韭菜田中常用化学农药对昆虫病原线虫存活及感染力的影响

赵国玉，郭文秀，颜 珣，刘玉升，陈镜华，韩日畴*

(1.山东农业大学，山东泰安 271017;2.广东省昆虫研究所，广州 510260;3.中山大学，广州 510275)

韭菜Allium tuberosum Rottle ex Spreng是百合科葱属Allium 中以嫩叶和柔嫩花茎为主要产品的多年生宿根草本植物，经济价值高。近年来，随着农村产业结构的调整，韭菜的栽培面积尤其是保护地中的栽培面积迅速扩大，其播种面积约占常年菜田面积的5%，在蔬菜周年供应中占重要地位。韭菜根蛆简称韭蛆，是迟眼蕈蚊Bradysia odoriphaga Yang et Zhang 的幼虫，一直是影响韭菜生产的重要害虫(孙瑞红等，2004)。韭蛆分布地域广泛，在中国北方年发生4～6 代，以春秋危害最为严重。其卵孵化成幼虫潜伏入韭菜茎和根内，蛀食假茎和鳞茎，造成植株叶片失绿、枯黄萎蔫，甚至发生茎基部腐烂，引起整墩韭菜死亡，产量损失可达60%以上(冯惠琴和郑方强，1987)。

目前韭菜生产中主要采用化学农药辛硫磷、毒死蜱来防治韭蛆(刘善勇，2005;卿贵华，2008)，但由于韭蛆栖息部位和危害场所隐蔽，加之世代重叠发生严重，一般的化学农药很难达到理想的防治效果(杨秀芬等，2004)。实际生产中，生产者为了达到良好的防治效果，大量频繁使用农药，不仅使韭蛆产生很强的抗药性(王学利，1995;安连菊等，2012)，同时造成产品和环境的污染(朱九生等，2001;孙鑫贵等，2003;方志波和丛健，2006)。如何安全持续有效的控制该虫危害，已经成为韭菜生产中亟需解决的问题。昆虫病原斯氏线虫属Steinernema和异小杆线虫属Heterorhabditis 线虫是目前国际上新型的生物杀虫剂，这类线虫对寄主具主动搜寻能力，对多种土栖性及钻蛀性害虫具有较好的防治效果(Grewal et al.，2005;Georgis et al.，2006;Yan et al.，2012)。已有研究表明，应用昆虫病原线虫H.indica LN2(孙瑞红等，2004)、H.bacteriophora H06(孙瑞红和李爱华，2007)、S.feltiae PS4(杨秀芬等，2004)可有效持续控制韭蛆的发生数量，取得一定的防治效果。

虽然应用昆虫病原线虫后，韭菜生产中杀虫剂的使用量明显减少，但不少农户仍同时使用杀虫剂、杀菌剂防治韭蛆成虫、灰霉病等，这些化学农药可能会影响施用于韭菜田中的线虫。据报道，一些昆虫病原线虫种或品系与多种化学农药有较好的兼容性(Hara and Kaya，1983;Rovesti et al.，1988;Rovesti and Deseo，1990;Zimmerman and Cranshaw，1990;Zhang et al.，1994;Yan et al.，2012)，且与部分化学农药混用具有相加或增效 作 用(Koppenhöfer and Kaya，1998;Koppenhöfer et al.，2002;张中润等，2005;孙瑞红和李爱华，2007)，但仍有一些化学农药对昆虫病原线虫的存活或感染力存在不利影响(Rovesti et al.，1988;Rovesti and Deseo，1990;Zimmerman and Cranshaw，1990;Zhang et al.，1994;张中润等，2005)。

由于同一化学农药对不同种或品系的昆虫病原线虫的影响可能不同，我们测定了目前韭菜种植中常用的8种化学农药对2种昆虫病原线虫H.bacteriophora H06和H.indica LN2 存活及感染力的影响，以及农药与昆虫病原线虫施用间隔时间对线虫感染力的影响，为昆虫病原线虫在韭菜中更持续有效的防治韭蛆提供参考。

1 材料与方法

1.1 生物材料

(1)供试线虫:H.bacteriophora H06、H.indica LN2 的感染期线虫(IJs，Infective juveniles)，由广东省昆虫研究所以人工固体培养基培养获得(韩日畴，1995)，以浅水层方法贮存于10±1℃条件下，贮存期不超过15 d，使用前检查线虫存活率，确保存活率大于90%。

