生物炭对土壤微生物的影响研究进展

饶　霜，卢　阳，黄　飞，蔡一霞，蔡昆争

(华南农业大学资源环境学院/ 农业部华南热带农业环境重点实验室，广东 广州　510642)



生物炭对土壤微生物的影响研究进展

饶霜，卢阳，黄飞，蔡一霞，蔡昆争①

(华南农业大学资源环境学院/ 农业部华南热带农业环境重点实验室，广东 广州510642)

摘要：生物炭是有机材料在厌氧条件下热解而成的产物。近年来，生物炭因在碳固定、土壤改良和作物产量提高等方面具有较大的应用潜力而引起国内外学者的广泛关注。作为一类新型的土壤改良剂，它能提高土壤有机碳含量及阳离子交换量(CEC)，改善土壤保肥持水性能，有益于土壤微生物活动，同时还可吸附抑制对土壤微生物生长有毒的化感物质，为土壤微生物提供有利的栖息场所。但生物炭的效应与生物炭的特性、用量、土壤类型及肥力有关。笔者从生物炭对土壤微生物的影响及其作用机制出发，概述了不同生物质材料及热解温度对生物炭理化性质的影响及生物炭对土壤微生物丰度、群落结构和活性影响的研究进展。未来应重点从生物炭的特性、生物炭与微生物交互作用及生物炭的环境修复等方面深入研究，客观评价生物炭对土壤微生物的作用。

关键词：生物炭；土壤；微生物丰度；微生物群落结构；微生物活性

生物炭是指由含碳量丰富的生物质(如木材、家禽粪便和秸秆等)在相对较低的温度(<700 ℃)和无氧或限氧的条件下热解炭化而得到的一类高度芳香化的难熔性固态高聚产物[1]。由于生物炭在生物质能源生产、有机废弃物资源化、土壤改良、肥料创新和温室气体减排等方面具有重要意义,因此,生物炭在农业上的应用引起了国内研究者的广泛关注,成为近年来的研究热点之一[2]。在前哥伦布时期,亚马逊盆地的居民就将木炭与粪肥、动物骨骼等混合,用于改良贫瘠土壤,至今的亚马逊黑土因含有木炭而具有较高的pH值及养分含量、丰富的微生物数量及微生物多样性[3]。许多研究表明,生物炭不仅可以通过提高土壤pH值或阳离子交换量(CEC)来增强土壤肥力[4],还可以通过改变土壤微生物群落组成[5]、丰度[6]及活性[7]来影响土壤养分循环[8]及结构[9]。另外,由于生物炭具有较大的表面积、较高的pH值，表面带有大量的负电荷和含氧官能团,可吸附铬、铜、镍、锌等金属离子[10-11]和有机污染物[12-13],有效地降低金属离子等污染物在环境中的迁移率,从而减小毒害作用。但是,鉴于不同生物炭的性质、施用量以及土壤质地和肥力等因素的差异,有关生物炭施用效果的研究结果并不一致,而且生物炭性质与土壤微生物之间的相互作用也缺乏系统分析。笔者结合国内外有关生物炭的最新研究进展,重点阐述生物炭对土壤微生物丰度、群落结构及活性的影响及其作用机制,并提出现阶段研究中存在的问题和未来研究的主要方向。

