铜胁迫对3种草本植物生长和重金属积累的影响

王小玲，高 柱，黄益宗，刘腾云，余发新

1. 江西省科学院生物资源研究所 江西省重金属污染生态修复工程技术研究中心，南昌 3300962. 江西省鄱阳湖重点实验室，南昌 3300963. 农业部环境保护科研监测所， 天津 300191

铜胁迫对3种草本植物生长和重金属积累的影响

王小玲1，2，高 柱1，2，黄益宗3，刘腾云1，2，余发新1，*

1. 江西省科学院生物资源研究所 江西省重金属污染生态修复工程技术研究中心，南昌 3300962. 江西省鄱阳湖重点实验室，南昌 3300963. 农业部环境保护科研监测所， 天津 300191

采用盆栽试验，研究了不同浓度Cu胁迫对3种草本植物弯叶画眉草、象草和苏丹草生物量、根系耐性指数、Cu积累量、富集系数、转运系数的影响。结果表明，弯叶画眉草和象草生长随着Cu胁迫浓度的升高呈现“上升-下降”趋势，胁迫浓度低于100 mg·kg-1时促进生长；苏丹草生长随着Cu胁迫浓度的增加而下降；弯叶画眉草、象草和苏丹草的Cu耐性指数分别是130.63、149.15和75.81。3种植物对重金属Cu均以根系积累为主，积累量随着Cu处理浓度的增加显著升高；对Cu的吸收和富集能力为象草>苏丹草>弯叶画眉草，Cu从根系转运到地上部的能力为弯叶画眉草>象草>苏丹草，转运系数均小于1。可见，象草耐性较强，可用于Cu污染土壤植物修复；弯叶画眉草转运能力较强，可用于Cu污染土壤生物净化。

铜；草本植物；生长特性；耐性；转运能力

铜(Cu)既是环境污染的重金属元素，也是植物生长发育的必须微量营养元素之一。铜矿的工业废水、粉尘、堆积的尾矿，通过沉降、雨淋、水洗等方式造成周边土壤受重金属Cu污染严重。江西省已被列为全国14个重金属污染防控重点省份之一，如德兴铜矿区土壤中Cu平均含量是正常值的10倍以上，其周边农田土壤Cu平均含量是江西土壤元素背景值的9.63倍[1]。目前，重金属污染土壤的修复技术主要有淋洗、焚烧、填埋、电动修复等，这些技术治理费用较高[2]，而植物修复技术因治理费用低廉、无二次污染及环境友好和可持续发展等优点成为研究的焦点[3]。

弯叶画眉草(Eragrostiscurvula)[4]、象草(PennisetumpurpureumSchum.)[5]和苏丹草(Sorghumsudanense)是适应江西省气候条件的3种禾本科草本植物，也是具有广泛生态可塑性的良好水土保持植物。目前，3种植物在盐碱环境条件下的栽培技术、抗性品种选育及抗性机理方面的研究较为深入[6]，而在重金属污染生态环境条件下的研究开展较少。有研究发现弯叶画眉草幼苗能忍耐较低浓度的Cd胁迫，可作为Cd污染地区植被恢复的草种[7]，且在南方稀土尾砂基质上生长力、耐旱性和耐瘠性较好[8]。象草种子萌发和幼苗生长可耐受80 mg·L-1Cu2+处理[9]，在Cu污染土壤的修复中具有一定的应用前景。苏丹草对重金属Cu具有一定的累积性，Cu胁迫浓度低于10 mg·L-1时，可促进苏丹草种子萌发和幼苗生长[10]；相同Cu浓度胁迫下，苏丹草对Cu的累积能力较茼蒿弱。本研究在Cu胁迫对草本植物种子萌发和幼苗生长影响的基础上[9-10]，进一步通过室内盆栽试验，探讨弯叶画眉草、象草和苏丹草体内Cu吸收、积累和转运规律，以及Cu胁迫下植物根系的耐受性等，以期为Cu矿区污染土壤修复进行植物筛选，保护Cu矿区生态环境提供科学依据。

