重金属对秋茄生物效应的研究进展

张舒欢,邢建宏

(1.福建农林大学生命科学学院，福建 福州 350002；2.三明学院资源与化工学院，福建 三明 365004)

重金属对秋茄生物效应的研究进展

张舒欢1,邢建宏2

(1.福建农林大学生命科学学院，福建 福州 350002；2.三明学院资源与化工学院，福建 三明 365004)

秋茄是红树林生态系统中的重要品种,红树林湿地的重金属污染已成为影响秋茄正常生长的重要因素。许多学者在重金属对秋茄的萌发、幼苗生长、光合作用、抗氧化系统、渗透调节物质含量和基因表达等方面的影响进行了研究。本文以国内外相关文献为基础，就重金属对秋茄生物效应的研究进展进行了综述，为红树林生态系统的保护提供理论依据。

秋茄;重金属;生长;生理生化;基因表达

红树植物是生长在热带、亚热带地区海陆交汇潮间带的木本植物群落。由于生长环境和地理位置的特殊性，红树植物在保护海湾河口地区生态环境和维护生态平衡方面起着重要的作用[1-2]。近年来，随着工农业的迅速发展、沿海城市的扩张，每年有大量污水和废物向河口及近海岸地区排放，加之不断发展的海洋运输业造成的海湾地区水体污染，红树林生长地区的环境污染已成为一个不容忽视的环境问题。其中，重金属污染尤为严重。作为典型的持久性污染物，重金属不但可危及红树林生态系统安全，而且可通过食物链传递给其他消费者并不断地富集于生物体内，最终对人类和其他生物的健康造成威胁，其危害不容忽视[3-4]。

秋茄是分布最为广泛的一种红树植物，在沿海地区具有生长优势，对重金属也具有较强的抗性和富集能力[5-7]。但过度的重金属污染也会使秋茄受到伤害，不利于其生长[8-9]。本文综述了国内外学者在重金属胁迫对秋茄生物效应方面的研究进展，以期为保护红树林生态系统提供理论依据。

1 重金属在秋茄体内的分布与累积

重金属由根系进入植物体后，可由根运输至不同的器官。通过对比植物各器官重金属含量可知该重金属在植物体内的分布及植物对其的累积能力。何东进等[10]研究了福鼎天然秋茄林中的秋茄体内各重金属元素的含量，结果表明，Zn在植株体内各器官中的含量依次为：细根>粗根>中根>叶>花>树干>树枝>树皮>树墩；Cd含量为：细根>中根>粗根>叶>树枝>树干>树墩>树皮>花；Cu含量为:花>细根>树干>树墩>树枝>中根>叶>粗根>树皮。虽然人工秋茄林中秋茄体内重金属元素含量与上述情况有所不同，但对这3种元素积累量最大的器官均为秋茄的细根。Rahman et al[11]研究也表明，秋茄苗可在根中积累高浓度的Cd，其次才是茎叶等其他器官。相似情况还发生在秋茄各器官中Pb的含量上，如王韧[12]的研究表明，细根中Pb含量最高，花中最少，其含量依次为：细根>中根>叶>粗根>树干>树枝>树桩>树皮>花。以上顺序表明，秋茄吸收的大部分重金属元素储存于根部以及树干等部位，减少了落花落叶而造成的重金属向次级消费者转移的可能性，同时这些部位不容易被动物啃食，可以避免大量重金属进入食物链而最终危害人类及动物的健康。

不同重金属在秋茄体内富集系数也不相同。秋茄各组织中重金属含量大致为：Fe>Mn>Cr>Zn>Cu>Pb>Co[13]，其中,Pb、Co等植物非必需元素在秋茄中的含量较小,而Fe、Mn、Zn等植物生长必需元素的含量较大。秋茄体内各部位对元素的富集系数如下。枝：Cr>Cu=Mn>Ni>Zn>Co>Fe>Pb；叶：Ni>Cr>Mn>Zn>Cu>Co>Fe=Pb；根：Cr>Fe>Cu>Zn>Mn>Ni>Pb>Co；整株：Ni>Cr>Fe>Cu>Mn>Zn>Pb=Co。总体来看，Co和Pb在秋茄中富集系数最小。根系是秋茄富集重金属离子的主要部位，可能原因是红树植物根部具有发达的凯氏带，可以拒绝大量重金属离子的通过[10,14]，但Ni元素较为特殊，其在叶片中的富集系数最大[13]。

