黄土丘陵区不同降水量带生物结皮对土壤氮素的影响

明 姣，赵允格，许明祥*，杨丽娜，王爱国，姚春竹

(1中国科学院水土保持与生态环境研究中心，黄土高原土壤侵蚀与旱地农业国家重点实验室，陕西杨凌712100;2西北农业科技大学水土保持研究所，陕西杨凌712100;3中国科学院大学，北京100049)

黄土丘陵区是我国乃至世界上水土流失最为严重的区域之一，由于严重的水土流失，导致土壤质量退化，土壤氮素含量偏低［1］。近年来，为遏制水土流失，改善生态环境，在该区大面积地实施以退耕还林还草为主的生态修复工程。有研究报道，该区退耕后6年的土壤全氮含量仅为0.253 g/kg，即使退耕40年后，土壤中全氮含量也只有0.411 g/kg［2］，氮素的缺乏可能是影响该区植被恢复的因子之一。

退耕还林工程实施后，黄土丘陵区退耕地生物结皮盖度可达60% ～70%，甚至更高［3］。生物结皮中包含多种固氮蓝藻和地衣，如Anabaena azotica、Lyngbya crytoraginatus、Nostoc flagelliforme、Oscillatora pseudogeminate及 Collema sp．等，能够将大气中的N2固定为可被植物利用的铵态氮(NH+4)进入土壤［4］，改善土壤氮素营养状况。Belnap 等［5］的研究表明，在美国犹他州生物结皮每年向土壤中投入的氮素可达1.4～13 kg/(hm2·a);赵允格等［6］研究了中国黄土丘陵区退耕地藓结皮和藻结皮的固氮活性，认为该区生物结皮积累的氮素可达4 kg/(hm2·a)(藓结皮)和 13 kg/(hm2·a)(藻结皮)。

生物结皮的固氮活性与其物种组成有关。Belnap研究认为，胶衣属(Collema sp．)占20%的生物结皮氮累积量约为13 kg/(hm2·a)，以具鞘微鞘藻(Macrocoleus vaginatus)为主并有20%以上具鞘微鞘藻和伪枝藻(S．myochrous)地衣覆盖的深色藻结皮氮累积量可达9 kg/(hm2·a)，均显著高于以具鞘微鞘藻占98%以上的浅色藻结皮［9 kg/(hm2·a)］［5］。此外，还有研究表明，由于荒漠藻结皮中固氮蓝细菌建群种的不同，导致生物结皮对土壤氮素贡献的差异，固氮活性一般为藻结皮＞地衣结＞藓结皮［7－8］。这主要是地衣结皮中含有固氮作用较强的胶衣属，而藓结皮本身不具有固氮作用，其固氮作用主要靠寄生在其周围的固氮藻类完成［9］。不同的降水量可能导致生物结皮物种组成发生变化［4］。同时，由于生物结皮仅在湿润条件下才具有生理活性［10］，因此，生物结皮的固氮活性及固氮时间与生物结皮层含水量以及持续湿润时间有关［11－12］，在不同降水量条件下，生物结皮对土壤中氮素累积效应可能有所不同，但目前鲜有关于不同降水量与生物结皮对土壤氮素水平影响的研究报道，妨碍了人们对生物结皮生态功能的科学认识。

中国黄土丘陵区地形复杂，气候多样，位于年均降水量600 mm至250 mm以下不同降水量气候区［13］。本文通过野外调查，在明确了黄土丘陵区不同降水量带生物结皮物种组成及空间分布的基础上，通过室内分析研究了生物结皮层及下层0—10 cm中土壤氮素含量，以期揭示不同降水量条件下生物结皮对土壤氮素的贡献，为该区植被恢复的环境效应评价以及科学认识生物结皮生态功能提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究主要在黄土高原腹地黄土丘陵区进行，在降水量200～600 mm之间的地区，以降水量等值线图为基准，按降水量50 mm的梯度，从东南到西北，研究区依年均降水量划分为8个降水量带［14］。选择其中的六个降水量带，分别为200～250 mm(盐池县县城北)、250～300 mm(定边县盐场堡乡)、300～350 mm(定边县杨井乡)、400～450 mm(吴起县新寨乡)、500～550 mm(志丹县农中湾乡)、550～600 mm(甘泉县城关镇)，调查生物结皮物种组成及盖度、高等植被盖度和群落特征等。研究区土壤主要有灰钙土(200～300 mm降水量带)和黄绵土(300～600 mm降水量带)。调查样地主要为封禁地、封禁荒坡和封禁人工林。