1 材料与方法(Materials and methods)

1.1 供试土壤

盆栽用土采自江西省植物遗传育种改良基地中的红壤土，将采回的土壤混合均匀作为供试土壤。在供试土壤中随机取多个点的土壤混合，经风干、压碎、过筛后测定其理化性质(表1)，其中土壤有机质、全氮、全磷、全钾、速效氮、速效磷、速效钾的测定方法分别为重铬酸钾容量法、半微量开氏法、硫酸-高氯酸消煮法、NaOH熔融-火焰光度计法、碱解扩散法、碳酸氢钠法和醋酸铵-火焰光度计法。实验处理试剂为分析纯CuSO4·5H2O，浓度以Cu2+计。

表1 供试土壤的基本理化性状Table 1 Basic properties of the test soil

1.2 供试植物

供试材料为禾本科弯叶画眉草，象草和苏丹草种子(千粒重分别为：0.3543 g，10.2073 g和11.9008 g)，购于浙江虹越花卉有限公司。随机挑选出饱满一致的3种草本植物种子各200粒，先用自来水冲洗干净，再用蒸馏水浸泡2 h，然后用0.5%的高锰酸钾溶液表面消毒15 min后，于人工智能气候箱中进行发芽试验，发芽条件为：温度28±2 ℃、光照12 h·d-1、光照强度10 000 Lx。分别统计发芽势和发芽率。发芽试验后挑选饱满种子，于2013-03-05进行穴盘育苗，基质配比为泥炭土:河沙:菜园土=1:1:1.5。

1.3 实验处理

弯叶画眉草、象草和苏丹草各设置6个处理：对照(CK)，50 mg·kg-1、100 mg·kg-1、200 mg·kg-1、400 mg·kg-1和500 mg·kg-1CuSO4·5H2O处理，每个处理24盆，3次重复。实验用盆为直径26 cm、高21 cm的塑料盆，每盆装土5.0 kg，每盆种植3株同种草本植物。实验前每盆分别添加2.0 g尿素、1.5 g硫酸钾和1.5 g磷酸二氢钾作为基肥供其生长。盆栽土经不同浓度的CuSO4·5H2O处理平衡15 d后，即2013-03-25再将3种草本植物苗子移栽至以上各盆中，3种植物在温室同一条件下，统一水肥管理。

1.4 样品采集

2013-07-13，即植物生长110 d后进行收获，收获时将植物样品分为地上部和根系，分别测量其长度和鲜重。先用自来水充分冲洗除去粘附在植物样品上的泥土和污物，再用蒸馏水冲洗2～3遍，最后用去离子水浸洗1遍，滤去水分，分别装入牛皮袋中于105 ℃烘箱中杀青30 min，在85 ℃下烘干至恒重，称取植物地上部和根系干重；然后将植物地上部和根系磨碎过100目尼龙筛。

1.5 样品测定

植物样品用优级纯浓硝酸在微波消解仪内进行消解[11]。具体为：称取0.25 g地上部和根系样品放入消解管，加入5 mL优级纯浓硝酸，放入微波消解仪(Mars 5，CEM Corporation，USA)中，在程序“50°，5 min；75°，5 min; 90°, 30 min”下进行消解，同时加入标准物质(GBW 10016)对整个消化过程进行质量控制。样品经消解后用超纯水定容至50 mL，用0.45 μm滤膜过滤，收集滤液，用ICP-MS 进行测定。Cu的回收率为113.2%。

1.6 数据处理

根系耐性指数(root tolerance index，%)=各处理组根系平均长度/对照组根系平均长度×100[12]

根系对重金属的滞留率(root retention rate on heavy metal，%)=(根系中重金属含量-地上部重金属含量)/根系中重金属含量×100