(2)测试昆虫:黄粉虫Tenebrio molitor L.9～11 龄幼虫，于山东泰安市场购买，置于25±1℃下饲养观察2 d，未发现异常的种群用于试验。

1.2 供试药剂

所有杀虫剂均为韭菜生产中常用化学农药，购买于山东泰安市场，详见表1。

1.3 化学农药对线虫存活的影响

供试药剂设2个浓度:RC(田间推荐使用浓度，recommended concentration，RC)和HC(高于田间推荐使用浓度1 倍的浓度)，将线虫悬浮液加入参试药剂，配成所需的药剂浓度。线虫的浓度为1000 IJs/mL(Yan et al.，2012)。摇匀线虫和药剂混合液，将10 ml 线虫和药剂混合液移入培养皿(直径9 cm)中，每个处理设3个重复，以清水线虫悬浮液作为对照。在25±1℃的黑暗条件下放置24 h 后，每个重复随机取0.1 mL 检查100 条线虫的存活情况，用探针触碰后无反应的线虫则被认为死亡。若有存活线虫，则继续测定该药剂对线虫感染力的影响(张中润等，2005)。

表1 供试药剂Table 1 Insecticides used in the study

1.4 化学农药对线虫感染力的影响

在培养皿中测定化学农药对线虫感染力的影响(张中润等，2005;Yan et al.，2012)。摇匀1.3 试验中药剂和线虫混合液或清水对照线虫悬浮液，在垫有2 层中速定性滤纸(新华牌)的灭菌培养皿(直径9 cm)中均匀滴入含有250 条活线虫的悬浮液，同时滴加相同浓度的农药稀释液，使每个培养皿中共有1.5 mL 液体，然后挑入10 条健康黄粉虫幼虫，用封口膜封好，做好标记后置于25±1℃的黑暗条件下处理72 h。每隔12 h 观察并记录各处理黄粉虫幼虫的死亡数量，线虫处理的死虫取出置于垫有一层滤纸的灭菌培养皿中，3 天后在显微镜下解剖，观察死虫体内是否存在线虫，记录被线虫侵染的黄粉虫幼虫死亡数量。每个处理3个重复。以未经农药处理的线虫、未加线虫的不同浓度的农药处理黄粉虫作为对照，同时以清水处理的黄粉虫作为阴性对照。若化学农药对线虫的感染力有显著影响，则继续测定该化学农药在土壤介质中对线虫感染力的影响。

1.5 农药与昆虫病原线虫施用间隔时间对线虫感染力的影响

将1.4 实验中筛选出的化学农药配制成HC，RC 浓度溶液，将高压灭菌(121℃，30 min)的土壤按照50 g/瓶(土壤高度3 cm)分装到牙签盒(直径4.3 cm、高7 cm)中，使每牙签盒中的化学农药量与HC、RC 相一致，土壤湿度为18%。将牙签盒密封，只留盒顶一孔(直径2 mm)，于25±1℃的黑暗条件下处理0、5、10、15、20 d后，分别滴加浓度为100 IJs/ml 的两种线虫溶液各1 mL，然后摇动牙签瓶，使线虫与土壤混匀，密封后放置于25±1℃的黑暗条件下处理24 h 后，于每个牙签盒中放置5 条黄粉虫，置于25±1℃的黑暗条件下。72 h 内检查黄粉虫的存活情况，每隔12 h 检查一次，将死亡黄粉虫置于垫有一层滤纸的灭菌培养皿中孵育3 天后解剖，观察死亡虫体内是否有线虫存在，记录线虫致死的黄粉虫数。每个处理3个重复，以未加农药的线虫、未加线虫的不同浓度的农药处理黄粉虫作为对照，同时以清水处理的黄粉虫作为阴性对照。

1.6 统计分析

统计分析使用SPSS 软件(版本为SPSS16.0 for Windows)进行。所有试验均重复一次，经Paired sample t-tests 检验无显著性差异(P＞0.05)后将两次实验数据合并分析。线虫与黄粉虫死亡率按照Abbott(1925)公式进行校正，计算其校正死亡率，百分数值均经反正弦arcsin(Χ1/2)转换后进行方差分析，多重比较采用Tukey 检验各处理之间的差异显著性，显著水平P＜0.05;两组数据比较采用Paired sample t-tests进行差异显著性比较，显著水平P＜0.05。

