乳酸菌降胆固醇作用及其机理的研究进展

蒲博，张驰翔，王周，邓帆，焦士蓉*（西华大学生物工程学院，四川成都610039）

乳酸菌降胆固醇作用及其机理的研究进展

蒲博，张驰翔，王周，邓帆，焦士蓉*
（西华大学生物工程学院，四川成都610039）

乳酸菌是一类广泛存在于人和动物体内的微生物，具有调节胃肠道健康、消除人体自由基、降低食物及人体血清中胆固醇含量等作用。文章从降胆固醇乳酸菌的筛选、乳酸菌降解胆固醇的体外研究、乳酸菌降解胆固醇在动物和人体内的研究、乳酸菌降胆固醇机理的研究和降胆固醇乳酸菌高密度培养等方面进行了论述，提出目前在研究中存在的一些问题，以期对乳酸菌的进一步开发和利用提供帮助。

乳酸菌；筛选；降胆固醇；高密度培养

胆固醇又称胆甾醇，是动物组织细胞所不可缺少的重要物质，它不仅参与形成细胞膜，而且是合成胆汁酸、维生素D和甾体激素的原料，是人体内重要的营养成分[1]。但是随着人们生活水平的逐渐提高，胆固醇摄入量普遍偏高。研究表明，血清中胆固醇含量偏高，容易导致动脉粥样硬化、冠心病、脑中风、高血压等心脑血管疾病，严重威胁人类健康[2]。因此，降低血清和食物中胆固醇含量是当前科学研究热点之一[3]。乳酸菌是一类广泛存在于人和动物体内的微生物，具有许多重要的生理功能[4]，除了能调节胃肠道健康、消除人体自由基、调节免疫作用、预防癌症[5]等功能外，还具有降低食物及人体血清中胆固醇含量、降低心血管病的发病率的作用[6-10]。因此，人们对乳酸菌降胆固醇作用进行了大量的实验研究，文章综述了国内外关于乳酸菌降胆固醇作用及其机理的相关研究，提出目前在研究中存在的一些问题，以期对乳酸菌的进一步开发和利用提供帮助。

1 降胆固醇乳酸菌的筛选研究

从传统泡菜、发酵酸奶、熏制香肠、人体粪便等都可以分离出乳酸菌。常用的分离乳酸菌的培养基有MRS培养基、溴甲酚绿（bromcresol green，BCG）牛乳培养基、溴甲酚紫（bromocresol purple，BCP）牛乳培养基等。常见的筛选方法如下：

1.1 传统方法

将梯度稀释的样品涂布于MRS固体培养基上，37℃培养1～3 d，挑选出革兰氏阳性、接触酶阴性的菌落，划线培养，反复2～3次。然后将菌株接种于MRS液体培养中培养，反复2～3次，然后利用邻苯二甲醛法或者硫酸铁铵法筛选出降解胆固醇高的菌株。

1.2 酶解法

降胆固醇的乳酸菌可以产生胆盐水解酶，在MRS培养基中添加牛磺酸去氧胆酸（taurochenodeoxycholic acid，TCDCA）、三氯乙酸（trichloroacetic acid，TCA），划线培养乳酸菌，能产生胆盐水解酶的乳酸菌的菌落呈乳白色。

1.3 碳酸钙法

胆盐水解酶能水解胆盐产生游离胆酸，游离胆酸可将碳酸钙分解，形成透明圈。将稀释的菌悬液涂布于含0.3%碳酸钙的固体MRS培养基中，37℃培养24～72 h，选取有透明圈的菌落[11]。

1.4 指示剂法

在含溴百里香草芬兰（质量分数为2%）的MRS培养中接种乳酸菌菌株培养，降解胆固醇的乳酸菌能产酸使指示剂变黄。

传统方法筛选虽然比较全面，但是工作量大。其他三种方法则比较方便快速，尤其是酶解法和碳酸钙法较为常用，但其是建立在分解作用和沉淀作用的原理基础之上的，而乳酸菌降胆固醇作用机理目前尚不明了，容易出现漏筛的情况。