转运系数(translocation factor)=植物地上部分重金属含量/根系重金属含量

富集系数(accumulator factor)=植物地上或根系重金属含量/土壤中重金属含量

采用Microsoft Excel 2003和SPSS16.0统计分析软件进行试验数据的处理及相关方差分析(ANOVA)。

2 结果与分析(Results and analysis)

2.1 不同Cu浓度对3种草本植物生长的影响

表2显示，随着Cu胁迫浓度的升高，弯叶画眉草和象草生长指标的变化规律为：先上升，后下降；苏丹草生长指标的变化规律为：逐渐下降。弯叶画眉草在Cu浓度为50～400 mg·kg-1时，全部生长指标大于对照；在Cu浓度为50 mg·kg-1时，根鲜重和根干重达到最大值，分别是对照的2.33倍和2.0倍；在Cu浓度为100 mg·kg-1时，地上部分长度、根长、地上部分鲜重和干重达到最大值，分别是对照的1.69倍、1.90倍、1.65倍和3.15倍。试验范围内Cu处理后，象草全部生长指标大于对照；在Cu浓度为50 mg·kg-1时，象草地下部分指标(根长、鲜重和干重)达到最大值，分别是对照的1.99倍、7.83倍、8.73倍；在Cu浓度为400 mg·kg-1时，象草地上部分指标(长度、鲜重和干重)达到最大值，分别是对照的2.22倍、3.14倍、5.34倍。苏丹草全部生长指标均随着Cu处理浓度的上升而下降。

对3种植物在不同Cu处理浓度下的生长指标进行多重比较发现(表2)：弯叶画眉草在Cu浓度为50 mg·kg-1时，根鲜重和根干重显著大于其它处理；在Cu浓度为100 mg·kg-1时，地上部分长度显著大于其它处理；在Cu浓度为50 mg·kg-1和100 mg·kg-1时，两处理间根长、地上部分鲜重和地上部分干重差异不明显，但显著大于其它处理。象草地上部分指标(长度、鲜重和干重)在Cu浓度为400 mg·kg-1时显著大于其它处理；地下部分指标(根长、鲜重和干重)在Cu浓度为50 mg·kg-1时显著大于其它处理。苏丹草对照各生长指标显著大于不同浓度Cu处理，其中在Cu浓度为50～200 mg·kg-1时，根长、地上部分鲜重、地上部分干重、根鲜重和根干重差异不显著。

表2 Cu胁迫下3种草本植物生长指标变化Table 2 Growth indexes of three kinds of herbaceous plants on Cu stress

注：同列不同小写字母表示各处理间在0.05水平差异显著，大写字母表示各处理间在0.01水平差异显著，下同。

Note：Different lower case and capital letters within the same column mean significant difference among different treatments at 0.05 and 0.01 levels, respectively, same as follows.

分别计算3种植物在Cu胁迫下的耐性指数发现：随着Cu浓度升高，弯叶画眉草和象草的耐性指数均先上升后下降；弯叶画眉草的耐性指数在Cu浓度为100 mg·kg-1时达到峰值，且在Cu浓度低于400 mg·kg-1时，其耐性指数均大于100；象草的耐性指数在Cu浓度为50 mg·kg-1时达到峰值，且在Cu浓度低于500 mg·kg-1时，其耐性指数均大于100。苏丹草的耐性指数则随着Cu浓度的上升而不断下降，相关系数为-0.9172(p=0.01)，呈显著负相关。弯叶画眉草、象草、苏丹草的平均耐性指数分别为130.63、149.15、75.81。可见，3种草本植物的耐性顺序为象草>弯叶画眉草>苏丹草。