1生物炭的特性

生物炭的组分可以粗略分为无定型碳、芳香族碳和灰分[14]。生物炭中各部分碳含量与热解温度有关,当生物质在较低温度条件下热解时,只蒸发出部分物理吸附水、CO和CO2,这时产生的主要是无定形碳;当温度升高后,碳原子晶格中的一些金属元素会挥发,其化学成分也因发生氧化还原而改变,此时产生的主要是芳香族碳[15]。另外,由于生物炭的生产是有机物热解炭化的过程,其制备过程中必定会产生多环芳烃等有机污染物。研究表明,生物炭中多环芳烃含量与多环芳烃的种类、制备生物炭的原材料及生产条件密切相关[16-18]。一般而言,随着热解温度的升高,多环芳烃含量会降低[16-17]。但也有研究发现,在400～500 ℃条件下制备的生物炭中,多环芳烃含量最高,而低于400 ℃或高于500 ℃条件下制备的生物炭,多环芳烃含量会显著下降[18]。灰分是热解时产生的矿物质,包括基本的大量和微量元素,其所占比例随热解温度的升高而增加[19]。此外,生物炭的pH值及导电性主要由灰分含量和组分决定,所以生物炭的pH值及导电性也随着热解温度的升高而增加(表1)。生物炭的基本特征取决于生物质材料及热解温度。一般而言,木本植物生物炭含碳量较高,矿质养分含量低;而厩肥及秸秆生物炭含碳量较低,矿质养分含量较高[20]。与低温热解形成的生物炭相比,高温热解形成的生物炭中碳、磷、钾、钙含量较高,而H/C、O/C、(N+O)/C比值及水溶性有机碳(DOC)含量较低[19,21]。生物炭的养分有效性与相关元素的状态有关[22]。有效磷主要存在于灰分中,并受pH值和螯合物质的影响;生物炭中的钾大部分可被植物利用,有效氮却因生物质材料及生产条件的不同而差异很大。研究表明,生物炭中有效氮含量很低[20],且大部分以杂环结构存在于生物炭表面[23]。另外,生物炭的多孔性、巨大的表面积、丰富的羧基及高电荷密度使生物炭具有较强吸附能力和较大的离子交换量[24]。

表 1不同生物质材料及温度条件生产的生物炭的理化性质[14]

Table 1Physical and chemical properties of biochars pyrolyzed out of different parent materials and under different temperatures

原料温度/℃pH值1)CEC/(mmol·kg-1)w(C)/%w(TP)/(mg·kg-1)w(灰分)/%w(挥发成分)/%C/N比H/C比O/C比比表面积/(m2·g-1)橡木603.16182.147.150.388.64441.480.72未知3505.18294.274.9121.160.84550.550.204506007.9075.787.5291.327.54890.330.07642玉米秸秆606.33269.442.65268.885.2831.560.74未知3509.39419.360.4188911.448.8510.750.292936009.42252.170.6211416.723.5660.390.10527畜禽粪便607.53363.024.61668536.460.5131.511.03未知3509.65121.329.32125651.247.2150.570.414760010.3358.723.62359655.844.1250.180.6294

1)以KCl作为浸提剂。

2生物炭对土壤微生物丰度、多样性和活性的影响

土壤微生物作为生态系统的重要组成部分,其群落健康和多样性对土壤功能和生态系统服务非常重要,而这些反过来又会影响土壤的结构和稳定性、通透性、持水性及养分循环,并对碳储存及植物的抗病性产生有益影响。生物炭作为一种新型的土壤改良剂,能改善土壤微生物群落结构,促进有益微生物的生长,增强土壤微生物活性。

2.1生物炭对土壤微生物丰度的影响

生物炭具有特殊的结构特性和功能,使其能促进大部分土壤微生物的生长。MAKOTO等[25]研究发现,生物炭可以使外生菌根菌在落叶松的根际定殖率增加19%～157%。SOLAIMAN等[26]也发现同样的现象,当在小麦田施用0.6～6 t·hm-2木质生物炭2 a后,丛枝菌根菌在小麦根际的定殖率增加20%～40%。也有研究发现,添加生物炭后丛枝菌根菌丰度下降[27]。WARNOCK等[28]认为原因可能包括:植物所需的有效养分(如有效磷)和水分含量增加,从而使其对菌根菌的共生需要减少;土壤性能的改变;高含量矿质元素或抑制真菌生长的有机化合物(如高盐、重金属等)对真菌具有消极影响;有机养分的结合或有机碳的吸附对有效养分产生消极影响。

生物炭对土壤细菌和放线菌也具有显著影响,且不同土壤类型和微生物种类对生物炭的反应各不相同。CHEN等[29]利用RT-PCR技术,分别对江西、湖南和四川的稻田土壤微生物种群进行检测,发现生物炭使3个省稻田土壤中细菌16S rRNA 基因拷贝数分别增加45%、37%和60%。ANDERSON等[30]通过T-RFLP方法研究农业土壤中微生物,发现添加生物炭的土壤中,生丝微菌、链孢囊菌、根瘤菌和高温单胞菌丰度分别增加8%、14%、6%和8%,而微单胞菌和链霉菌丰度分别下降7%和11%。

