓形效应。如果稍微改变其中一个值的大小,尤其是改变极值的大小,则分析结果就可能出现变化。在浮游植物计数与鉴定分析中,特别是通过显微镜直接计数,往往存在较大的主观性,不可避免地出现极值或者与实际大小相悖的数值,因此选择对极值不敏感的分析方法可能更具合理性。此外,当环境因子变化梯度较大时,生物在此变化区间的分布呈非线性变化时,基于线性模型的排序分析结果同样会出现偏差[8]。

非度量多维标度(non-metric multidimensional scaling, NMDS)也是排序方法的一种[9-11]。相比于PCA等线性排序方法,NMDS尽管不能完全但也能在一定程度上降低弓形效应的影响[8]。NMDS思想为使用尽可能少的排序轴(通常是2～3轴)充分展示主体间的相对位置，运用在浮游植物生态学中即是通过尽可能少的排序轴展示浮游植物不同种类间的相对关系。对浮游植物群落结构进行NMDS分析时,首先需要计算各个样本之间的距离系数矩阵,一般使用Bray-Curtis距离指数[12];然后基于这个系数矩阵,对两两样本之间的距离大小进行排序,并列出秩序表。根据秩序表就能在二维图上展示不同样本之间的相对关系,因此NMDS是一类对极值不太敏感的统计方法,NMDS目前广泛运用在底栖生物群落结构的分析中[13],因为底栖生物分布的一个特点是斑块不连续。

国内外浮游植物群落结构分析中运用NMDS的研究鲜有报道。SALMASO[12]对比了聚类分析与NMDS在分析浮游植物群落结构周年变化的规律;国内许多学者也使用NMDS来分析浮游植物群落数据,例如吴乃成等[14]的研究中简单运用了NMDS分析,冯喻等[15]使用NMDS分析了浮游植物功能组的季节演替。可以看出,对于目前对NMDS的使用还主要集中在对群落数据进行聚类分析,而对于群落结构与环境因子的关系则通过其他方法实现。例如,在江志兵等[16]的研究中,首先通过NMDS对浮游植物类群进行分组分析,然后通过CCA排序方法讨论环境因子与浮游植物群落结构的关系。在实际运用中,同样可以通过耦合环境因子的方法,在使用NMDS分析浮游植物群落组成的同时,也能分析浮游植物群落组成与环境因子的关系。能开展NMDS分析的软件有许多,其中包括商业软件Canoco 5.0 (之前的版本不能进行NMDS分析[17]),也包括开源软件R中的vegan包[18]。与以往的调查数据不同,亲水河的浮游植物时空差异既包含浮游植物自然周年演替，也包含生物工程带来的影响,因此是检验NMDS对浮游植物群落数据分析功能的理想数据集。

1材料与方法

1.1研究区概况和样点布设

亲水河位于太湖新城南部、环太湖高速公路北侧,东起蠡河西,西至壬子港,全长13.82 km,是一条典型的低流速城市小流域河流，在改善太湖新城南部水环境中发挥着重要作用。无锡市亲水河生态修复工程利用了重建生物群落联合修复技术(生物绳)解决区域水质恶化的问题。该工程示范区的水流基本流向为自西向东,自北向南,最终注入贡湖湾湿地,因此该示范区生态修复的目的就是减少流入贡湖湾湿地的污染负荷,最终改善贡湖湾水质。

如图1所示,在来水方向布置了生物绳。生物绳及其现场布设效果见图2。为对比生物绳对水质的净化效果,在生物绳处理上游布置3个采样点(1、2和3号)作为前置库组，设为对照,在生物绳处理后布置5个采样点(4～8号)用来检验生物绳对水质的净化效果,采样时间为2014年6—12月，频次为每月1次。

图1 亲水河水质修复样点布设

Fig.1Sampling sites in the Qinshui River

1.2水质测定方法

水体理化指标测定方法主要参照文献[19],透明度(SD)采用黑白盘法当场测定。水温(T)、pH值、溶解氧(DO)、浊度(NTU)和电导率(Cond)等指标用多参数水质监测仪(YSI6600V2型,美国)现场测定。实验室测定的理化指标主要包括:总氮(TN)、总溶解态氮(TDN)、硝酸盐氮(NO3--N)、氨氮(NH4+-N)、总磷(TP)、总溶解态磷(TDP)、叶绿素a(Chl a)和悬浮颗粒物(SS)。总氮(TN)和总磷(TP)等采用碱性过硫酸钾法测定，氨氮采用纳氏试剂光度法测定,总磷采用过硫酸钾消解法测定。采用单因素方差分析(ANOVA)检验不同月份间生物绳处理前后水质的差别,两两之间的差异则用成对t检验(Pairedt-test)。