2.2 Cu在3种草本植物体内的分布累积特性

随着Cu浓度的上升，3种植物地上部分和根系的Cu累积浓度均明显升高(表3)。3种植物地上部分Cu的累积浓度为弯叶画眉草>象草>苏丹草。弯叶画眉草、象草和苏丹草，在最高胁迫浓度500 mg·kg-1时，其地上部分Cu累积浓度分别高达249.01 mg·kg-1、189.92 mg·kg-1和114.78 mg·kg-1；除了苏丹草在50 mg·kg-1下地上部分Cu积累浓度与其对照相比差异不显著外，其它处理和弯叶画眉草与象草的全部处理地上部分Cu积累浓度均显著高于其对照。在最高胁迫浓度500 mg·kg-1时，其根系Cu累积浓度分别高达581.87 mg·kg-1、723.99 mg·kg-1和1 029.59 mg·kg-1；其中根系对重金属Cu的平均滞留率分别为43.96%、62.70%和68.39%。Cu处理后3种植物根系积累的Cu浓度显著高于其对照组，且同种植物不同Cu处理之间差异也达到显著水平。

2.3 3种草本植物对重金属Cu的富集系数及转运系数

富集系数和转运系数是评价植物对重金属富集特征的两个重要指标[13-14]。从图1可以看出，3种植物地上部分与根系的富集系数随着Cu处理浓度的增加而减少，主要是因为重金属元素对细胞的伤害作用降低了根系对重金属的吸收能力，进而影响了重金属从根部吸收后向茎叶的转移能力。3种植物地上部分对重金属Cu的富集能力是弯叶画眉草>象草>苏丹草，且都小于1；而根系富集系数与地上部分富集系数不能完全对应，其中象草根系富集系数最大(2.20)，苏丹草次之(1.93)，弯叶画眉草最小(1.43)。说明3种植物根系对重金属Cu有较强的吸收能力，其中象草富集能力最强，弯叶画眉草最弱。

转运系数则反映植物将重金属从地下向地上的运输和分配能力[15]。弯叶画眉草、象草和苏丹草转运系数的平均值分别为：0.56、0.37和0.32。弯叶画眉草的转运系数在处理浓度为50 mg·kg-1时最高，比对照中的0.69增加了10.14%；在处理浓度中等或较高时(100～500 mg·kg-1)，随着处理浓度的增加，弯叶画眉草对Cu的转运系数逐渐降低。象草和苏丹草的转运系数随着处理浓度的增加明显下降。在最高处理浓度为500 mg·kg-1时，弯叶画眉草、象草和苏丹草的转运系数分别由对照中的0.69、0.73、0.64下降到0.43、0.26、0.11，下降的比率为苏丹草>象草>弯叶画眉草。由此表明，处理浓度低于50 mg·kg-1时，可促进Cu元素在弯叶画眉草植株内由下往上转移；在较高浓度下弯叶画眉草转运系数仍保持在较高的水平，体内可能存在较好的运输和解毒机制，将吸收的较多重金属离子运输到地上部位，降低重金属Cu对弯叶画眉草根系的胁迫，保障其正常的生理习性。象草和苏丹草这方面的自我调节能力则相对较弱。

表3 Cu胁迫下3种草本植物体内的重金属积累和分布Table 3 Cu concentration and distributing in three kinds of herbaceous plants on Cu stress

图1 不同水平Cu处理对3种草本植物富集系数和转运系数的影响Fig. 1 Effect of Cu concentration on accumulator factor and translation factor of three kinds of herbaceous plants注：同列不同小写字母表示各处理间在0.05水平差异显著。Note: Different lower case within the same column means significant difference among different treatments at 0.05 levels.