2.2生物炭对土壤微生物群落结构的影响

土壤微生物群落结构的多样性意味着养分被有效地转移至植物中或保留在土壤中。土壤微生物多样性与土壤理化性质(如土壤类型、水分、温度、营养元素、通气性和酸碱度等)存在明显的相关性,而生物炭的添加能够改变土壤理化性质,从而导致土壤微生物群落结构发生相应变化。比如,亚马逊黑土及生物炭改良土壤中细菌、真菌和古菌的群落组成因土壤理化性质的不同而差异显著,且这种差异在属、种以及科的水平上都有所体现[6,31-33]。KIM等[6]和O′NEILL等[32]在亚马逊黑土中发现了酸杆菌和变形细菌的2种新的进化枝。另外,KIM等[6]还采用寡核苷酸指纹组分分析技术,比较了采自亚马逊河西部富含生物炭的亚马逊黑土和原始森林土壤,发现亚马逊黑土的细菌多样性比森林土增加25%。

另一方面,通过对亚马逊黑土及经生物炭改良的温带土壤的研究发现,含生物炭的土壤中古菌和真菌多样性降低[33]。KHODADAD等[31]也发现了类似的现象:即无论低温(250 ℃) 还是高温(650 ℃) 热解形成的生物炭,都会使土壤微生物多样性降低,其原因可能是生物炭中可供微生物利用的资源单一,造成土壤中有机质和养分缺乏,从而影响微生物的生长。

2.3生物炭对土壤微生物活性的影响

土壤微生物是土壤中物质转化的动力,同时又以自己的生命活动产物来丰富土壤有机组分,于是土壤中的矿物质、有机质和生物构成了特殊的无机-有机-生物复合体。因为土壤生物化学反应主要是酶促反应,所以了解土壤微生物的活动状况以及土壤酶活性具有重要意义。近年来,在生物炭作用下,有关土壤生物化学过程的强度和酶活性研究日益受到重视。

2.3.1生物炭对土壤呼吸作用的影响

土壤呼吸是指通过土壤微生物对凋落物和土壤有机质的分解以及土壤动物与植物根系的呼吸,从土壤中释放CO2的生态系统过程。土壤呼吸作用是土壤中能够产生CO2的所有代谢活性的总和,在一定程度上反映了土壤微生物总的活性和土壤肥力。土壤pH值、温度、水分、有机质以及有效养分含量都能影响土壤呼吸作用强度,而生物炭能改善土壤的这些特性,从而促进土壤的呼吸作用[34-36]。LUO等[35]研究发现,无论高温还是低温条件下形成的生物炭,当施用于土壤180 d后,都能显著增加土壤有机碳的矿化作用。

生物炭对土壤有机碳矿化率的影响因生物炭和土壤类型以及生物炭施用时间的不同而不同。FARRELL等[37]研究表明,小麦生物炭和桉树生物炭施用于土壤的前10 d内,土壤有机碳矿化率分别增加73.2%±15.5%和106.0%±6.0%,10 d之后,土壤有机碳矿化率却显著下降并低于对照。AMELOOT等[38]研究发现,生物炭显著降低了土壤呼吸作用，其原因可能是生物炭中的碳难以被微生物利用或大部分以碳酸盐形式沉淀,从而抑制了微生物活动[37]。

