有毒、有色花蜜特征研究进展

苏睿　李平平　卿卓　董坤　梁铖　张永红　秦毅恒

（1云南省农业科学院蚕桑蜜蜂研究所，蒙自661101；2云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

有毒、有色花蜜特征研究进展

苏睿1李平平1卿卓2董坤2梁铖1张永红1秦毅恒1

（1云南省农业科学院蚕桑蜜蜂研究所，蒙自661101；2云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

植物与访花者协同进化的机制是当今传粉生物学研究中最令人关注的领域之一。不同植物类群花蜜特征的广泛变异为传粉者功能群的分化提供了多种潜在的进化方向。有毒花蜜和有色花蜜与传粉者的互作机理是阐明这2种特殊花蜜进化和生态上意义的关键。本文综述了国内外有关有毒花蜜毒性成分和有色花蜜成色物质及其生态功能的最新研究进展，探讨了有毒花蜜对植物繁殖适合度的贡献以及毒性成分来源的分子机制，以期为今后研究有毒花蜜及有色花蜜与访花者协同进化的生态机制提供一些思路。

传粉者；有毒花蜜；有色花蜜；协同进化

花蜜是由植物蜜腺或者花外蜜腺分泌出来的一种含有多种复杂成分的糖溶液，是植物奖励传粉者为其授粉的一种食物报酬，以补偿其传粉过程中的能量消耗；同时花蜜也是植物与访花者协同进化的桥梁［1］。花蜜一般都含有糖类、氨基酸、蛋白质、无机离子和脂类等，有些花蜜还含有生物碱、萜类、酚类等［2］。作为植物最重要的花部诱物之一，花蜜的颜色、温度、口感、气味、化学组成以及花蜜产量的特定组合构成了不同的花蜜特征。有研究表明，一些植物花蜜中的糖浓度及其比例会随着花朵的发育存在很大差异［3］；熊蜂授粉的植物，花蜜中的糖类往往会被熊蜂携带的大量微生物所降解，甚至产生发酵气味［4］。这暗示同一植物的花蜜化学组成，尤其是糖组分可能也存在时空变化。此外，构成单朵花的所有花蜜特征在不同种类甚至同种不同地理分布区域的植物类群中存在着广泛的变异，这些变异也为传粉者类群的潜在分化提供多种可能性。

有毒花蜜和有色花蜜的出现将这种变异推向了极致。花蜜一般具有近距离吸引传粉者的功能，然而在自然界中有些植物的花蜜对部分访花者有毒或具有驱避作用；有些花蜜因含有成色物质而呈现出不同的颜色。有色花蜜通过视觉信号与花部报酬的耦合过滤泛化的传粉者［5-7］；而有毒花蜜通过产生次生化合物驱避食草动物或者泛化的传粉者［8］。食草动物会破坏植物的花部构造从而降低植物对传粉者的吸引力，而有毒花蜜中防御性的次生化合物对食草动物的驱避可能会增加植物的开花式样和报酬，从而提高植物对传粉者的吸引力。因而有毒花蜜既具有吸引传粉者的功能又具有驱避食草动物的功能［8］。此外，通过空气沉降或传粉者携带而进入花蜜中并大量繁殖的微生物会酵解花蜜、改变花蜜的糖组分；盗蜜者（如熊蜂）和偷蜜者（如蚂蚁）会掠夺花蜜但并不传粉。传粉者、食草动物、盗蜜者、偷蜜者、微生物以及地理环境等生态因子可以通过直接或间接影响植物的适合度而对其花蜜特征施加选择压力。已有的研究表明有毒花蜜可能是在盗蜜者、食草动物、传粉者甚至微生物的多重选择压力下的一种折中进化的结果［8，9］。

尽管近年来，人们对有毒花蜜的化学生态学及传粉生态学开展了大量研究，同时对有色花蜜的化学成分及其生态功能展开了部分研究工作。然而，目前人们对有毒花蜜的演化历程、有毒花蜜中次生化合物2种来源途径调控的分子机制、有毒花蜜对植物繁殖适合度的贡献以及有色花蜜的生态功能等仍不清楚。本文综述了国内外有关有毒花蜜毒性成分和有色花蜜成色物质及其生态功能的最新研究进展，以期为进一步开展该领域的研究提供一定的参考。

