芸薹属植物自交不亲和性研究进展

王春雷， 赵宪坤， 高季平， 叶蕴灵， 赵贝贝

(扬州大学园艺与植物保护学院，江苏 扬州 225009)

芸薹属(Brassica)中有多种重要农业及园艺作物，如油菜、白菜、甘蓝等。根据禹氏三角原理，以及植物自身基因组特点，芸薹属可分为白菜(Brassica rapa)、甘蓝(B.oleracea)和黑芥(B.nigra)3个基本种及甘蓝型油菜(B.napus)、芥菜型油菜(B.juncea)和埃塞尔比亚芥菜(B.carinata)3个复合种［1-2］。多数芸薹属野生种和部分芸薹属作物表现自交不亲和性(Self-incompatibility，SI)［3-5］。

SI是显花植物防止近亲繁殖、促进杂交、保持物种遗传多样性的一种典型机制。根据花器官形态有无差异，SI可分为异形自交不亲和性(Hetermorphic SI)和同形自交不亲和性(Homomorphic SI)。异形自交不亲和性指同种植物花器官形态不止一种，SI与花器官的形态差异有关;同形自交不亲和性是指植物花器官形态相同，其自交不亲和性由内在的遗传特征所控制。在这类植物中，自交不亲和性绝大多数由1个基因座(S-locus)上的复等位基因控制，这个位点至少包括1个雌蕊S基因和1个雄蕊S基因。这些S基因产物决定了花粉在柱头和花柱组织中的命运(停止生长或完成受精)。依据花粉S基因表达时期和位置不同，又可将同形自交不亲和性分为配子体型自交不亲和性(Gametophytic SI，GSI)和孢子体型自交不亲和性(Sporophytic SI，SSI)2类。GSI植物花粉的表现型由花粉本身单一基因型所决定，S等位基因中的一个基因与花粉所含S基因相同时，花柱内花粉管的生长将被阻碍而不能受精、结实。茄科、蔷薇科、罂粟科等SI属于该类型［6］。SSI植物花粉的行为由产生花粉的植株(孢子体)的基因型所决定，S基因间存在上下位关系，因而花粉的基因型与表现型未必一致，十字花科、菊科等SI属于该类型［7］。因此SSI相对于GSI更加复杂。

SSI相关研究主要以芸薹属植物为材料，目前取得一些成果，这些成果对于揭示芸薹属SI机理具有重要意义。本文对芸薹属SI相关研究进展进行综述。

1 芸薹属SI决定因子

1.1 S位点糖蛋白

S位点糖蛋白基因SLG是被鉴定的第一个芸薹属S位点基因，该基因编码一个碱性糖蛋白，并在柱头特异表达。利用免疫化学法，首先从B.oleracea植株柱头分离出该蛋白质，由于该蛋白质编码基因与S位点紧密连锁，所以该蛋白质被命名为SLG［8］。随后，在B.rapa植株柱头同样分离出该蛋白质，并发现该蛋白质在成熟花柱中含量更高［9］。随着SLG基因碱基序列被鉴定，人们发现SLG基因碱基序列在不同等位基因间呈高度多态性。这些特征符合SI雌蕊决定因子的要求，这使人们误以为SLG可能就是芸薹属SI雌蕊决定因子。但是随后的研究发现，在一些芸薹属植株中，虽然SLG基因是失活的，但该植株依然表现为SI［10］。这说明SLG并不是SI雌蕊决定因子。但SLG的发现为雌蕊SI决定因子最终鉴定奠定了基础。

1.2 雌蕊决定因子

芸薹属SI雌蕊决定因子S受体激酶SRK是在SLG发现基础上进一步研究获得的［11］。在SLG被发现后，从玉米中发现了第一个植物类受体蛋白激酶ZmPK1，该激酶胞外受体结构域与SLG高度相似［12］。这使人们推测在芸薹属S位点也存在类似激酶参与SI反应。利用SLG基因碱基序列合成探针，通过基因组文库筛选，成功获得一个与SLG连锁的，编码包含激酶结构域的基因［13］。该基因在柱头乳突细胞中特异表达，并在开花时表达量达到最大［14］，编码的蛋白质结构包括3个主要部分:胞外域(也叫S域)、跨膜结构域和胞内激酶域。在不同S等位基因间，胞外域表现出高度多态性，其氨基酸序列歧异度能够达到30%。在同一S位点中，SLG与SRK胞外域DNA序列相似度能达到90%以上，表现为高度同源［13，15-17］。当SRK胞外域被 SLG替换后，植物表现为自交亲和性(Self-compatibility，SC)［18］。

早先，人们并不能确定SRK和SLG中哪个是雌蕊SI决定因子，主要是因为两者DNA序列高度相似，并且都在乳突细胞中特异表达，等位基因间都呈现高度多态性。通过基因沉默抑制SRK表达后，发现SRK和 SLG表达都被抑制［19］。随后，Takasaki等［20］将SRK-9基因转入B.rapa植株，该植株能够抑制S-9纯合子植株花粉萌发和生长，而转SLG-9基因植株却不能抑制。此外，SLG编码区DNA序列缺失的植株及S位点没有SLG基因的植株都表现SI［16，21］。这些结果说明SRK就是芸薹属SI雌蕊决定因子。