2 降胆固醇乳酸菌的体外研究进展

2.1 不同乳酸菌菌株对胆固醇降解的影响

乳酸菌是一类非常庞大和复杂的细菌，当前至少可分为18个属，200个多种。研究发现，乳酸菌菌株不同，其降胆固醇能力也不同。张灏等[12]利用从传统泡菜中筛选的15株乳酸菌菌株进行胆固醇降解能力实验，结果发现编号为ST1015的菌株胆固醇降解率为42.3%，而ST1003却为0，其他13株降解率则在这2株之间，许多学者通过实验也有同样的结论，说明不同乳酸菌菌株对胆固醇的降解作用不同。

2.2 菌株生长状况对降胆固醇的影响

乳酸菌降胆固醇能力与菌株的生长情况密切相关，PEREIRA D I等[13]对乳酸菌进行了降解胆固醇能力的测定实验，结果发现同一株菌株即使在同一批次对胆固醇的降解率也存在较大的差异。LIONG M T等[14]在对乳酸菌降胆固醇实验研究中也证明了这一点，说明菌株生长状况对降胆固醇的效果影响不同。

2.3 不同培养条件对胆固醇降解的影响

不同的培养条件对乳酸菌降解胆固醇能力有一定的影响，如pH值、接种量、培养时间、胆固醇浓度、胆盐种类及浓度、胆盐水解酶（bile salt hydrolase，BSH）[15]、益生元等。BRASHEARS M等[16]对嗜酸乳杆菌、干酪乳杆菌和两歧双歧杆菌在不同的pH条件下对胆固醇降解作用进行了测定，结果发现控制pH在6.0条件下，胆固醇降解率明显比不控制pH条件下偏高，TAHRI K等[17]的实验也证明了这一点。刘丽莉等[18]在不同的pH值条件下对4株乳酸菌进行了胆固醇降解实验，结果发现，随着接种量的增加，降解率也随之增大，在接种量为5%时达到最大值。同时他们还以3%的接种量将乳酸菌菌株接种于含胆固醇1 mg/mL的培养基中培养，结果表明，胆固醇降解率随着时间延长而不断增高，在培养72 h后趋于稳定。由此说明了培养时间对胆固醇降解也有明显的影响；研究也发现，适量添加益生元（吐温80、多糖、金属离子等）对乳酸菌降解胆固醇起着一定的促进作用。

3 降胆固醇乳酸菌在动物和人体内的研究进展

虽然在体外乳酸菌对胆固醇具有降解作用已经得到广泛的认可，但是将研究结果运用到人体上，为人类服务，才是人们最希望看到的。因此，已经有部分学者已经将乳酸菌降解胆固醇作用的研究延伸到动物和人体内。

人们对乳酸菌对血清胆固醇的降解作用进行了许多动物实验，GILLILAND S E等[19]对猪喂饲含有嗜酸乳杆菌的脱脂乳，结果发现猪血清中的胆固醇含量明显降低。DE RODAS B Z等[20]在后来的实验中也得出了同样结果，由此证明了嗜酸乳杆菌对猪血清中的胆固醇具有明显的降解作用。后来AKALIN的实验不但进一步证明了他们的结果，而且发现嗜热链球菌对大鼠血清胆固醇也有明显的降解作用。USMAN H A等[21-23]分别用加氏乳杆菌和干酪乳杆菌进行动物实验，结果发现，这些乳酸菌对血清中的胆固醇都有一定的降解作用。胡梦坤等[24]用编号为LP1103乳酸菌制成的发酵酸奶喂养高脂模型小鼠，研究了其对总胆固醇（total cholesterol，TC）、甘油三酯（triglyceride，TG）、总胆酸（total bile acid，TBA）、体质量和肝质量的影响，结果发现，喂养28 d后，实验组小鼠血清中TC、TG和TBA的含量相对于对照组下降很明显（P＜0.05），计算得到实验组小鼠得高血脂症和动脉硬化的指数均低于对照组。王艳萍等[25]在大鼠上对植物乳杆菌MA2的降胆固醇能力进行了研究，结果发现大鼠血清中的总胆固醇、低密度胆固醇、甘油三酯水平都显著降低，而高密度胆固醇的水平没有明显变化。