1　有毒花蜜

许多植物分泌的花蜜中因含有生物碱、酚类、萜类、皂苷等次生化合物或者一些罕见的糖类（如棉籽糖、水苏糖、木糖、甘露糖和半乳糖等）而对访花者有毒或有驱避作用，但含有次生化合物的花蜜并非都是有毒花蜜［8］。在低海拔热带地区，分泌含有次生代谢物质花蜜的植物更为常见［10］，而随着纬度的增加，花蜜中有抗菌作用的酚类及生物碱会减少［8］。迄今为止，国内外至少有19科的29种植物分泌的花蜜为有毒花蜜。如我国常见的乌头（Aconitum carmichaeli）、喜树（Camptotheca acuminata）、狼毒（Stellera chamaejasme）、普通油茶（Camellica oleifera）、曼陀罗（Datura stramonium）和白头翁（Pulsatilla chinensis）等［11］。国外常见的鸡冠刺桐（Erythrina fusca豆科，驱避蚂蚁）、金钩吻（Gelsemium sempervirens，马钱科）、山藜芦（Veratrum californicum，百合科）、山月桂（Kalmia latifolia，杜鹃花科）和龙葵（Solanum nigrum，茄科）等［8］。

1.1有毒花蜜毒性成分来源

阐明有毒花蜜次生化合物的来源对于深入认识植物如何调控次生化合物的分泌、有毒花蜜的呈现形式及其系统发生至关重要。通过对蜜腺显微形态和超微结构以及花内蜜腺泌蜜机理的大量研究，人们发现有毒花蜜中的次生化合物有些来源于韧皮部（如生物碱alkaloids、硫代葡萄糖苷glucosinolates、强心苷cardiac glycoside等）的被动扩散，有些为泌蜜过程中蜜腺组织对花蜜前体物质的修饰产物如萜类［12］。而花蜜的前体物质是经维管系统的一些细小分支转运到蜜腺组织，然后再由蜜腺中的分泌细胞分泌出来［2，13，14］。从这点看，有毒花蜜的化学组成在一定程度上反映了植物韧皮部的化学组分。花蜜和韧皮部成分的差异可能是由于韧皮部汁液中的组分被选择性的分泌到花蜜中或者植物对花蜜中的某些组分进行了选择性重吸收［15］。事实上，截止目前几乎没有一种植物的花蜜与其韧皮部的化学成分完全一致。例如，花蜜中的生物碱可能与叶子和花瓣中的生物碱不同［8］，这表明花蜜中的某些生物碱可能不是通过韧皮部转运的，而是蜜腺特定合成并分泌到花蜜中。植物对花蜜中不同次生化合物的这2种来源途径的调控机制及其生态学意义是什么？有毒花蜜中同一种次生化合物的来源途径在不同的植物类群中是否存在差异？值得探索。若有差异，那么同一种次生化合物在不同的植物类群中的演化历程可能就不同。

1.2有毒花蜜对传粉者访花的影响

关于有毒花蜜对访花者有毒或者具有驱避作用的报道最早可以追溯到20世纪30年代，研究人员发现山藜芦（Veratrum californicum）花蜜对蜜蜂具有麻醉甚至致死效应［16］。尽管在20世纪人们就已经发现自然界中有很多植物分泌有毒花蜜，但只有个别报道鉴定了有毒花蜜中的毒性成分［8］。近年来，有关有毒花蜜的毒性成分鉴定及其对传粉者访花行为的影响开始受到植物生态学家的广泛关注。

烟草（Nicotiana attenuata）花蜜中高浓度的尼古丁对其传粉者（烟草天蛾和蜂鸟）具有吸引作用，尤其是蜂鸟，但会驱避其偷蜜者蚂蚁（Solenopsis xyloni）；金钩吻花蜜中的生物碱能引起意大利蜜蜂（Apis mellifera）中毒，与含有低浓度生物碱的花蜜相比，含有高浓度生物碱的花蜜降低了传粉者的单花停留时间和盗蜜者的拜访次数、降低了植物的雄性适合度［17］。然而又有报道称，在缺乏同域开花植物的情况下钩吻属植物花蜜中高浓度的生物碱增加了蜜蜂访花频率和植物异花授粉概率，这暗示有毒花蜜可能增加了钩吻属植物的雄性适合度［18］。此外，赵广印等［10］的研究表明喂酚糖浆（含有0.01%槲皮素30%蔗糖溶液）组的中华蜜蜂工蜂（Apis cerana）在一次采集过程中倾向拜访花蜜中含糖量较高的植物，花蜜中酚类物质增加了群落中同花期植物之间的花粉传播，从而降低整个群落的传粉效率。Richardson等［19］报道花蜜中的次生代谢物（生物碱、萜类和环烯醚萜苷类）能显著降低熊蜂（Bombus impatiens）感染熊蜂短膜虫（Crithidia bombi）的概率，从而间接影响传粉者的访花。