1.2 研究方法

1.2.1野外调查及采样 于每个降水量带内选择退耕10年以上、人为干扰少、地形地貌基本一致、生物结皮发育基本稳定的5～6块撂荒地作为研究样地，即每样地重复5～6次。每个样地内随机设立4个5m×5m的调查样方(大样方)，每个大样方中随机选择10个25×25 cm的小样方，调查生物结皮物种组成、盖度及样地植被状况。然后在每个大样方中用铲子从结皮层与下层的分层处剥离结皮层作为结皮层分析样品，然后分层采集下层(0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm)土壤样品，4点采集，同层混合为一个分析样品。所采样品风干后，对结皮层的样品剔除肉眼可见的植物残渣以及藓类生物体及未分解的植株体，对下层土壤剔除肉眼可见的植物残渣，磨细过筛备用。各样点具体情况见表1。

1.2.2测定项目及方法

生物结皮覆盖度采用25点样方法;土壤全氮用凯氏定氮法［15］;碱解氮用碱解扩散法［16］;土壤微生物氮用氯仿熏蒸－K2SO4浸提法［17］测定。

1.2.3数据处理

数据处理和统计分析采用Excel 2003和SPSS 17.0软件，对不同降水量带生物结皮的覆盖度以及生物结皮层及其下层土壤全氮、碱解氮、微生物氮分别进行单因素方差分析，用LSD法进行多重比较，显著性水平5%。

表1 土壤采样点基本情况Table 1 Characters of the sampling sites

2 结果分析

2.1 黄土丘陵区不同降水量带生物结皮组成及其分布状况

从图1可以看出，研究区生物结皮的覆盖度以300 mm降水量线为分界线，分为两个等级，200～300 mm降水量带生物结皮覆盖度平均为83%，300～600 mm降水量带其覆盖度平均为70%，而在200～300 mm与300～600 mm两个降水量带内生物结皮覆盖度差异不显著。藻结皮覆盖度在200～250 mm降水量带显著低于250～600 mm降水量带，250～600 mm降水量带内藻结皮覆盖度差异不显著。随着降水量的增加，地衣结皮覆盖度呈现先增大后减小的趋势，400～450 mm的降水量带地衣结皮覆盖度显著高于其它降水量带。藓结皮覆盖度随着降水量的增加先减小后增大，200～250 mm降水量带与500～600 mm降水量带藓结皮盖度大于250～500 mm降水量带。

图1 不同降水量带生物结皮(藻结皮、地衣结皮、藓结皮)分布Fig．1 Biological soil crust(cyanobacteria crusts，lichen crusts，moss crusts)distribution in different rainfall region

2.2 生物结皮对土壤全氮含量的影响

黄土丘陵区不同降水量带各层土壤全氮含量如表2。从表2可以看出，研究区不同降水量带生物结皮层土壤全氮含量变化于0.95～1.40 g/kg之间，0—2 cm土层土壤全氮含量变化范围为0.32～0.61 g/kg，2—5 cm 为 0.22 ～0.57g/kg，5—10 cm为0.21～0.56 g/kg。0—10 cm土层，随着深度的增加，土壤全氮含量逐渐降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土层之间土壤全氮含量差异不显著。

表2 不同降水量带不同土层土壤全氮含量(g/kg)Table 2 Soil total nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

不同降水量带结皮层与下层5—10 cm土壤全氮含量如图2，生物结皮对土壤全氮含量在剖面分布上的影响在不同降水量带内具有相同的规律。从表2及图2可见，以5—10 cm土层土壤全氮含量为对照，可见生物结皮层土壤全氮含量显著高于下层。而不同降水量带0—10 cm土层之间，随着深度的增加，土壤全氮含量逐渐降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土层之间土壤全氮含量差异不显著。

表2还显示，生物结皮层土壤全氮含量在不同降水量带之间差异不显著，而0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土壤全氮含量随着降水量的增加而显著增加，200～300 mm降水量带土壤全氮含量显著低于300～600 mm降水量带。

图2 不同降水量带土壤全氮含量Fig．2 Soil total nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