图2生物绳及现场效果图

Fig.2BIO-CORD and site renderings

浮游植物样品现场采集1 L后使用鲁戈试剂固定,静置72 h后采用虹吸法去除上清液并浓缩至30 mL。计数时取0.1 mL在显微镜下放大400倍随机计数20个视野,浮游植物鉴定到属。由于浮游植物相对体积质量接近1,因此可直接由浮游植物体积换算为生物量(湿重),即生物量为生物体积的数量乘以各自的平均体积,单细胞生物量主要根据浮游植物个体形状测量而得[20]。

1.3NMDS数据分析

用于NMDS分析的数据集分为2个部分。第1部分是生物数据,即浮游植物各属生物量,分析之前对浮游植物生物量数据进行平方根转换;第2部分是环境数据,包括采样分析所有的理化指标,分析之前对数据进行中心标准化统一量纲。

NMDS分析步骤为:首先对生物数据进行NMDS分析,得出应力值(stress value)。根据应力值确定是否需要添加排序轴。一般认为：应力值为0～0.05，理想;>0.05～0.15，比较理想；>0.15～0.20，可用；>0.20，则需要考虑添加排序轴的数量[11,21]。将环境因子数据耦合到NMDS分析中,分析环境因子与物种之间的关系。最后,通过R绘图功能将分析结果输出。

以上数据分析和绘图均在R(3.2.0)中使用基础包和vegan(2.2-1)软件包完成。

2结果与分析

2.1生物绳处理前后营养盐的变化

图3展示了生物绳处理前后各形态营养盐的变化趋势。从图3可以看出,生态修复组TN和TP浓度在生物绳处理前后波动不大;前置库组TN浓度在7月出现1次峰值,TP浓度在7月和8月均出现峰值。

方差分析显示生物绳处理前营养盐浓度要高于处理后(ANOVA,P<0.05),但是这种差异只在前期(尤其是7—8月)比较显著,而在生物绳处理后期营养盐浓度差异并不显著(Pairedt-test,P>0.05)。

2.2NMDS对亲水河浮游植物群落的排序

叶绿素浓度变化规律与TP类似:生物绳处理前后在夏季均出现峰值。在整个调查过程中,隐藻、锥囊藻、脆杆藻、四棘藻、栅藻和多甲藻是主要的优势属(优势度指数Yi>0.02)。利用NMDS对亲水河浮游植物群落的相似性进行排序,在二维空间上的应力值大于0.2,因此增加1维。采用3轴后NMDS分析应力值为0.127,达到较理想的拟合水平。通过前2轴排序图(图4)可以发现,6月点位比较集中在第3象限,7月主要分布在原点附近第1轴下方,8月和9月主要集中在第4象限,10、11和12月主要集中在第2象限。不同样本之间存在比较明显的季节差异,说明亲水河浮游植物的组成主要受到季节变化的影响。在空间上,7—9月、11—12月前置库浮游植物群落组成同月份间大致相似(在排序图中1～3号位置相对靠近),6月和10月前置库浮游植物群落组成差异较大(排序图中位置分散),说明生物绳处理对浮游植物的组成可能产生影响,但是影响并不显著。

在众多环境因子中,除水深、TDN和氨氮含量外,其他环境因子与排序相关性均达显著(P<0.05)或极显著(P<0.001)水平。其中与排序相关性最高的因子是水温(R2=0.63)(图5)。这与前面样点排序的推论基本一致,也就是说季节变化是影响亲水河浮游植物群落结构差异的主要因子,其次是pH值(R2=0.6),然后是TP和TDP(R2=0.49和0.48)、SS(R2=0.3)和TN(R2=0.11)。

图3前置库及生态修复后水体中氮、磷的变化

Fig.3Changes in nitrogen and phosphorus in the front pool and in the ecologically remedied water

样本编号由字母和数字组成,其中字母表示月份，

数字表示样点编号。M为6月;J为7月;A为8月;

