颈脊髓MRI T2高信号变化与脊髓型颈椎病预后的关系

官丙刚 ，邓树才 ，韩燕

脊髓型颈椎病（cervical spondylotic myelopathy，CSM）患者 MRI中 T2 加权像（T2-weighted images，T2WI）髓内高信号（increased signal intensity，ISI）在颈椎病发病人群中出现的比例很高[1]。近年来，这种影像信号变化的临床意义引起广大医师和影像学者的广泛关注。一般认为，MRI T2WI上出现高信号是一种脊髓水肿、软化或髓内出血的表现。该变化对于CSM的治疗决策选择以及预后判断的价值目前仍存争议。本文就近年来关于颈脊髓内高信号的相关文献进行复习，对其发生的病理基础、影像分型及其与临床预后的相关性等方面进行综述，旨在充分了解这种变化（T2WI ISI）的本质，及其在CSM预后中的临床意义。

1 颈椎MRI脊髓内T2WI高信号的发生率及病理基础

1.1 颈椎MRI脊髓内T2WI高信号发生的流行病学 Ve⁃dantam等[1]报道显示，CSM患者脊髓内MRI T2WI ISI的发生率在41.0%～97.2%。Qizhi等[2]研究显示133例合并后纵韧带骨化的CSM患者中33例术前MRI出现脊髓内T2WI高信号，发生率为24.8%。Zhang等[3]对106例CSM患者研究显示有42例术前MRI出现髓内T2WI高信号，发生率为39.6%。Jeon等[4]和Mohanty等[5]报道CSM患者术前MRI髓内T2WI高信号的发生率分别为42.5%和55.0%。

1.2 颈椎MRI脊髓内T2WI高信号发生的病理基础 研究表明，CSM患者MRI上T2WI ISI的出现折射出颈脊髓内微观上不同程度的病理性改变，包括脊髓水肿、神经细胞脱髓鞘和神经胶质化，甚至进一步的微囊性变[6-7]。当脊髓囊性病变进一步发展、软化，坏死组织被吞噬后，在液化的脊髓内会形成一个病理性空腔，这些不可逆的病理改变即可在MRI T2WI上出现高信号，且界限清楚。Choi等[7]指出，高信号的程度越弱，神经受损的程度越小。当颈脊髓T2WI上出现高信号时，表明脊髓内神经元受到严重损害。Ramanauskas等[8]进一步将MRI T2WI上脊髓髓内病变分为3期：早期，高信号反映脊髓水肿；中期，高信号反映脊髓灰质细胞坏死；晚期，高信号反映脊髓空腔形成，并提出早期的水肿改变是可逆的，中、晚期的坏死及空洞则是不可逆的病理改变。Chen等[9]认为，髓内高信号仅是代表一系列组织学变化，包括水肿、缺血、脱髓鞘、胶质化、微囊性变和空洞性液化；如仅是水肿或者缺血变化，术后髓内高信号是可逆的；如出现进一步的囊性变、液化，甚至空洞，则预示这种高信号（T2WI ISI）将不可逆转。

2 脊髓MRI T2WI ISI的影像分型

目前的各种影像学分型主要依据高信号强弱的程度和它的长度范围来进行。Park等[10]根据T2WI ISI的纵向长度范围将ISI分为无高信号型、局灶型高信号型（高信号≤1个节段）、多灶型（多个孤立的局灶型）和多节段连续型（高信号≥2个节段）4种类型；他把“1个节段”界定为“1个椎体长度的脊髓受压范围”。也有学者则把“1个节段”界定为“1个颈部椎间盘的高度”[11]。Ahn等[12]根据ISI的长度范围进行分型统计，局部型ISI发生率在14.0%~61.7%，而多节段ISI的发生率为8.7%~45.7%。再一种分型主要根据颈脊髓MRI矢状面T2WI对ISI的定量分析进行。这种定量分析主要是指ISI的强、弱、无或者强、弱二者混杂出现（混合型）。Chen等[9]依据信号的定量分析把高信号分为：0型（没有高信号）、Ⅰ型（信号模糊，边界不清，范围>50%）和Ⅱ型（信号高亮，边界清晰，面积>50%）。Sarkar等[13]根据信号的强弱将ISI分成4种类型：0级（没有）、1级（模糊，fuzzy）、2级（清晰，sharp）、3级（混合型，mixed）。Vedantam等[14]根据 T2WI ISI的形态把T2WI ISI分为0型（没有信号变化）、1型（信号模糊范围>50%，且边界不清晰）、2型（高亮范围>50%，且边界清晰）3种类型。还有学者结合ISI的范围和强度对ISI进行综合分型，Avadhani等[15]根据 T2WI上信号强度（Signal Intensity，SI）模式的不同，把髓内信号SI分为3种类型：0型（没有）、1型（模糊）、2型（强亮）；根据T2WI上SI范围的不同，髓内信号SI分为2种类型：局灶型（≤1个椎间盘高度）和多节段型（>1个椎间盘高度）；他同时结合T1WI和T2WI上SI的变化，把髓内信号SI分为3种类型：A型（T1WI正常/T2WI正常型，表现为T1WI和T2WI髓内SI没有异常）、B型（T1WI正常/T2WI高SI型，表现为T1WI髓内SI没有异常，T2WI高SI）和 C型（T1WI低/T2WI高 SI型，表现为 T1WI髓内低 SI，T2WI高 SI）。