尽管有毒花蜜往往会驱避食草动物甚至部分潜在的传粉者，但一些试验表明有毒花蜜没有驱避蜜蜂且蜜蜂偏爱采集含有次生代谢物的花蜜［20，21］，这是由于蜜蜂体内的咽下腺蛋白能够降解花蜜中的酚类，从而避免对自身的毒害作用；此外花蜜中的生物碱能改变熊蜂和蜜蜂等传粉昆虫的拜访行为，包括缩短访花时间和降低自交率［10］。从这点看，有毒花蜜似乎是有益的，然而更多的试验表明有毒花蜜不利于植物的繁殖［8，17，22］。综上所述，迄今还没有直接的实验证据能证明有毒花蜜具有“净”适合度优势。目前，人们认为有毒花蜜可能是植物权衡传粉昆虫和其他有害生物的一种折中进化的结果［22］。

2　有色花蜜

2.1有色花蜜的地理分布

植物分泌的花蜜通常是无色的，是因为花蜜中的营养物质和次生代谢物大多是无色的。但近年来发现自然界中至少有68种植物（涉及15科20属）的花蜜为有色花蜜［23］，这些花蜜呈现出红色、黄色、琥珀色、棕色、黑色等多种不同的颜色，其中绝大多数分泌有色花蜜的植物分布于南半球热带和亚热带地区，如分别分布于南非、夏威夷群岛和南美洲的芦荟属（Aloe）、石竹科（Caryophyllaceae）和茄科（Solanaceae）等植物［24，25］。

2.2有色花蜜成色物质及其生态功能

有色花蜜中的成色物质通常为色素类化合物和酚类物质。此外，多数有色花蜜为己糖占优势的花蜜，这可能是植物对其泛化传粉鸟类的一种适应，因为食蜜鸟类通常缺乏消化蔗糖的酶，只能利用简单的己糖［26］。针对有色花蜜的生态功能，目前人们提出了几种假说：抑菌、驱避盗蜜者、作为传粉者评估花部报酬的诚实信号或者仅仅是植物其他花部特征演化过程中的一个副产物，如防御食草动物［5，27］。

尽管1785年希腊诗人就首次描述了有色花蜜的存在，但目前多数有色花蜜中的成色物质及其生态功能仍尚不清楚。仅有个别报道鉴定了有色花蜜中的成色物质并对其生态功能进行了研究。Olesen等［28］报道了毛里求斯特有濒危植物Nesocodon mauritianus分泌的花蜜中含有一种热敏橙酮从而使花蜜呈现血红色。随后Hansen等［29］通过饲喂试验证明毛里求斯特有的梧桐科2种有色花蜜（Trochetia blackburniana黄色花蜜、T. boutoniana红色花蜜）的生态功能，结果表明：这2种有色花蜜分别是其传粉者蓝尾日行守宫（Phelsuma cepediana）和花斑日行守宫（P.ornata）的一种诚实的视觉信号。有趣的是，这2种壁虎在人造假花白色花朵里对红色花蜜具有绝对偏好，然而在红色花朵里对红色花蜜没有偏好，这表明花瓣和花蜜的颜色反差对传粉者的选择偏好至关重要［30］。

最近，研究人员分离鉴定喜马拉雅山深棕色米团花（Leucosceptrum canum）花蜜中的主要成色物质2，5-di-（N-（-）-脯氨酰基）-对苯醌（DPBQ），并发现DPBQ在不同的开花阶段定期合成与分泌，但其浓度随开花时间、花蜜pH值及花蜜被移出而逐渐降至很低，同时米团花凋谢时其花蜜也相应的从深棕色变为紫色［23］；进一步的行为学试验表明，DPBQ的主要功能是作为有色引诱剂吸引潜在的鸟类传粉者［23］。另外，Zhang等［6］报道深紫色米团花花蜜中的主要成色物质为一种紫色花青素（5-hydroxyflavylium），同时米团花通过调控其不同发育阶段花蜜体积和颜色的变化，为其主要传粉者蓝翅希鹛（Minla cyanouroptera）和灰腹绣眼鸟（Zosterops palpebrosa）提供采集信号，有效提高了鸟类传粉效率。