研究发现，转入SRK-9和SLG-9的B.rapa植株比只转入SRK-9的植株表现出更强的SI［20］。但是，转入SRK-910和SLG-910的B.napus却没有观察到相似结果［22］。说明虽然SLG不是SI反应必要因子，但是它能够强化一些S基因型植株的SI。Dixit等［23］发现，在2个自交亲和的B.oleracea植株中，SLG表达量很低，而SRK虽然能够正常表达，但是不能形成SRK蛋白。

1.3 花粉决定因子

芸薹属SI花粉决定因子为富含半胱氨酸蛋白(S-locus cysteine-rich protein，SCR)/(S-locus protein 11，SP11)，是雌蕊SI决定因子SRK的配体［24-25］。SCR/SP11分子量较小，由50个左右氨基酸组成，在花药绒毡层特异表达。随着花粉发育、绒毡层降解，SCR/SP11附着在花粉表面。在不同等位基因之间，SCR/SP11脱氧核苷酸序列呈现高度多态性，不同等位基因DNA序列相似度小于50%［24，26-29］。同时，不同等位基因的蛋白质产物之间，也存在一些保守氨基酸序列，例如，8个高度保守的半胱氨酸序列，第1、2半胱氨酸之间的甘氨酸序列，以及第3、4半胱氨酸之间的芳香族氨基酸残基等［24，26，29-30］。

1.4 SCR/SP11等位基因间显隐性关系

由于SCR/SP11在孢子体绒毡层细胞中形成，植株携带的1对复等位基因SCR/SP11存在显隐性关系。根据SCR/SP11等位基因显隐性关系，可以把SCR/SP11基因分成2类:花粉显性S基因型(Class I)和花粉隐性S基因型(Class II)。一般情况下，Class I基因相对Class II基因表现为显性［31-32］。Class I等位基因之间，表现为共显性或者显隐性关系。Class II等位基因之间存在显隐性关系［33］。在含有Class I和Class II的SCR/SP11杂合子植株中，Class I的SCR/SP11能够在植株绒毡层中正常表达，而Class II的SCR/SP11却无法正常表达;但是在Class II的SCR/SP11纯合子植株中，这些Class II的SCR/SP11是能够表达的。这说明Class II SCR/ SP11的表达受到Class I SCR/SP11抑制。研究发现，在携带2个不同Class II SCR/SP11的杂合子植株中，被抑制表达的SCR/SP11基因启动子区域在绒毡层中发生高度甲基化［34］，但是该甲级化形成原理尚不清楚;在同时携带Class I和Class II SCR/ SP11杂合子植株中，被抑制表达Class II SCR/SP11基因启动子区域在绒毡层细胞中也发生高度甲基化，并且Class I S位点序列能够形成一个sRNA，该sRNA负责调控该序列甲基化的发生，并且该sRNA序列与 Class II SCR/SP11基因启动子区域一段DNA序列高度同源［35］。这说明在不同类型杂合子中，SCR/SP11表达调控机理存在差异。

2 芸薹属其他参与SI反应的因子

2.1 M位点蛋白激酶

M位点蛋白激酶(MLPK)是一个膜锚定胞质蛋白激酶，是利用经典遗传学方法分析 SC品种“Yellow Sarson”所获得［36］。MLPK基因编码蛋白质具有2种异构体，且都能与SRK作用［37］。在mlpk突变体植株乳突细胞中转入野生型MLPK基因，能够使这些乳突细胞重新抑制自身花粉萌发和生长，表现为SI。一般认为，在自交授粉反应中，MLPK与SRK直接作用，形成MLPK-SRK受体，传递SI反应［37］。将反义MLPK基因转入甘蓝也能引起自交亲和性突变［38］。但是，在转入野生型MLPK基因的mlpk突变体植株中并没有发现MLPK与SRK直接作用的证据，说明两者作用关系还需要进一步研究。

2.2 臂展重复蛋白

臂展重复蛋白(Armadillo repeat containing protein，ARC1)是通过酵母双杂筛选获得的，一个能与SRK相互作用，并能够被SRK磷酸化的蛋白质［39］。ARC1含有U-box和ARM repeat 2个结构域。ARC1基因在柱头中特异表达，当ARC1表达被抑制后，能够部分打破SI［40］，说明ARC1是SI正向调控因子。ARC1具有E3泛素化连接酶活性，在SI反应中，ARC1受到MLPK与SRK复合体作用，被磷酸化后激活泛素化途径，降解花粉萌发生长所需要的蛋白质，抑制花粉萌发［41］。

2.3 Exo70A1

Exo70A1是在寻找ARC1的作用底物时，利用酵母双杂筛选系统获得的［42］。Exo70A1定位在柱头乳突细胞质膜上，过量表达Exo70A1能够部分打破SI，而抑制Exo70A1表达能够抑制花粉粘附、水合，从而使花粉不能萌发。由于Exo70A1是Exocyst复合体的一部分，该复合体主要是在动物和酵母极性分泌中起作用［43-44］，这说明Exo70A1参与了亲和授粉后乳突细胞分泌作用。在SI反应中，SRK被激活，并引起 ARC1磷酸化，激发泛素化途径降解Exo70A1，导致不亲和花粉不能水合和萌发［42，45］。