3 脊髓MRI T2WI高信号与临床预后的关系

CSM患者MRI T2WI上出现脊髓高信号是否对患者的预后存在一定的影响，目前仍存在较大争议。但是，颈脊髓高信号的类型及其术后演变与患者的预后有一定的相关性。Sarkar等[13]回顾分析了56例行椎体次全切除减压的CSM患者资料，根据髓内SI的强弱和长度，把MRI髓内SI分成4种亚型：0型（没有）、1型（模糊）、2型（清晰）和3型（混合）；平均随访28个月，发现术后信号类型多数倾向于向2型变化，而且术后高信号范围缩小超过50%的患者，Nurick分级有显著提高，多节段3型高信号中会残存散在的高亮信号；如果术后信号种类由多种转向单一，ISI范围明显缩小，预示着可能会有更好的预后，因此，术后ISI的减弱很可能比单纯评价ISI强弱的程度对患者的预后更有意义。Arvin等[16]对57例CSM患者进行前瞻性随机对照研究，并进行为期1年的随访，结果发现术后低JOA评分和局限型T2WI ISI有关，弥散型T2WI ISI或者没有高信号和高JOA评分有关，神经功能恢复较好，认为术前T2WI ISI信号的强度与术后JOA评分和术后神经功能改善有关，术前T1WI低信号、局限型T2WI ISI往往预示着术后恢复较差。由此可见，ISI分型可以作为手术效果的预测参数。Vedantam等[17]对197例行椎体次全切除减压术的CSM或后纵韧带骨化（OPLL）的患者MRI表现（均为T2WI高信号且T1WI低信号）进行统计分析，结果表明术前清晰型T2WI ISI患者手术效果往往不佳。因此，T2WI高信号对CSM或OPLL的治疗效果有一定的临床预测意义。