3 讨论(Discussion)

重金属Cu是植物必需的微量元素，对植物的生长发育起着十分重要的作用。但是，当土壤中重金属含量超过某一临界值时，就会影响植物根尖细胞有丝分裂，造成细胞分裂速度减慢，并通过改变植物的生理生化过程而影响其生长发育[16-17]，很多学者表明重金属Cu对植物的生长产生一定的抑制作用[18]。本实验中，低浓度Cu(0～100 mg·kg-1)处理促进了弯叶画眉草和象草的生长，高浓度Cu(100～500 mg·kg-1)处理则抑制其生长；不同浓度Cu处理显著抑制了苏丹草生长。耐性指数能较好的反映不同种类的植物对重金属的耐受程度[19-20]。李影和王友保[21]研究表明，节节草(Equisetumramosissimum)、蜈蚣草(Pterisvittata)、大叶井口边草(Pterismultifida)和金星蕨高(Parathelypterisglanduligera)根系对Cu的耐性指数分别为：123.53、69.10、49.29和62.40，明显低于本试验参试的3种禾本科草本植物。可见，本研究选取的弯叶画眉草、象草和苏丹草对重金属Cu有较强的耐性，具有修复Cu尾矿的潜在能力，这与张宏等[22]和彭晓春等[23]研究认为：草本植物尤其是禾本科植物在修复铜尾矿基质时表现出较强的适应性和耐性，如矛叶荩草(Arthraxonprionodes)对铜的富集量最大，耐性表现最突出，是较为理想的铜尾矿基质的修复物种的结论相似。而土壤中重金属Cu浓度促进本研究的3种植物生长的临界值以及如何提高3种植物对重金属Cu的抗性，有待进一步研究。

重金属累积能力的大小是修复物种选择的一个重要标志。超积累植物蓖麻(Ricinuscommunis)体内Cu含量随着Cu矿废弃地土壤含量的增高而增高，叶、茎和根的平均Cu含量分别为550.9 mg·kg-1、394.4 mg·kg-1和2 346.2 mg·kg-1[24]；海州香薷(Elsholtziasplendens)在超过75 μmol·L-1Cu液水培条件下，根中Cu含量达到10 000 mg·kg-1以上，地上部Cu含量最高达1 411 mg·kg-1[25]；紫鸭拓草(Setcreaseapurpurea)在1 000 μmol·L-1Cu液中培养，地上部和根中Cu浓度分别高达1 105 mg·kg-1和1 210 mg·kg-1。而一般植物体内Cu含量水平仅为5～20 mg·kg-1[26]，所以Brooks等认为，植物体内Cu含量达500 mg·kg-1即可称为Cu的超积累植物[27]。如在Cu浓度为200 mg·kg-1时，紫花苜蓿(Alfalfa,Medicagosativa)的根部和地上部分中重金属Cu的累积浓度分别为318.78 mg·kg-1和22.36 mg·kg-1[28]；荻(Miscanthussacchariflorus(Maxim.) Benth.)根部和地上部分中重金属Cu的累积浓度分别为196.75 mg·kg-1和27.27 mg·kg-1[29]；孔雀草(Tagetespatula)与百日草(Zinniaelegans)根部和地上部分中重金属Cu的累积浓度分别为919.74 mg·kg-1、175.23 mg·kg-1和37.95 mg·kg-1、10.44 mg·kg-1。本研究中，Cu处理浓度为200 mg·kg-1时，弯叶画眉草、象草和苏丹草根部中重金属Cu的累积浓度分别是279.97 mg·kg-1、344.68 mg·kg-1、357.10 mg·kg-1，地上部中重金属Cu的累积浓度分别是115.47 mg·kg-1、101.82 mg·kg-1、81.98 mg·kg-1。与以上研究相比较，这说明弯叶画眉草、象草和苏丹草均对重金属Cu具有较强的累积能力，根系对重金属Cu的累积浓度大于地上部，且对Cu积累能力的大小为弯叶画眉草>象草>苏丹草。