S为9月;O为10月;N为11月;D为12月。

图4NMDS样本排序图

Fig.4Bio-ordination of samples with NMDS

点表示样本,对每个月的样点进行了平均。

虚线为样本大致分布规律。

图5NMDS环境因子排序图

Fig.5Bio-ordination of environmental factors with NMDS

从排序图看,不同月份之间的样本基本沿着虚线方向分布,与该方向大致平行的环境因子有总磷和水温等,因此不同月份之间差异最显著的是水温和总磷浓度2个指标,其次是电导率和悬浮物浓度,pH值和总氮浓度则差异不大。物种组成与环境因子的排序图显示在优势属中蓝藻门的藻类大多出现在氮磷浓度高、水温较高的区域，绿藻门藻类大多与水温相关性较高，硅藻门的藻类大多与氮磷浓度相关性较高，隐藻及金藻门的锥囊藻等出现在氮浓度较高而水温和总磷浓度不高的冬季(图6)。

(a)不同月份的优势种属组成差异(b)优势种属与环境因子的关系

Pha为扁裸藻属(Phacus),Eug为裸藻属(Euglena),Fra为脆杆藻属(Fragilaria),Att为四棘藻属(Atthetas),Syn为针杆藻属(Synedra),

Per为多甲藻属(Peridinium),Ank为纤维藻属(Ankistrodesmus),Sce为栅藻属(Scenedesmus),Din为锥囊藻属(Dinobryon),Cry为隐藻属(Cryptomons),

Mel为直链藻属(Melosira),Cer为角藻属(Ceratium),Cos为鼓藻属(Cosmarium),Pla为浮丝藻属(Planktothrix),Chr为蓝隐藻属(Chroomonas),

Cym为桥弯藻属(Cymbella),Rhi为根管藻属(Rhizosolenia),Ped为盘星藻属(Pediastrum),Cru为十字藻属(Crucigenia),Ana为鱼腥藻属(Anabeana)。

图6NMDS物种排序图

Fig.6Bio-ordination of species with NMDS

3讨论

生物绳是一种常用的水质净化技术,对COD的平均去除率为22%,对TN和TP的去除率均为40%左右[22];在太湖的原位试验研究结果显示生物绳对TN的去除率仅为10%,对TP的去除率约为40%[23]。可见生物绳对污染物的去除效果与多种因素有关[23]。笔者监测结果显示虽然TN、TP浓度平均值在生物绳处理前后也表现出显著差异(ANOVA,P<0.05),但主要集中在7月和8月,其他月份营养盐浓度差异不显著(Pairedt-test,P>0.05)。夏季生物绳处理效果显著可能是由于夏季温度较高,微生物活动强烈,能快速降解污染物。生物数据显示生物绳处理运行前期对水质改善效果明显,生物绳处理前后生物群落结构也发生了一定的改变;但是随着系统运行,后期水质改善效果并不明显,因此处理前后水体中浮游植物群落组成并没有显著差异。

应用NMDS分析了浮游植物群落结构与环境因子之间的关系,结果显示在亲水河浮游植物群落结构主要受到季节演替的影响,其次是生物绳处理之后不同点位之间的营养盐浓度差异。这是因为不同月份之间水温差异极显著(ANOVA,P<0.001)。蓝藻是富营养化水体中常见的种类,尤其是在夏秋季水温较高的季节容易形成优势种[24],并可能产生水华[25];硅藻门的大部分种属喜低温[26],有些藻类同时也是富营养化指示物种;绿藻门的物种大都属于广生性;隐藻门和金藻门的藻类大都属于冷水性物种,多出现在冬春季节[26],且多见于中富营养以上的水体中,该研究NMDS排序结果也显示出类似的规律。

NMDS能很好地展示浮游植物群落结构演替的特点,同时能揭示浮游植物群落结构与环境因子之间的关系,类似的研究方法还有诸如PCA、CA、DCA等。在以往的研究中,许多学者对这些方法的优缺点进行了比较[27-28]。PCA分析主要基于线性模型[29],而生物对环境因子的响应往往是非线性的,使用PCA容易出现“弓形效应”[30],所以一般情况下PCA并不适于对生物群落数据进行排序分析[28]。CA能在一定程度上分析非线性变化的数据[31],但是如果数据间线性无关时,该方法对降维的作用不大[27]。HILL等[32]引入了降趋势对应分析DCA。但是后来基于模拟和实际数据的研究表明,DCA的结果往往不可靠[27-28,33]。如果将生物群落数据与环境因子耦合,则有相对应的RDA和CCA方法。由于这2种方法是分别继承自PCA和CA,不可避免会有类似的不足。RDA只能分析线性关系数据,CCA能分析非线性关系数据,但同时也容易产生“弓形”效应。虽然有研究认为NMDS并不适用于所有的情形[27],但相比之下推荐使用NMDS来分析群落数据[28,34]。