除了进行动物研究，也有学者对人体进行了乳酸菌降解胆固醇作用的相关研究。MAN G V等[26]发现非洲Maasai warrioors部落里的人们血清中的胆固醇含量普遍偏低，他们认为这与当地人长期大量饮用当地某种野生的乳酸菌发酵的牛奶有关，由此掀开了人们对乳酸菌降解胆固醇作用的研究序幕。LIN S Y等[27]对三组人群服用了用嗜酸乳杆菌和保加利亚乳杆菌制成的菌制剂，6个月后发现他们血清中的胆固醇和低密度脂蛋白含量均有下降。XIAO J Z等[28]给人服用一种双歧杆菌发酵牛奶制品，结果发现人体血清中胆固醇浓度明显降低。KIESSLING G等[29]在对29名不同年龄的女性的研究中发现，发酵乳制品可以使女性体内的低密度脂蛋白和高密度脂蛋白的比率下降。

4 降胆固醇乳酸菌作用机制的研究进展

4.1 培养基中降胆固醇的机制研究

乳酸菌降解胆固醇的机制研究最早是在培养基上进行的，大多数学者认为同化和共沉淀作用是乳酸菌降低培养基中胆固醇含量的两个重要机制。GILLILAND S E等[30]以类胸膜炎体为胆固醇来源，将P47嗜酸乳杆菌在含有牛胆汁的高胆固醇培养基上培养，结果发现培养基中胆固醇的含量明显降低，而破碎菌体细胞内胆固醇含量却明显提高，由此证明了嗜酸乳杆菌对胆固醇具有吸收作用。RASIC J L等[31]也通过实验证明了双歧杆菌对胆固醇具有同化作用。NOTH D等[32]利用超声波处理分别在含有高胆固醇的培养基和普通培养基培养过的乳酸菌，结果发现前者乳酸菌菌体存活率显著高于后者，推断是由于乳酸菌将胆固醇吸收，将细胞的相关组成改变，提高了细胞膜的韧性，从而增强了细胞对超声波的耐受能力，从侧面证明了乳酸菌对胆固醇具有同化作用。

一些学者否定了乳酸菌对胆固醇具有同化作用，他们认为乳酸菌能降解胆固醇是由于在pH＜6.0的条件下乳酸菌的胆盐共扼活性增强，使胆固醇与胆盐共轭形成沉淀，从而使培养基中胆固醇含量降低。KLAVER F A M等[33]也通过实验证明了多株乳杆菌和双歧杆菌不能通过同化作用降低培养基中胆固醇含量，但可以通过共同沉淀作用降低培养基中胆固醇含量。TARANO M P等[34]研究了罗氏乳杆菌降胆固醇作用，结果并没有在菌体细胞内发现胆固醇，由此认为罗氏乳杆菌对降解胆固醇是通过共同沉淀作用实现的。

除了上面两种理论外，也有学者通过实验提出了不同的理论。PARVEZS等[35]在对BifidobacteriumbifidumNRRL 1976菌株进行降胆固醇实验中发现，在有胆盐存在的条件下，该菌株对胆固醇降解率很高，在接下来的实验中他们发现在pH＜5.0时胆固醇与胆盐发生共同沉淀，从而使胆固醇浓度降低，但是沉淀会在pH值为7.0的磷酸盐缓冲液中重新溶解，而且还从破碎细胞中提取出了胆固醇。由此他们推断在共同沉淀和吸收作用的共同作用下，该菌株降解了培养基中的胆固醇。

4.2 从细胞模型中提出的降胆固醇机制

胆固醇的吸收、合成与胆固醇的分解代谢决定着血清中胆固醇的水平高低。胆固醇的吸收在肠道内进行，而胆固醇的合成和分解则在肝脏内完成。因此，许多学者通过建立肠细胞和肝细胞模型来对乳酸菌降解胆固醇作用进行研究。

HUANG Y等[36]以Caco-2建立肠细胞模型，对嗜酸乳杆菌ATCC 4356进行体外降解胆固醇实验。结果发现，该菌株能抑制模型细胞对胆固醇的吸收，进一步实验证明该菌株可以产生能下调NPC1L1蛋白表达的可溶性因子，从而达到抑制作用。YOON H等[37]通过实验证明乳酸菌可以上调ABCG5/ABCG8的表达，促进肠细胞胆固醇的排出，从而降低胆固醇含量。IMAIZUMI K等[38]研究发现，干酪乳杆菌SBT2230和长双歧杆菌SBT2912在发酵乳清中通过提高肝细胞胆固醇7α-羟化酶活性来促进胆汁酸分泌，而胆固醇是胆汁酸合成的前体物质，从而降低了胆固醇含量。