2 结果与分析

2.1 化学农药对线虫存活的影响

不同化学农药处理24 h 后对H.bacteriophora H06和H.indica LN2 两种线虫的影响不同(图1)。高毒农药敌敌畏在HC、RC 两种浓度条件下对H.bacteriophora H06 合H.indica LN2 的致死作用明显，两种线虫死亡率均在98%以上。除阿维菌素对H.bacteriophora H06 的致死率在7%外，其它农药(辛硫磷、毒死蜱、高效氯氰菊酯、三唑酮、菌核净、多菌灵)对H.bacteriophora H06 的存活影响较小，死亡率均在3%以下。除菌核净外，所有药剂在HC 浓度下对H.indica LN2 的致死率均在20%以上，在RC 浓度下，除菌核净对H.indica LN2 线虫的致死率在7%，敌敌畏在99%外，其他药剂对H.indica LN2 线虫的致死率均在10%～20%之间。

化学农药浓度的高低对H.bacteriophora H06 的影响不大，但对H.indica LN2 的影响较大，除敌敌畏和三唑酮外，H.indica LN2 在其他药剂高浓度处理后的死亡率均显均著高于在低浓度处理后的死亡率(t≥5.024;df=5，20;P≤0.003)。

2.2 化学农药对线虫感染力的影响

化学农药处理后线虫对黄粉虫作用72 h 后黄粉虫的校正死亡率见图2。在HC和RC 浓度下，三唑酮、菌核净、多菌灵及高效氯氰菊酯对H.bacteriophora H06 的感染力无显著影响，其他杀虫药剂显著影响H.bacteriophora H06 的感染力(HC 浓度下:F=71.828;df=7，40;P＜0.001;RC 浓度下:F=99.597;df=7，40;P＜0.001)。在HC和RC 浓度下，除三唑酮、菌核净、多菌灵和高效氯氰菊酯对H.indica LN2 的感染力无显著影响外，其他杀虫药剂对H.indica LN2的感染力均有显著影响(HC 浓度下:F=115.317;df=7，40;P＜0.001;RC 浓度下:F=135.697;df=7，40;P＜0.001)。

2.3 农药与昆虫病原线虫施用间隔时间对线虫感染力的影响

图2 化学农药处理后昆虫病原线虫Heterorhabditis bacteriophora H06和H.indica LN2 对黄粉虫作用72 h 后的校正致死率(平均值+标准误%)。Fig.2 Corrected mortality(Mean+SE%)of Tenebrio molitor L.72 h after infected by Heterorhabditis bacteriophora H06 and H.indica LN2 exposed to different insecticides at two RC(recommended concentration)and HC(2-time of recommended concentration)for 24 h.

施用化学农药不同时间(0、5、10、15、20 d)后线虫对黄粉虫作用72 h 后黄粉虫的校正死亡率图3。辛硫磷和毒死蜱在RC 浓度下施用到土壤中10 d 后对H.bacteriophora H06和H.indica LN2 的感染力不产生影响(F=9.760 或11.506;df=4，25;P＜0.001);毒死蜱在HC 浓度下施用到土壤中15 d 后对H.bacteriophora H06 的感染力不产生影响(F=29.388;df=4，25;P＜0.001);辛硫磷在HC 浓度下、阿维菌素和敌敌畏在RC 浓度下施用到土壤中20 d 后对H.bacteriophora H06(F=6.882，df=4，25，P=0.001)和H.indica LN2(F=9.327，df=4，25，P＜0.001)线虫的感染力不产生影响;毒死蜱在HC 浓度下施用到土壤中20 d后对H.indica LN2 线虫的感染力不产生影响(F=9.327，df=4，25，P＜0.001)。

3 结论与讨论

由于昆虫病原线虫无法完全取代化学农药控制韭菜田中所有病虫害的发生，施用化学农药仍是农户的选择之一。为了更有效地发挥线虫的作用，有必要测定田间施用的化学农药对昆虫病原线虫存活和感染力的影响。在韭菜田中施用的部分昆虫病原线虫会随着寄主的存在继续繁殖，对韭蛆具有持续的控制作用。昆虫病原线虫能否成功在韭菜田中持续生存，除了气候因子和环境生物因子的影响外，还取决于其与田间施用的化学农药的兼容性。本文研究了韭菜田中常用化学农药与H.bacteriophora H06和H.indica LN2 两种线虫在滤纸和土壤介质中的兼容性，为韭菜生产中化学农药及昆虫病原线虫的共同使用提供参考。

图3 施用化学农药不同时间(0、5、10、15、20 d)后Heterorhabditis bacteriophora H06(Hb)和H.indica LN2(Hi)对黄粉虫作用72 h 后的校正致死率(平均值+标准误%)。Fig.3 Corrected mortality(Mean+SE%)of Tenebrio molitor L.72h after infected by Heterorhabditis bacteriophora H06(Hb)and H.indica LN2(Hi)after different interval(0，5，10，15，20 day)of insecticide application.RC，recommended concentration;HC，2-time of recommended concentration.