在实际运用NMDS时,通常需要面临是否需要对原始数据进行转换、距离(相似)指数选择和维度确定的问题。对原始数据进行转换的方法主要有平方根(或者四次方根)[12,35]和对数转换lg (x+1)[16,36]，也有不对原始数据进行转换的[14-15,37]。浮游植物物种数据有2个比较显著的特点:一是样本中会有许多0值,二是稀有物种只在极个别样本中出现,而稀有物种的出现也可能是计数者主观因素造成的。因此，为了降低稀有物种对分析结果的影响,建议在分析前适当对数据进行转化处理,使物种数据的分布趋于均匀[38]。平方根转换和对数转换都是常用且有效的[12],在选择时建议丰度数据进行对数转换,因为这些数据往往相差几个数量级;而生物量数据往往都在100以内,可以进行平方根(甚至四次方根)转换。

NMDS分析是基于两两样本间的距离系数(或者相似系数),虽然这些系数有许多表示形式[39],但不是每种系数都适用于浮游植物种类数据[12]。例如对0值较多的2个样本进行相似性评估时,基于偏差计算的距离(相似)系数评估的结果可能不可靠,例如欧式距离系数和相关系数[40]。因此,目前在浮游植物群落数据中使用广泛的是Bray-Curtis距离系数[41],因为2个样本间B-C系数与生态距离呈单调线性关系[42]。B-C系数也是许多分析软件进行NMDS分析时的默认距离系数矩阵。

在进行NMDS之前,通常需要将维度控制在2～3维之内。维数的选择原则是尽可能少,且应力值足够低。如何确定具体需要的维数,可通过碎石图来判断。具体方法是:分别计算1~n维的应力值,在应力值随维数突然降低的拐点作为NMDS的维度。在实际运用过程中,可以从R中vegan软件包默认的2维开始计算,对比2、3和4维的应力值,根据碎石图的原则选择维数;如果4维应力值的结果仍大于0.2,则应考虑选择其他方法进行数据分析。

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(责任编辑： 陈昕)

Application of NMDS to Analysis of Phytoplankton Community: A Case Study of Qinshui River.

DENGJian-ming1,TANGXiang-ming1,SHAOKe-qiang1,FEILei1,2,QIZhi-fei3,PANHui3,WUCheng-zhi4

(1.State Key Laboratory of Lake Science and Environment/ Nanjing Institute of Geography & Limnology, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008， China;2.College of Environmental Science and Engineering, Anhui Normal University, Wuhu 241000, China;3.Jiangsu Jiangda Ecology Technology Co. Ltd., Wuxi 214000, China;4.NARI Group Corporation, Nanjing 210003, China)

Abstract:Ordination has been widely used in analyzing bio-community dynamics. Based on the survey data of Qinshui River, the non-metric multidimensional scaling (NMDS) method was used in analyzing phytoplankton community dynamics and its driving factors. BIO-CORDs were laid out in the Qinshui River in June, 2014, in order to intercept surface runoff and various pollutants therein flowing into Lake Taihu. Water quality was monitored simultaneously during the period from June to December, 2014. The monitoring data were cited in exploring applicability of the NMDS to analysis of phytoplankton community structure. Results of the analysis show that at the initial stage of the BIO-CORD operation TN and TP dropped significantly in concentration (P<0.01). However, at the late stage, the effect of BIO-CORD was not so significant. Results of NMDS show that the phytoplankton community in the water treated with BIO-CORD did not vary much from the control throughout the period, except for June and October, which indicates that varying temperature due to season alternation is the key factor that triggers the succession of phytoplankton community. All the findings in this experiment also illustrate that NMDS is a useful tool in analyzing phytoplankton community.

Key words:phytoplankton;community structure;NMDS;seasonal succession

作者简介：邓建明(1985—)，男，江西南昌人，助理研究员，博士，主要从事浮游植物生态学和生物统计学方面的研究。E-mail: jmdeng@niglas.ac.cn

基金项目：太湖水污染治理专项资金(第七期)技术示范类科研课题(TH2013205)；国家自然科学基金(41501215)

收稿日期：2015-04-29

DOI：10.11934/j.issn.1673-4831.2016.01.024

中图分类号：X82

文献标志码：A

文章编号：1673-4831(2016)01-0150-07