部分学者对T2WI ISI的形态分型、范围大小和CSM手术效果是否有明确的关系进行了随访研究。Vedantam等[14]对64例行颈椎前路椎体次全切除减压术的CSM或OPLL患者进行术后MRI研究，平均随访（29±4）个月，术前T2WI ISI分为0级（没有变化）、1级（信号模糊范围>50%且边界不清晰）和2级（高亮范围>50%且边界清晰），结果发现，71.9%（46例）ISI信号类型没有变化，20.3%（13例）ISI信号改善，7.8%（5例）ISI信号恶化；术前高信号的平均长度为（26.2±3.4）mm，术后有 53例减小到（13.7±1.8）mm，结果表明手术前后T2WI ISI信号类型没有变化，但是信号的长度均有不同程度的缩小，T2WI ISI的形态变化与手术的效果无明显相关性。Avadhani等[15]回顾性研究了SI的MRI分型对手术效果预测的价值，通过对行椎板切除术的77例CSM患者（年龄30~69岁，平均57.8岁，术前平均病程9.3个月）进行研究，对T2WI上高信号进行3种分类：0型（没有）、1型（模糊）和2型（强亮）；局灶型和多节段型；A型（T1WI正常/T2WI正常）、B型（T1WI正常/T2WI高 SI）和 C型（T1WI低 SI/T2WI高SI）；结果发现T2WI中信号范围不管是局灶型还是多节段型，患者的康复率都没有明显的差异，相比之下，T1WI低信号的患者呈现较差的预后；因此，综合T1WI和T2WI上SI的变化比单独考虑T2WI信号变化，对于手术效果的预测更有意义。近年来，颈脊髓高信号的定量分析对临床效果的影响引起许多学者的关注。Uchida等[18]定量分析SI以及MRI T1WI和T2WI信号变化与临床效果及预后的关系，对2006—2010年148例脊髓压迫性疾病行手术治疗的患者进行回顾，其中CSM 102例、OPLL 46例，术前T2WI中均有高信号，通过计算信号强度比[SIR=病灶信号强度/（C7-T1椎间盘信号强度）]定量分析T1WI和T2WI的信号强弱，并分析T1WI和T2WI的SIR与术前JOA评分、JOA改善率、病程长短以及MRI形态分型（局灶型或弥漫型）的相关性，结果发现T1WI的SIR与术后神经功能改善有关，而与病程的长短无关，T2WI的SIR与病程的长短有关；局灶型T2WI的SIR显著高于弥散型，但是两种类型的T1WI的SIR以及JOA改善率有显著差异。T1WI的SIR、发病时间的长短对于术后神经功能有明显的预测作用，T1WI的SIR及其术后的SIR变化与术后改善率呈正相关，T2WI的SIR及其术后的SIR变化与术后改善率呈负相关。Zhang等[19]对52例CSM患者进行前瞻性研究，通过计算同一脊髓水平T2/T1信号比值和面积比分析MRI高信号对于CSM患者手术效果预测的意义，将患者按照SI的高低分为低、中和高信号强度比组，结果表明有高信号和没有高信号的患者相比，术后神经功能均获得了改善，但在不同年龄、病程长短、术前术后JOA评分间的康复率仍有明显差异，无T2WI高信号组与低、中、高信号强度组间术前术后JOA评分、康复率明显不同，髓内高信号患者术前JOA评分往往很低，术后神经功能改善不明显，T2/T1信号SIR对于预测手术效果很有价值。

Sun等[20]通过计算术前和术后颈脊髓MRI T2WI高信号的范围和横截面积的变化定量分析它们和手术治疗效果之间的关系，共纳入36例患者，根据改良JOA评分和康复率评价术前和术后的神经功能，结果表明术前JOA评分和T2WI ISI的范围呈负相关，术前JOA评分和横截面积之间不相关，康复率和术前、术后T2WI ISI的范围呈负相关，认为术前颈脊髓T2WI高信号的范围可以作为预测手术治疗效果的一项信息指标。

4 小结

目前，MRI T2WI显示的脊髓高信号与患者预后是否有明确的关系仍存在争议。因T2WI ISI的分型方法、手术方式、结果的测量、随访时间和统计学应用的不同，决定了研究结果具有一定的复杂性。但是，明确CSM患者术前T2WI ISI的类型对于判断预后有重要作用。当前更倾向于认为术前多节段T2WI ISI或清晰高亮型T2WI ISI往往意味着更差的预后，术后T2WI ISI信号的减弱可能会有更好的预后。进一步明确脊髓高信号与临床表现及预后的相关性具有重大的临床意义，值得相关专业科研人员继续深入地研究。

[1]Vedantam A,Rajshekhar V.Does the type of T2-weighted hyperin⁃tensity influence surgical outcome in patients with cervical spondy⁃lotic myelopathy?A review[J].Eur Spine J，2013，22（1）:96-106.

[2]Qizhi S,Lili Y,Ce W,et al.Factors associated with intramedullary MRI abnormalities in patients with ossification of the posterior lon⁃gitudinal ligament[J].J Spinal Disord Tech,2015,28(5):E304-309.

[3]Zhang Z,Wang H.Is the"snake-eye"MRI sign correlated to anteri⁃or spinal artery occlusion on CT angiography in cervical spondylotic myelopathy and amyotrophy[J]?Eur Spine J,2014,23(7):1541-1547.doi:10.1007/s00586-014-3348-1.

[4]Jeon TS,Chang H,Choi BW.Analysis of demographics,clinical,and radiographical findings of ossification of posterior longitudinal ligament of the cervical spine in 146 Korean patients[J].Spine(Phi⁃la Pa 1976),2012,37(24):E1498-1503.doi:10.1097/BRS.0b013e 31826efd89.

[5]Mohanty C,Massicotte EM,Fehlings MG,et al.Association of pre⁃operative cervical spine alignment with spinal cord magnetic reso⁃nance imaging hyperintensity and myelopathy severity:analysis of a series of 124 cases[J].Spine(Phila Pa 1976),2015,40(1):11-16.doi:10.1097/BRS.0000000000000670.