2 重金属对秋茄种苗萌发和生长的影响

2.1 重金属对秋茄种苗萌发的影响

一定浓度的重金属可以抑制植物种子的萌发。但因生长环境的特殊性，秋茄对于重金属胁迫有一定的耐性,故低浓度重金属对其萌发的影响较小,高浓度重金属抑制秋茄种苗的萌发，且浓度越高、作用时间越久，抑制效应越强[9,15-16]。研究表明，在砂培条件下，低浓度Hg对秋茄种苗的萌发率无太大影响[15]。郑逢中等[16]在培养基质中加入不同浓度的Cd，发现Cd浓度达50 mg·kg-1时对秋茄种苗萌发无显著影响，但上升至100 mg·kg-1时，秋茄种苗萌发延迟、萌发百分比下降。另有报道,Cr6+胁迫对种苗萌发也有影响,Cr6+≥5 mg·L-1时对种苗萌发和成活的抑制随浓度升高而升高[9]。

2.2 重金属对秋茄生长的影响

抑制植物的生长是重金属影响植物的最明显表观现象之一。重金属会使植物代谢紊乱，生长受抑，甚至会导致植物死亡[9,17]。研究表明，Cu和Zn 均能抑制秋茄幼苗的生长，并随Cu和Zn的浓度增加，抑制作用也加强[18]。Cr6+对秋茄幼苗生长的抑制作用也随浓度升高而增强，在较高浓度Cr6+长时间作用下，秋茄根系生长受抑、烂根、叶片窄小、生物量和幼苗存活率降低[9]。Rahman et al[11]也报道，在高浓度Cd胁迫下，秋茄生物量下降、茎高降低和叶片数减少。由于根系对Pb胁迫特别敏感，因此当植物在受到Pb胁迫时根首先受到损坏，进而影响营养吸收，最终导致植物死亡[19]。由此可见，植物在重金属长期存在的条件下，其生长都会受到不同程度的影响，即便如秋茄这样的重金属耐性植物，在含有超量重金属环境中也无法正常生长。但某些低浓度的重金属在一定程度上可以促进秋茄生长，如谢翔宇等[7]用20 mg·kg-1Cd处理秋茄幼苗，处理组平均高度比对照组高了12.6%，总生物量则在10 mg·kg-1Cd处理下达到最高值，但当Cd处理浓度达到40 mg·kg-1g时，幼苗株高显著降低。低浓度重金属可以短暂促进植物生长，其可能原因是植物在受到低浓度重金属胁迫时会最大程度地提高自己的生命活动来抵抗这种胁迫，即表现为旺盛的生长。

3 重金属对秋茄生理生化的影响

3.1 重金属对光合作用及叶绿素含量的影响

在重金属胁迫下，高等植物叶绿素含量降低，而叶绿素含量的降低是导致光合作用速率降低的原因之一。Cr6+能明显抑制秋茄叶片中的叶绿素含量,降低叶片的净光合速率,进而影响秋茄的正常生长[9]。Huang et al[20]研究表明，较高浓度的Cd、Pb和Hg处理秋茄后，叶绿素a、b的含量下降,且叶绿素b所受影响要比叶绿素a明显，这说明叶绿素b对重金属胁迫更加敏感，也更容易受损。叶绿素含量的降低可能是由于重金属抑制了与叶绿素合成有关的酶类的活性，或是叶绿素分子中心的Mg2+被重金属离子取代而失去活性，使得叶绿素遭到破坏[21-22]。