2.3.2生物炭对土壤酶活性的影响

土壤酶与土壤中的生物化学反应、土壤肥力及土壤生产力密切相关,是土壤新陈代谢的重要因素,它与生活着的微生物细胞一起推动着物质的转化。因此,土壤酶活性大小常常作为衡量土壤健康状况的重要指标,其活性受土壤养分含量、pH值、CEC、持水性及孔隙结构的影响[4]。大量研究表明,生物炭作为一种新型的土壤改良剂,可以改善土壤理化性质,提高土壤酶活性。OLESZCZUK等[4]研究发现,当生物炭施用量为30 t·hm-2时,可显著增加土壤脱氢酶、脲酶、蛋白酶及碱性磷酸酶活性,而对酸性磷酸酶活性无显著影响;当生物炭施用量为45 t·hm-2时,土壤脱氢酶、蛋白酶及碱性磷酸酶活性开始下降。AMELOOT等[39]研究发现,700 ℃条件下形成的生物炭使土壤脱氢酶活性增加,而350 ℃条件下形成的生物炭使土壤脱氢酶活性下降,表明生物炭对土壤酶活性的影响因生物炭和土壤类型、生物炭施用量及土壤酶种类的不同而不同。

3生物碳影响土壤微生物的作用机制

生物炭对土壤微生物丰度、活性以及群落结构的影响非常复杂,影响程度与土壤及生物炭的类型、理化性质、试验条件等有密切的关系。国内外许多研究表明,生物炭可对土壤微生物丰度及多样性产生显著影响。该结果可能的作用机制主要包括:提供碳源和氮源等营养物质[40];改善土壤理化性质(pH值、CEC、持水性、通气性及保肥性等)[41];产生或吸附抑制微生物生长的物质,如乙烯、多环芳烃等[42];为土壤微生物提供栖息场所[5]等。

3.1生物炭改变土壤有效养分

生物炭具有较高的电荷密度,并且能激活部分稳定态元素,使其成为活化态,因此,生物炭能增加土壤CEC,使土壤有效磷及碱性阳离子的量增加[34]。生物炭还可吸附土壤溶液中的养分和阳离子,并且自身含有少量土壤微生物可利用的养分[24]。因此,当生物炭添加到土壤中后,可以使土壤中的有效生物养分(如碳、氮、磷和金属离子等)增加,从而减轻贫瘠土壤中微生物生长的养分限制[24,30,35]。SPOKAS等[43]分析了70种不同生物炭中所含的挥发性有机物,并从中鉴别出140种化合物,这些挥发性有机物可能抑制或促进微生物活性。由于挥发性有机物具有水溶性,当生物炭施用于土壤中后,可使土壤水溶性有机碳增加,为土壤微生物提供有效碳源[37]。匡崇婷等[44]研究发现,当向红壤水稻土中施加w为0.5%和1.0%的小麦生物炭之后,土壤有机碳含量分别增加3.34 和 6.47 g·kg-1。此外,添加w为0.5%小麦生物炭的土壤中,其微生物量碳、氮含量分别比对照高111.5%～250.6%和11.6%～97.6%;添加w为1.0%小麦生物炭的土壤中,其微生物量碳、氮含量分别比对照高 58.9%～243.6%和55.9%～110.4%。

另外,因生物炭主要由紧密堆积、高度扭曲的芳香环片层组成,具有极强的稳定性,其中大部分碳不能被微生物所利用[40]。但最新的研究表明,所有非自养的微生物都能利用生物炭,尤其是革兰阳性菌,说明生物炭中可能缺乏促进革兰阴性菌生长的易分解的有机质,如可溶解的碳水化合物、氨基酸、小分子多肽等[37,45]。这也反映了生物炭对微生物群落的影响取决于生物炭和微生物的类型以及其他可能的因素。

3.2生物炭改变土壤pH值

大量研究表明,土壤pH值对土壤微生物数量、多样性及活性的变化有着重要影响[35,46-47]。在其他环境条件相同的情况下,当pH值从3.7上升至8.3时,土壤微生物量也会随着增加。而且土壤细菌和真菌对pH值变化的反应不一样。随着土壤pH值增加到7左右,土壤细菌丰度会增加,而真菌在总生物量上没有变化,但当pH值继续上升时,真菌的繁殖速率会急剧下降[46]。