实验测定结果显示，杀虫剂高效氯氰菊酯及杀菌类药剂三唑酮、菌核净、多菌灵对H.bacteriophora H06 线虫的存活无显著影响(≤2.01%)，对H.indica LN2 线虫存活的影响较小(≤14%)，对两种线虫的感染力均无显著影响(与对照无显著差异)，这与张中润等(2005)对以上四种药剂与斯氏线虫S.longicaudum X-7 兼容性的测定结果一致。有研究报道，辛硫磷和毒死蜱在田间推荐使用浓度下对H.bacteriophora H06线虫(孙瑞红和李爱华，2007)、H.indica LN2 线虫(孙瑞红等，2004;王玉东等，2012)的存活无显著影响;在本研究中，辛硫磷、毒死蜱虽然对H.bacteriophora H06 线虫的存活无显著影响，但对H.indica LN2 线虫具有一定的致死作用(≥20%)，且在测定的两种浓度下严重影响H.bacteriophora H06和H.indica LN2 两种线虫的感染力。这可能与测定方法、参试药剂的剂型及实验设计等因素有关(Koppenhöfer and Grewal，2005;Negrisoli et al.，2010)。阿维菌素具有一定的杀线虫活性，它对两种线虫的存活及感染力的影响与辛硫磷及毒死蜱一致。Yan et al.(2012)研究显示，阿维菌素和辛硫磷在田间推荐使用浓度及稀释浓度下对S.carpocapsae All 的存活没有影响，但均显著影响S.carpocapsae All 的感染力，这与本研究的结果相似。敌敌畏属于高毒有机磷类杀虫剂，对H.bacteriophora H06和H.indica LN2 两种线虫均具有明显的致死作用。

尽管昆虫病原线虫与某些化学农药之间难以兼容，但可以通过合适的间隔时间避开这种不兼容(Grewal et al.，1998)，以达到有效应用昆虫病原线虫防治目标害虫的目的。间隔时间的长短则取决于化学农药的持效性以及应用环境，一般施用化学农药1-2 周后即可施用昆虫病原线虫(Koppenhöfer and Grewal，2005)。本研究结果表明，在田间推荐使用浓度下，辛硫磷、毒死蜱施用10 d 后即可喷施昆虫病原线虫，阿维菌素及敌敌畏则需在施用20 d 后方可喷施昆虫病原线虫。本研究是在25℃黑暗条件下测定无菌土壤介质中化学农药施用时间对线虫感染力的影响，这种条件下化学农药降解速度可能较自然环境中慢，因此在自然环境中所需要的间隔时间可能会更短，但保证足够的间隔时间可以确保线虫的活力不受化学农药的影响。

研究发现，H.bacteriophora H06 比H.indica LN2 具有更强的耐药能力。尽管H.bacteriophora H06 线虫对韭蛆的毒力不及H.indica LN2 线虫(Sun，2004)，但H.bacteriophora H06 比H.indica LN2 线虫及其它异小杆属线虫更易于人工培养和贮存(Shapiro-Ilan et al.，2012)，因此更具应用潜力。通过筛选可与H.bacteriophora H06 线虫混用的增效剂，共同应用于韭蛆的防治，将有利于提高防治效果，降低线虫使用量进而降低应用成本，同时保持生物制剂对人、畜、天敌昆虫和环境的安全性(Kaya and Gaugler，1993;董国伟，2001)，以实现H.bacteriophora H06 线虫对韭蛆更经济有效的防治。

本研究表明，杀虫剂高效氯氰菊酯及杀菌类药剂三唑酮、菌核净、多菌灵可与H.bacteriophora H06、H.indica LN2 线虫混合使用，辛硫磷、毒死蜱、阿维菌素、敌敌畏不能与这两种线虫混合使用，但可在药剂施用一定时间后应用线虫。后续仍需在H.bacteriophora H06和H.indica LN2 防治韭蛆化学增效剂的筛选、线虫与线虫混用防治韭蛆以及线虫防治韭蛆可持续性方面继续开展相关研究。

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