3.2 重金属对抗氧化酶系统的影响

植物细胞膜是植物受到胁迫时最先受到损伤的细胞结构，表现为细胞中产生过多的活性氧自由基，引起膜组分不饱和脂肪酸的过氧化，从而引起细胞膜系统的损伤。植物可通过抗氧化系统来消除活性氧自由基，从而抵御各种胁迫。当植物受到重金属胁迫时，过氧化物酶(POD)、过氧化氢酶(CAT)和超氧化物歧化酶(SOD)等抗氧化酶的活性也会随着重金属浓度的提高而发生变化[8,23]。谢翔宇等[7]在重金属对秋茄生理生化影响的研究中发现，Cd胁迫引起了秋茄叶片和根系丙二醛(MDA)含量的持续上升,SOD、POD和CAT活性则表现为低含量下刺激、高含量下抑制的效应,这与严重玲等[24]、张凤琴等[25]研究结果一致。其原因是植物受到逆境胁迫时，会采取各种措施来抵抗不良生长环境，然而当胁迫超过植物所能承受的最大范围后，其抵抗能力就会降低甚至造成植物死亡。万永吉等[26]研究发现，在受到Cr3+胁迫时，秋茄根系内POD活性明显高于对照组，而叶片POD活性却低于对照组，这表明了根系对Cr3+胁迫的耐性比叶片要高。此外，抗坏血酸过氧化物酶(APX)、谷胱甘肽还原酶(GR)和谷胱甘肽过氧化物酶(GPX)也被认为是消除活性氧自由基的重要酶类，抗坏血酸(AsA)和谷胱甘肽(GSH)则是植物体中消除活性氧自由基的重要抗氧化物质[27]。当秋茄受到Cd、Pb和Hg等重金属的复合作用时，APX、GR和GPX均随处理浓度的提高呈现先增加后减少的趋势，在高浓度时，AsA和GSH含量显著降低[23]。总之，秋茄体内SOD、POD、CAT、 APX、GR和GPX活性的变化是其受重金属影响后较为显著的生理生化变化。这些酶类的协同作用调节着细胞内活性氧自由基的平衡，在胁迫初期或重金属浓度较低时，起到了保护细胞膜系统的作用。

3.3 重金属对渗透调节物质含量的影响

研究表明，植物能通过增加体内小分子物质，如可溶性蛋白、可溶性糖、有机酸、脯氨酸等来调节渗透平衡，从而抵抗重金属对植物造成的影响[28-29]。在秋茄体内，这些小分子渗透调节物质的含量也随着重金属浓度的上升而增加[30]。植物体内的可溶性蛋白可与重金属离子特异性结合，其含量的增加可减轻重金属毒害；可溶性糖含量的上升可能与重金属破坏光合作用系统,造成了体内不溶性糖和蛋白质的分解以及运输受阻有关[31]；作为渗透调节物质，可溶性糖含量增加在一定程度上减弱了重金属对植物体的毒害效应；有机酸则可做为配基与重金属离子结合，使之转变为低毒性或无毒的螯合物，对重金属解毒有一定的作用[30]。脯氨酸含量变化则反映了氨基酸代谢受到重金属影响的程度，其作用是渗透调节作用、形成脯氨酸螯合物、作为抗氧化剂清除自由电子等[29]。翁兆霞[32]对Cd胁迫下秋茄中脯氨酸含量变化的研究也表明，脯氨酸含量随Cd浓度的增加而增加，在一定程度上缓解了重金属胁迫对秋茄幼苗造成的伤害。

4 重金属对秋茄基因表达的影响

近年来，重金属胁迫下秋茄的分子生物学研究开始受到重视[32-34]。Weng et al[34]发现，在短期胁迫后，秋茄有53种蛋白呈现表达上调或下调变化，表达上调的蛋白多半与Cd胁迫下秋茄对氧胁迫的反应有关，引起抗氧化酶、谷光甘肽合成相关酶发生相应变化，表明即时抗氧化反应是秋茄减少由Cd引起的氧化胁迫所必须的。这些响应,使秋茄根系及整个秋茄幼苗植株体在Cd的短期胁迫处理下，仍然能够保持正常的生理活动，维持生长。