土壤添加生物炭后,其pH值可能增加，也可能下降,这主要取决于生物炭和土壤本身的pH值及理化性质[47-50]。生物炭的pH值取决于原料、热解温度和氧化程度等因素,一般在4以下或12以上,且大部分生物炭呈碱性[48]。生物炭表面含有许多带负电荷的酚基、羧基和羟基官能团,这些官能团可以吸附土壤溶液中的H+,使土壤溶液中的H+浓度减少,从而导致土壤pH值上升[49]。生物炭中的硅酸盐、碳酸盐和碳酸氢盐也可以与土壤溶液中的H+结合而使土壤pH值上升[51]。但生物炭对碱性和有机质含量高的土壤pH值没有显著影响,这可能与土壤有机质的缓冲能力有关[50]。由于微生物和生物炭表面的空间接近性,生物炭的pH值对土壤微生物丰度有重要影响[52]。LUO等[35]研究发现,当低温热解形成的生物炭施用于酸性土壤中时,土壤pH值显著升高,且土壤微生物量显著增加。

3.3生物炭对有毒物质的吸附作用

生物炭通过纳米孔或苯环之间π-π健的相互作用吸附抑制微生物生长的有毒物质,这可能使微生物丰度增加[53]。生物炭对多环芳烃的吸附主要取决于生物炭的生产条件及多环芳烃的化学结构。多环芳烃是弱极性的,能以共价键合在极性生物炭表面,而高温热解形成的生物炭一般具有较高的芳香性及纳米孔结构,因此,其对极性有机物的吸附也更强[53-55]。袁敏等[55]研究发现,随着炭化温度的增加,稻草生物质炭对环丙氨嗪的吸附量显著增加,其中600和800 ℃条件下热解制备的稻草生物质炭对环丙氨嗪的最大吸附量分别是等量稻草秸秆的16.8和20.1倍。MATSUHASHI等[56]研究发现,当向土壤中添加用木屑快速热解制成的生物炭后,芦笋根际丛枝菌根菌的入侵数量有一定增加,而这主要是因为生物炭吸附了抑制丛枝菌根菌生长的芳香酸。同样地,当向高盐含量的琼脂培养基中添加活性炭后,芽孢杆菌的繁殖率也显著增加,说明活性炭吸附了培养基中的盐分,使其有利于芽孢杆菌的生长[56]。

另外,在一定的条件下,生物炭吸附的有毒物质会被解吸出来,并仍具有抑制土壤微生物生长的作用。AKIYAMA等[57]通过水培试验研究发现,活性炭能吸附丛枝菌根菌的信号物质(如金内酯等),即使用丙酮溶液将吸附在生物炭中的信号物质解吸出来,其对囊霉菌的菌丝生长仍具有刺激作用。POLLOCK[58]将生物炭中解吸出来的有毒物质加入琼脂培养基中,发现其能抑制百日咳杆菌的生长,表明生长抑制类物质被保存在生物炭中。这些研究表明,生物炭能吸附一些有毒物质,使其在短期内不影响土壤微生物的生长,但是,当土壤水进入生物炭颗粒中后,这些储存的物质很可能会被解吸出来,并再次刺激土壤微生物的生长[28]。

3.4生物炭为土壤微生物提供栖息地

生物炭的孔径通常小于16 μm[59],而土壤细菌的平均尺寸为1～4 μm,真菌为2～64 μm,土壤原生生物的尺寸为8～10 μm,土壤微型节肢动物的尺寸为100 μm～2 mm[60]。因此,生物炭的孔状结构适合大部分土壤细菌和真菌的定殖,而排斥大尺寸的微型节肢动物。PIETIKAINEN等[5]研究发现,细菌能吸附在生物炭表面,使它们不易被淋溶,从而使细菌丰度增加,但生物炭对真菌丰度没有影响,这可能是由于真菌菌丝的网状结构使其移动性变差。生物炭还可能通过疏水引力或静电力吸附土壤微生物。生物炭的等电势点通常非常低(pH值<4)[61],在等电势点条件下活性炭对大肠杆菌的吸附很微弱,但随着疏水引力的增加,其对大肠杆菌的吸附能力也显著提高[62]。