4.3 体内降胆固醇机制的研究

乳酸菌体内降胆固醇机制主要表现在3个方面：促进胆固醇的分解、抑制胆固醇的合成和抑制小肠对胆固醇的吸收。REYNIER M等[39]通过实验发现乳酸菌产生的胆盐水解酶能将结合型胆酸水解成游离胆酸，而游离胆酸比结合型胆酸更不易被小肠吸收，大部分不参与肝肠循环而直接随粪便排出体外，通过反馈调节促进肝脏分解胆固醇生成胆汁酸，从而降低血清中的胆固醇含量。FUKUSHIMA M等[40]认为乳酸菌能通过抑制HMG-CoA还原酶的活性来抑制胆固醇的合成，从而降低血清中的胆固醇的含量。HUANG Y等[41]认为乳酸菌能通过下调NPC1L1的表达来抑制小肠对胆固醇的吸收，从而降低血清中的胆固醇含量。

5 降胆固醇乳酸菌高密度培养研究

降胆固醇乳酸菌的菌制剂的开发应用的关键点是高密度高活性的培养，这基于如何配制合适的增殖培养基。理论中的增值培养基应同时满足菌体产量高、原料易得且价钱便宜、细胞易浓缩分离等特点。传统的MRS培养基生产成本较高；乳基质和乳清基质培养基中乳酸菌生长良好，但存在黏度大、菌体不易分离的缺点；而天然植物汁因来源广泛、廉价易得逐渐受到研究者的关注，用于乳酸菌增菌培养[42]，具有很大的开发潜力。雷欣宇等[43]通过对嗜酸乳杆菌的培养基成分进行响应面优化研究，得到影响菌体浓度的显著因数及最佳浓度分别为葡萄糖（3.2%）、碳酸钙（0.48%）、番茄汁（33%），在此优化条件下培养乳酸菌，菌体浓度达到传统MRS配方菌体浓度的2.18倍。章秀梅[44]通过选择合适的碳源、氮源、缓冲盐、培养条件及补料培养方式对菌株SC18进行高密度培养，得到菌株最佳的碳源、氮源、缓冲盐分别为葡萄糖、蛋白胨、磷酸氢二钾；最佳的培养条件分别为初始pH6.5、35℃、25 h；最佳的补料方式为分3次补加一定碳氮源。

6 展望

虽然乳酸菌能降低血清中胆固醇的含量的事实逐渐被人们认可，也进行了大量实验研究，但是目前对其的研究还不够全面也不够充分，在如何提高乳酸菌在胃肠道中的存活率、乳酸菌在肠道中的定植方式、降胆固醇乳酸菌制剂的工业化生产所需工艺参数和菌体生长动力学模型的研究、降胆固醇乳酸菌制剂的应用研究上还不够深入和广泛。因此在今后的研究中，对降胆固醇乳酸菌应进行更加全面彻底的研究，在充分了解其机制的基础上，深入研究降胆固醇乳酸菌的培养条件，并进行大规模工业化生产，为广泛应用于医药和食品工业中，进一步开发成药品、保健食品、益生菌制剂提供依据。

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Progress on cholesterol-lowering effect and mechanism of lactic acid bacteria

PU Bo,ZHANG Chixiang,WANG Zhou,DENG Fan,JIAO Shirong*
(School of Bioengineering,Xihua University,Chengdu 610039,China)

Lactic acid bacteria are microorganisms that widely exist in human and animal body.It has the function of regulating gastrointestinal health, eliminating free radicals,degrading serum cholesterol content and so on.The study focused on the screening of cholesterol-lowering lactic acid bacteria,the study of cholesterol-lowering mechanism of lactic acid bacteria,in vitroandin vivostudy of cholesterol-lowering effect,and high density culture condition.Some questions existed in current study was proposed as well for lactic acid bacteria further utilization and investigation.

lactic acid bacteria;screening;cholesterol;high-density culture

R378.992

A

0254-5071（2014）07-0005-05

10.11882/j.issn.0254-5071.2014.07.002

2014-05-13

2014年度省部级学科平台开放课题项目（szjj2014-009）

蒲博（1989-），男，硕士研究生，研究方向为食品科学。

*通讯作者：焦士蓉（1968-），女，教授，博士，研究方向为食品科学。