2.3 生物结皮对土壤碱解氮的影响

土壤碱解氮能够反映土壤氮素动态和供氮水平，在一定程度上反映土壤肥力状况［16］。黄土丘陵区不同降水量带各层土壤碱解氮含量如表3。表3显示，研究区不同降水量带生物结皮层土壤碱解氮含量变化范围为80.20～103.18 mg/kg，0—2 cm土壤碱解氮含量变化在18.93～58.26 mg/kg之间，2—5 cm土壤碱解氮含量变化区间为12.03～50.82 mg/kg，5—10 cm 为12.41～48.83 mg/kg。

不同降水量带结皮层5—10 cm土壤碱解氮含量见图3，生物结皮对土壤碱解氮含量在剖面分布上的影响在不同降水量带内具有相同的规律。从图3和表3可以看出，生物结皮层土壤碱解氮含量显著高于5—10 cm土层土壤碱解氮含量，而不同降水量带0—10 cm土层，随着深度的增加，土壤碱解氮含量逐渐降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土层之间土壤全氮含量差异不显著。

表3 不同降水量带不同土层土壤碱解氮含量(mg/kg)Table 3 Soil alkali-hydrolyzable nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

由表3还可以看出，生物结皮层土壤碱解氮含量在各降水量带之间差异不显著。0—2 cm、2—5 cm土层全氮含量随着年均降水量的增加而增加，200—300 mm降水量带土壤碱解氮含量小于300～550 mm降水量带，550～600 mm降水量带土壤碱解氮含量最高。5—10 cm土层200～300 mm降水量带土壤碱解氮含量显著低于300～600 mm降水量带。

图3 不同降水量带土壤碱解氮含量Fig．3 Soil alkali-hydrolyzable nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

2.4 生物结皮对土壤微生物氮的影响

土壤微生物氮在土壤氮循环中起着极为重要的作用，也是土壤质量演变的依据［18］。本文在明确生物结皮对土壤全氮和碱解氮影响的基础上，选择200～250 mm、350～400 mm和500～550 mm三个降水量带，对微生物氮进行了探索性研究。

图4显示，黄土丘陵区生物结皮对土壤微生物氮含量在剖面分布上的影响在不同降水量带内具有相同的规律，生物结皮层土壤微生物氮含量高达425.5～462.3 mg/kg，是5—10 cm土层的4.9～8.5倍。而不同降水量带0—10 cm土层，随着深度的增加，土壤微生物氮含量逐渐降低，0—2 cm，2—5 cm，5—10 cm土层之间土壤微生物氮含量差异不显著。

图4 土壤微生物氮含量随降水量带剖面分布Fig．4 Distributions of soil microbial nitrogen in soil profiles of different rainfall regions

2.5 生物结皮对不同降水量带土壤氮素积累的影响(图5)

土壤氮素含量是衡量土壤肥力的重要指标［16］，以全氮和碱解氮的增加程度来反映不同降水量带土壤氮素的积累情况，从前文可以看出，生物结皮层下土壤全氮、碱解氮含量差异不显著，因此以5—10 cm土层作为基准，计算结皮层土壤氮素含量增加的百分比，以衡量生物结皮层土壤氮素的增长率。由图5可看出，生物结皮层氮素增长率随着降水量的增加而降低，200～250 mm降水量带＞250～300 mm降水量带＞300～600 mm降水量带，300～600 mm降水量带之间结皮层土壤氮素增长率没有显著差异(P＞0.05)。

图5 生物结皮层全氮和碱解氮增长率随年均降雨量变化Fig．5 The growth rate of soil total nitrogen and hydrolyzable nitrogen in microbiotic crusts of different rainfall regions

3 讨论

已有研究表明，生物结皮可以改善土壤氮素营养状况。在陕北黄土区，随着生物结皮的演替，土壤全氮和碱解氮含量逐渐增加，退耕20年时生物结皮层土壤全氮和碱解氮含量分别可达0.98 g/kg和91.45 mg/kg［19］。本研究结果表明，黄土丘陵区生物结皮层土壤全氮含量变化于0.95～1.16 g/kg之间，土壤碱解氮含量变化范围为 80.2～103.2 mg/kg，与前人研究结果相符。而0—10 cm土层土壤全氮含量变化于0.24～0.57 g/kg之间，土壤碱解氮含量在13.6～48.2 mg/kg之间变化，与焦菊英等［20］在黄土丘陵区退耕地土壤养分变化的研究结果相似(全氮0.28～0.79 g/kg，碱解氮21.7～50.5 mg/kg)。生物结皮对土壤中氮素的贡献主要集中在生物结皮层，对下层土壤氮素含量的影响是有限的，与已有的研究结果一致［3－4，19］。