南非深褐色芦荟花蜜（Aloe vryheidensis）中的酚类会驱避其盗蜜者（蜜蜂和太阳鸟Chalcomitra amethystine），但不会驱避其有效传粉者绣眼鸟（Zosterops pallidus）和非洲羽须鹎（Pycnonotus tricolor）［5］。这暗示有色花蜜具有驱避盗蜜者的功能，然而毛里求斯血红色花蜜植物N.mauritianus却被频繁盗蜜［28］。尽管目前已有试验性证据表明有色花蜜是传粉者的诚实信号并提高了传粉者的传粉效率和植物异交率。然而，植物也可能为这种诚实信号付出了昂贵的代价，因为一旦花蜜被传粉者全部移走，就不会有传粉者拜访直到植物再次分泌出花蜜［7］。总之，未来还需要做大量的野外试验来证明有色花蜜的生态功能，尤其是有色花蜜的抑菌和驱避盗者功能。此外，有色花蜜是否会给植物带来“净”适合度优势，值得探索。

3　展望

尽管近年来，人们对有毒花蜜中次生化合物的来源有较为深入的认识，但目前国内外基于分子水平上对有毒花蜜毒性成分来源及其生态学意义的研究几乎没有。筛选编码、调控有毒花蜜中次生化合物生物合成的基因对于阐明有毒花蜜毒性成分来源的分子机制至关重要，而弄清植物如何调控有毒花蜜中的毒性成分对于深入认识有毒花蜜出现的生态背景及其演化历程具有重要意义。利用分子手段研究有毒花蜜与传粉者协同进化的机制必然成为今后的发展趋势。然而，目前人们对有毒花蜜中次生代谢物是在哪个部位合成、受哪个基因调控等分子事件仍然知之甚少，同时对蜜腺合成的一些次生代谢物在传粉生物学方面的生态意义及其对植物适合度的影响仍不太清楚。因此，有毒花蜜化学未来的研究需要将分子技术和传粉生态学结合起来，进一步揭示植物调控有毒花蜜形成的分子机理并最终阐明有毒花蜜的演化历程及其生态适应机制。

同样对有色花蜜化学及其生态功能的研究，可以为我们今后深入探讨花蜜生化、传粉生物学以及植物和动物协同进化的关系提供一个新的视角。目前人们对有色花蜜的研究仅仅停留在物种水平上，而尚未开展群落水平上的研究工作。今后，关于有色花蜜的研究需要关注以下几点：（1）开展不同地理分布区域种群水平上有色花蜜中成色物质的化学生态学研究，建立花朵和花蜜颜色的反射光谱与传粉者视觉感知空间的关系；（2）在群落水平上检验关于有色花蜜生态功能的假说，尤其是抑菌假说，目前尚没有直接的试验数据支持；（3）检测有色花蜜对植物繁殖成功（即坐果率和结籽率）的贡献。

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Research progress on toxic or colored nectar traits

Su Rui1Li Pingping1Qing Zhuo2Dong Kun2Liang Cheng1Zhang Yonghong1Qin Yiheng1
（1 Institute of Sericulture and Apiculture，Yunnan Academy of Agriculture Sciences，Mengzi 661101，Yunnan，China；2 Eastern Bee Research Institute，Yunnan Agricultural University，Kunming 650201，China）

The mechanisms of the co-evolution of plants and their visitors have become one of the most promising and noteworthy areas among the recent pollination biology studies.A wide range of variation in nectar traits has occurred among various plant groups，consequently the expansive evolution for pollinator functional group.It is a key to clarify the evolutionarily and ecological significance of toxic or colored nectar that the mechanisms underlying interaction between the two kinds of special nectar and pollinator，respectively.This paper reviews the resent research progress on poisonous components responsible for toxic nectar and present-color ingredient of colored nectar and their ecological functions.We further discussed that the underlying molecular mechanism of the occurrence of toxic nectar and the net contribution of toxic nectar on plant reproductive fitness.By understanding those nectar characteristic above mentioned，we hope to provide some ideas in the further research on the co-evolution mechanism of pollinators and toxic or colored nectar.

pollinators，toxic nectarn，colored nectar，co-evolution

云南省蚕桑蜜蜂研究所青年创新基金（QC2014002）；国家自然科学基金（31460577）

苏睿，研究实习员，主要研究方向植物花蜜化学。E-mail：surui13572630023@163.com

董坤，E-mail：dongkun19722004@aliyun.com