研究表明,生物炭对土壤微生物的影响主要取决于土壤理化性质的变化,如pH值、土壤含水量、阳离子交换量及有效养分等[28]。当生物炭添加到土壤中后,只有与生物炭表面接触的土壤才会发生上述变化,而生物炭内部孔结构因为不能与土壤接触、较低的持水性以及较差的透气性而不适合微生物的定殖[35]。QUILLIAM等[63]研究发现,当生物炭施用于土壤3 a后,其内外表面的微生物定殖量仍然非常少,其原因可能是生物炭中含有大量的矿物盐及多环芳烃,从而对土壤微生物产生毒性作用;此外,生物炭自身的拮抗作用、N和P的限制及其对阴阳离子的吸附可能影响微生物对有效养分的利用。

4研究展望

生物炭是一类新型的环境功能材料,它的应用不仅为城市垃圾、工业废料及农林废弃物质等的资源化利用提供了新思路,而且在作物栽培、土壤改良、污染控制和温室气体减排等方面表现出巨大潜力,对生态系统服务来说是一种潜在的多赢策略。目前,国内外对生物炭的研究还处于起步阶段。因此,其研究方法需要进一步完善,研究内容需要进一步扩展。

(1)由于生物炭的特性因原材料和生产条件的不同而差异显著,且生物炭对土壤理化性质和微生物的影响也因使用方法、土壤性质及微生物种类等因素的不同而存在较大差异,而现有研究对这部分的关注较少。因此,未来研究生物炭对特定微生物的影响时,必须说明不同生物炭的理化性质、生产条件、原料类型、使用方法及试验条件等,以便各研究间相互比较并进行系统分析和评价,从而准确地说明生物炭与土壤微生物的相互关系。

(2)在农业生态系统中,分解者对土壤有机质中养分的释放非常重要。由于地下部复杂的食物网关系,如果微生物群落发生变化,那么与微生物区系相关的过程均会产生影响(如碳循环、养分有效性、作物产量及动物区系等)。因此,生物炭与土壤生物区系的相互作用需要更深入的研究。

(3)生物炭自身含有一些污染物,如多环芳烃、重金属等,这些污染物在生物炭中的含量与制备生物炭所用的原料、热解温度和时间以及热解方式有关。因此,有关生物炭应用的研究应该重视这些方面,确保其在农业中的应用不会给生态环境带来不利影响。另外,生物炭对重金属及有机污染物的吸附也因生物炭、重金属、有机污染物的种类及自然环境的不同而差异显著,并且其吸附机理还不够明确。因此,这些方面也应成为未来研究的一个重点领域。

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(责任编辑： 陈　昕)

A Review of Researches on Effects of Biochars on Soil Microorganisms.

RAOShuang,LUYang,HUANGFei,CAIYi-xia,CAIKun-zheng

(School of Resources and Environment, South China Agricultural University/ Key Laboratory of Tropical Agro-Environment， Ministry of Agriculture, Guangzhou 510642, China)

Abstract:Biochar is a product of thermal degradation of organic materials in the absence of air (pyrolysis), and is distinguished from charcoal by its use as a soil amendment. In recent years, biochar has been attracting more and more attention worldwide because of its great potential for carbon sequestration, soil amelioration and higher crop yield. As a new type of soil amendment, biochar can increase soil organic carbon content, cation exchange capacity and soil water-holding capacity, which are beneficial to microbial activity. Moreover, biochar can also adsorb toxic allelopathic substances in soil and provide a favorable habitat for microorganism. But the effects depend on biochar properties， application rates， soil types and soil fertility. Effects of type of parent material and pyrolysis temperature on physicochemical properties of biochar and effects of the biochars on abundance, community structure and activity of the soil microbes in the soil were generalized. It is recommended that future studies should go further in depth on biochar properties, interaction between biochar and soil microbes and effects of biochar remedying the environment so as to evaluate objectively the effects of biochar amendment on soil microbes.

Key words:biochar;soil;microbial abundance;microbial community structure;microbial activity

作者简介：饶霜(1989—),女,湖南岳阳人,硕士生,主要研究方向为生物炭的土壤微生态效应。E-mail: 849237183@qq.com

通信作者①E-mail: kzcai@scau.edu.cn

基金项目：国家自然科学基金(31370456)

收稿日期：2015-06-11

DOI：10.11934/j.issn.1673-4831.2016.01.010

中图分类号：S154.3

文献标志码：A

文章编号：1673-4831(2016)01-0053-07