Cu超积累植物是指植物叶片或地上部Cu超过1 000 mg·kg-1，且同时满足植物地上部重金属含量/根部重金属含量>1的植物[30]。但大量研究表明，非超积累植物将大部分Cu积累在植物根部，减少和阻止对地上部分运输，是植物减轻对地上部分各器官的毒害作用，增强植物耐性的重要机制之一[31]。本研究中，弯叶画眉草、象草和苏丹草的转运系数均小于1，3种植物根系富集系数分别是地上部富集系数的1.74倍、3.14倍、3.86倍，这说明3种植物均不属于Cu超积累植物，其体内的重金属Cu主要富集在根部，有利于减弱Cu对3种植物地上部分组织的毒害作用，提高其对Cu的耐性，支持了以上研究观点。

致谢：感谢中国科学院生态环境研究中心王菲和李季同学的帮助。

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EffectsofCopperStressonThreeKindsofHerbaceousPlantsGrowthandHeavyMetalAccumulation

Wang Xiaoling1,2, Gao Zhu1,2, Huang Yizong3, Liu Tengyun1,2, Yu Faxin1,﹡

1. Institute of Biological Resources, Jiangxi Academy of Sciences, Jiangxi Engineering Research Center of Eco-Remedication of Heavy Metal Pollution, Nanchang 330096, China2. Jiangxi Key Laboratory of Poyang Lake, Nanchang 330096, China3. Agro-evironmental protection Institute, Ministry of Agriculture, Tianjin 300191, China

20 March 2014accepted9 June 2014

The biomass, root tolerance index, Cu accumulation, accumulator factor and translation factor ofEragrostiscurvula,PennisetumpurpureumSchum., andSorghumsudanensewere investigated with five Cu levels. The results showed that the growth tendency was ascending-descend ofEragrostiscurvulaandPennisetumpurpureumSchum. with the increase of Cu concentration. It can promote their growth when the Cu concentration was lower than 100 mg·kg-1. But the growth ofSorghumsudanensewas decreasing with the increasing Cu concentration. The root tolerance index ofEragrostiscurvula,PennisetumpurpureumSchum., andSorghumsudanensewere 130.63, 149.15, and 75.81 respectively. Heavy metal Cu was mainly accumulated in the roots ofEragrostiscurvula,PennisetumpurpureumSchum., andSorghumsudanense. The roots accumulation increased significantly with the increasing of Cu stress concentration. Cu absorption and accumulation order wasPennisetumpurpureumSchum.>Sorghumsudanense>Eragrostiscurvula. However, Cu translocation from root to aboveground wasEragrostiscurvula>PennisetumpurpureumSchum.>Sorghumsudanense. All translation factors of three kinds of herbaceous plants were less than 1. Therefore,PennisetumpurpureumSchum. can be used as recovery of Cu contaminated soil because of the high tolerance.Eragrostiscurvulacan be used to biological purification of Cu contaminated soil because of the high translation.

Cu; herbaceous plants; growth characteristics; tolerance; translocation ability

2014-03-20录用日期：2014-06-09

1673-5897(2014)4-699-08

： X171.5

： A

余发新(1968-)，男，遗传育种博士，研究员，主要研究方向为林木遗传育种和植物生态修复，发表学术论文50余篇。

江西省科技支撑计划项目(20133BBG70013)，江西省科学院"省部共建国家重点实验室培育基地"计划项目(赣科院字[2013]19号-04)，江西省新农村试点示范工程项目(20123BBF61150)，江西省科学院科研开发专项基金项目(2012-YYB-03)，江西省科学院协同创新专项研究项目(2013-XTPH1-05)

王小玲(1979-)，女，博士，副研究员，研究方向为污染生态学，E-mail：wangxiaoling1979@126.com

*通讯作者(Corresponding author), E-mail: fxyu2000@126.com

10. 7524/AJE. 1673-5897. 20140320001

王小玲，高 柱，黄益宗，等. 铜胁迫对3种草本植物生长和重金属积累的影响[J]. 生态毒理学报, 2014, 9(4): 699-706

Wang X L, Gao Z, Huang Y Z, et al. Effects of copper stress on three kinds of herbaceous plants growth and heavy metal accumulation [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(4): 699-706 (in Chinese)