[6]Karpova A,Arun R,Kalsi-Ryan S,et al.Do quantitative magnetic resonance imaging parameters correlate with the clinical presentation and functional outcomes after surgery in cervical spondylotic my⁃elopathy?A prospective multicenter study[J].Spine(Phila Pa 1976)，2014,39(18):1488-1497.doi:10.1097/BRS.0000000000000436.

[7]Choi JH,Shin JJ,Kim TH,et al.Does intramedullary signal intensity on MRI affect the surgical outcomes of patients with ossification of posterior longitudinal ligament[J]?J Korean Neurosurg Soc,2014,56(2):121-129.doi:10.3340/jkns.2014.56.2.121.

[8]Ramanauskas WL,Wilner HI,Metes JJ,et al.MR imaging of com⁃pressive myelomalacia[J].J Comput Assist Tomogr,1998，13（3）:399-404.doi:10.1097/00004728-198905000-00005.

[9]Chen CJ，Lyu RK，Lee ST，et al.Intramedullary high signal intensi⁃ty on T2-weighted MR images in cervical spondylotic myelopathy：prediction of prognosis with type of intensity[J].Radiology，2001，221（3）：789-794.

[10]Park YS,Nakase H,Kawaguchi S,et al.Predictors of outcome of surgery for cervical compressive myelopathy:retrospective analysis and prospective study[J].Neurol Med Chir(Tokyo),2006,46(5):231-238.

[11]Kim B,Yoon DH,Shin HC,et al.Surgical outcome and prognostic factors of anterior decompression and fusion for cervical compres⁃sive myelopathy due to ossification of the posterior longitudinal liga⁃ment[J].Spine J,2015,Jan 27.pii:S1529-9430(15)00077-7.doi:10.1016/j.spinee.2015.01.028.

[12]Ahn JS,Lee JK,Kim BK.Prognostic factors that affect the surgical outcome of the laminoplasty in cervical spondylotic myelopathy[J].Clin Orthop Surg,2010,2(2):98-104.doi:10.4055/cios.2010.2.2.98.

[13]Sarkar S,Turel MK,Jacob KS,et al.The evolution of T2-weighted intramedullary signal changes following ventral decompressive surgery for cervical spondylotic myelopathy:Clinical article.[J].J Neurosurg Spine,2014,21(4):538-546.doi:10.3171/2014.6.SPINE13727.

[14]Vedantam A,Rajshekhar V.Change in morphology of intramedullary t2-weighted increased signal intensity after anterior decompressive surgery for cervical spondylotic myelopathy[J].Spine(Phila Pa 1976)，2014,39(18):1458-1462.doi:10.1097/BRS.0000000000000440.

[15]Avadhani A,Rajasekaran S,Shetty AP.Comparison of prognostic value of different MRI classifications of signal intensity change in cervical spondylotic myelopathy[J].Spine J,2010,10(6):475-485.doi:10.1016/j.spinee.2010.03.024.

[16]Arvin B,Kalsi-Ryan S,Mercier D,et al.Preoperative magnetic Res⁃onance imaging is associated with baseline neurological status and can predict postoperative recovery in patients with cervical spondy⁃lotic myelopathy[J].Spine(Phila Pa1976),2013，38(14):1170-1176.doi:10.1097/BRS.0b013e31828e23a8.

[17]Vedantam A,Jonathan A,Rajshekhar V.Association of magnetic resonance imaging signal changes and outcome prediction after sur⁃gery for cervical spondylotic myelopathy[J].J Neurosurg Spine,2011,15(6):660-666.doi:10.3171/2011.8.SPINE11452.

[18]Uchida K,Nakajima H,Takeura N,et al.Prognostic value of chang⁃es in spinal cord signal intensity on magnetic resonance imaging in patients with cervical compressive myelopathy[J].Spine J，2014,14(8):1601-1610.doi:10.1016/j.spinee.2013.09.038.

[19]Zhang P,Shen Y,Zhang YZ,et al.Significance of increased signal intensity on MRI in prognosis after surgical intervention for cervical spondylotic myelopathy[J].J Clin Neurosci，2011,18(8):1080-1083.doi:10.1016/j.jocn.2010.12.023.

[20]Sun LQ,Shen Y,Li YM.Quantitative magnetic resonance imaging analysis correlates with surgical outcome of cervical spinal cord in⁃jury without radiologic evidence of trauma[J].Spinal Cord,2014,52(7):541-546.doi:10.1038/sc.2014.60.