3 芸薹属SI反应细胞水平上的变化

SI涉及花粉和花柱的相互识别，其最终结果是导致不亲和花粉不能萌发。水合是花粉萌发的早期活动。在SI反应中，阻止乳突细胞向花粉提供水分是抑制花粉萌发的第一步［46］。Iwano等［47］利用GFP技术，发现在亲和授粉时花粉与乳突细胞接触部位微丝明显变多，不亲和授粉时花粉与乳突细胞接触部位微丝发生重排。此外，亲和授粉时乳突细胞顶端微丝聚合，不亲和授粉时乳突细胞顶端微丝则减少。微丝解聚剂细胞松弛素D能够明显抑制亲和花粉水合和萌发，进一步说明微丝参与花粉水合过程。利用透射电镜观察发现亲和授粉时乳突细胞顶端液泡朝花粉附着部位移动重布，不亲和授粉则会导致液泡破裂。这些结果说明不同授粉能够引起乳突细胞微丝骨架发生不同变化，进一步引起液泡位置发生改变，通过控制乳突细胞水分供给从而控制花粉水合［48］。Samuel等［49］研究了 SI反应中花粉和乳突细胞微管变化情况，发现亲和授粉后，微管网络发生局部分解。这些研究结果对于我们认清SI信号级联反应具有重要意义。

4 拟南芥SI的相关研究

拟南芥属于拟南芥属，与芸薹属植物同属十字花科，亲缘关系较近。研究拟南芥SI机理，有助于揭示芸薹属SI机理。拟南芥是常用的模式植物，具有个体小、生活史短、易转化等特点。但是拟南芥是SC的，为了获得 SI拟南芥植株，将琴叶拟南芥SP11/SCR和SRK基因克隆转入拟南芥C24生态型后，使该植株成功获得稳定SI［50］。利用该SI系统，发现一些与芸薹属SI不一样的现象。

在拟南芥中，AtAPK1b基因与芸薹属MLPK基因高度同源，分布于拟南芥2号染色体上，其位置与B.rapa MLPK基因所在位置相近。但是抑制AtAPK1b基因表达后，并不能减弱拟南芥SP11/SCRSRK植株 SI表型，说明 AtAPK1b并不是拟南芥SP11/SCR-SRK植株SI反应必须因子［51］。此外，比较拟南芥和琴叶拟南芥基因组发现，在拟南芥C24生态型中，只存在ARC1基因部分序列片段，并且在这些片段之间嵌有一些其他基因序列［51-52］。由于拟南芥C24生态型转入SP11/SCR-SRK基因后能获得稳定SI，说明在拟南芥SI反应中，也不需要ARC1蛋白参与［53-54］。同时，在拟南芥基因组还发现一个与B.napus ARC1高度同源的基因AtPUB17，该基因编码的蛋白质属于植物U-Box家族，抑制该基因后同样不影响拟南芥 SP11/SCR-SRK植株 SI表型［53］，进一步说明ARC1蛋白不参与拟南芥SI反应。此外，研究发现参与芸薹属SI反应的Exo70A1同样不参与拟南芥SI反应。利用转基因手段过量表达At Exo70A1后，拟南芥SP11/SCR-SRK植株SI表型没有发生改变［51］。这说明芸薹属 SI反应中MLPK-ARC1-Exo70A1级联反应可能并没有参与拟南芥SI反应。这提示在拟南芥植物SI反应中，可能存在其他路径［55-56］。当然，也不能排除在这些与芸薹属SI反应因子基因高度同源的基因，具有不同的功能［51］。

将SP11/SCR-SRK基因转入拟南芥Col-0生态型，植株只在成熟的花蕾和开花早期表现SI［54］。利用化学诱变的方法，从Col-0 SP11/SCR-SRK后代中筛选到具有稳定SI表型的植株［57］。研究发现在该类具有稳定SI表型植株中，RNA依赖型RNA聚合酶RDR6失活。RDR6主要在反式作用元件干扰RNAs(Trans-acting short interfering RNA，ta-siRNAs)形成过程中起作用。另外，ARGONAUTE7是RDR6下游调控因子，专门负责生长素反应因子(Auxin response factor，ARF)的反式作用元件ta-siRNAs的形成。当 ARGONAUTE7失去功能后，Col-0 SP11/ SCR-SRK植株也表现出稳定的型SI表［56］。利用转基因方法在Col-0 SP11/SCR-SRK植株中过量表达ARF3基因也能使其获得稳定的SI表型［57］。这些研究结果表明，生长素参与了拟南芥SI反应。

5 展望

近年来，芸薹属SI研究取得一系列重要进展，对SI反应基本路径有了一定认识。未来相关研究可能会集中在SCR/SP11显隐性调控机制，SI识别后信号传递路径，以及芸薹属和拟南芥属SI是否具有相同信号传递路径等方面。这些工作对进一步揭示芸薹属SI调控机理具有重要作用。

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