金属硫蛋白(MT)是由微生物和动植物产生的金属结合蛋白，富含半胱氨酸的短肽，对多种重金属具有高度亲和性。Zhang et al[5]从秋茄克隆得到新的MT基因，包含2个外显子和1个内含子，编码79个氨基酸残基，属于MT2基因。蛋白序列和同源性分析表明,秋茄MT与栓皮栎、蓖麻和拟南芥等其他植物所产生的MT同源性超过60%；MT2基因的表达和功能分析表明，其表达受Zn、 Cu、Pb和Cd等不同重金属的调控，同时，相应的MT2 mRNA表达也显著增加；MT2基因在大肠杆菌中表达所产生的蛋白对Zn、Cu、Pb和Cd等重金属均有较强的亲合力，使得含有秋茄MT2基因的大肠杆菌能够在高浓度的重金属溶液中正常生长[5,33]。这些研究结果显示，秋茄MT可能在植物解毒机制中起着重要作用。

5 缓解重金属对秋茄毒害的因素

重金属对秋茄毒害作用还受到其他因素的影响，复合重金属之间的协同与拮抗作用是主要的因素之一。许多学者已在这方面进行了研究[23,25,30]。郭晓音等[30]发现，Cd、Zn复合处理秋茄后，其生理生化条件发生了不同的变化：低浓度Zn(或Cd)的加入与土壤中Cd(或Zn)发生拮抗作用，在一定程度上缓解Cd(或Zn)的毒害作用，秋茄体内脯氨酸、有机酸含量下降；高浓度Zn(或Cd)的加入与土壤中的Cd(或Zn)发生协同作用，重金属毒害作用增加，导致渗透调节物质脯氨酸、有机酸的积累量增加。

Lu et al[35]则探讨了秋茄根系分泌的低分子量有机酸对沉积物重金属生物有效性的影响。研究结果表明，秋茄可以利用根系分泌的柠檬酸、乳酸和乙酸等有机酸来改变根际重金属的形态，从而影响重金属的生物有效性。此外,与红树植物共生的丛枝菌根真菌(AMF)也影响着重金属对秋茄的作用,接种AMF的秋茄幼苗生物量明显增加,MDA含量显著减少,SOD、POD、CAT活性显著增加,从而有效地清除活性氧自由基，减缓Cd胁迫对细胞膜系统的损害[7]。AMF在红树林湿地生态系统中潜在的抗重金属污染生理生态功能,为红树林污染的生物修复提供了新思路。

6 小结

秋茄植物体内可以富集不同程度的重金属，这些重金属可以引起秋茄植物在生长、生理生化、基因表达等多方面的变化。充分了解重金属对秋茄所产生的影响以及缓解重金属对秋茄毒害的措施，不仅有利于更好地改善秋茄生长地的土壤状况和维护海陆交汇红树林区的生态平衡，还能为改良秋茄品种、选育重金属耐性品种提供有力的理论依据。今后，还要着重从分子生物学水平进一步研究秋茄对重金属的耐性机制，以便更好地保护红树林生态系统。

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(责任编辑:陈幼玉)

ProgressonthebiologicaleffectsofheavymetalsonKandeliacandel

ZHANG Shu-huan1,XING Jian-hong2

(1.College of Life Sciences,Fujian Agriculture and Forestry University,Fuzhou,Fujian 350002,China;2.College of Resources and Chemical Engineering,Sanming University,Sanming,Fujian 365004,China)

Kandeliacandelis one of major species in mangrove ecosystem. Heavy metal pollution in mangrove wetland has become one of the significant factors that affect the growth process ofK.candel. Many researches have focused on the influence of heavy metals on the germination,seedling growth,antioxidative system,photosynthesis,contents of osmotic substances and gene express ofK.candel. This paper summarizes the recent progress in the research on the biological effects of heavy metals onK.candelbased on the relevant domestic and international literature. It may provide some theoretical basis for the protection of mangrove ecosystem.

Kandeliacandel;heavy metal;growth;physiology and biochemistry;gene express

2014-05-20

张舒欢(1992-)，女。研究方向：逆境生理和生物技术。通讯作者邢建宏(1979-)，男，讲师，博士研究生。研究方向：药用植物生物技术。Email：jianhong_xing@126.com。

Q945.78

A

1673-0925(2014)03-0212-05