黄土丘陵区的研究表明，坡耕地退耕6年后，植被与土壤产生明显的互动效应，基本不受先期耕作和施肥的影响［21］。本文的研究样地均为10年以上、人为干扰少、地形地貌基本一致、生物结皮发育稳定的退耕地，因此，土壤的氮素状况受先期施肥影响较小，生物结皮下层土壤氮素含量主要与生物结皮固氮有关。然而，生物结皮对土壤氮素投入主要取决于固氮活性的高低与时间的长短［6，19，22］。已有研究表明，生物结皮固氮活性的高低与生物结皮的物种组成、生物结皮层含水量及温度有关。本研究区在黄土高原丘陵区，年均温在7.8℃ ～9.2℃之间，温度变化很小，对生物结皮固氮活性的影响甚微。固氮时间的长短主要由结皮层持续湿润时间决定［11］。然而本研究结果表明，不同降雨带的生物结皮层土壤全氮及碱解氮和微生物氮含量差异并不显著，这可能与不同降水量带生物结皮的物种组成及其覆盖度有关。

从整体上看，生物结皮覆盖度在200～300 mm降水量带显著高于300～600 mm降水量带，但土壤全氮和碱解氮含量在200～600 mm降水量带内却没有显著差异。生物结皮对土壤中氮素含量的贡献主要是由于生物结皮的固氮活性决定，而不同种类的生物结皮固氮活性差异很大。以下分别从藻结皮、藓结皮和地衣结皮这三种结皮的覆盖度来讨论生物结皮覆盖度与土壤中氮素含量的关系。首先，研究区内藻结皮覆盖度在200～250 mm降水量带显著低于降水量250～600 mm的降水量带，而250～600 mm降水量带内藻结皮覆盖度差异不显著。有研究表明，3 mm的降水均能使藻结皮、地衣结皮和藓结皮固氮活性达到最高值［12］。因此，在降水量为200～600 mm降雨带，藻结皮的固氮活性可能没有显著差异，对土壤中氮素的贡献也相当。其次，藓结皮覆盖度随着降水量的增加先减小后增大，200～250 mm降水量带与500～600 mm降水量带藓结皮盖度大于250～500 mm降水量带。而藓结皮本身不具有固氮作用，其固氮作用主要靠寄生在其附生的固氮藻类完成［9］，对土壤中氮素的贡献影响较小。再次，地衣结皮覆盖度在300～500 mm降水量带大于在200～300 mm以及500～600 mm降水量带，地衣结皮对土壤中氮素的贡献在300～500 mm降水量带相对较高。因此，理论上在300～500 mm降水量带土壤中氮素含量应该较高，但本文结果并没有证实这一预期，这可能是由于300～500 mm降水量带属于水蚀风蚀交错区，该区土壤侵蚀较为严重，生物结皮所固定的氮素可能随土壤侵蚀而流失［23－24］，具体的原因还有待进一步研究。

再者，生物结皮固氮时间的长短是氮素积累的另一影响因素。生物结皮只有在湿润后才具有生理活性［10］，因此固氮时间的长短与生物结皮表面的湿润时间有关。降水量多，生物结皮湿润时间长，固氮时间长，使土壤中氮素积累多。但是降水不仅影响着生物结皮的固氮活性，还影响着大气中氮素的沉降。降水量小于300 mm的区域主要是以干沉降为主，干沉降量相对于湿沉降量普遍较少［25－26］，但降水量少淋溶作用弱。而降水量大于300 mm的区域主要是以湿沉降为主，但降水量同时也使得氮素的淋溶加强，加之研究区土壤类型主要是土壤细粉粒含量少，透水性强，可能导致土壤氮素向深层土壤的迁移，造成了不同降水量带生物结皮层土壤氮素水平差异不显著。

4 小结

1)黄土丘陵区不同降水量带生物结皮覆盖度差异不显著，但组成有所差别，200～250 mm降水量带藻结皮覆盖度低于250～600 mm降水量带，而藓类结皮则反之高于250～600 mm降水量带。400～450 mm降水量带地衣结皮显著高于其他降水量带。

2)生物结皮的形成可显著提高结皮层土壤全氮、碱解氮以及微生物氮的含量，研究区生物结皮层土壤全氮含量变化于0.95～1.16 g/kg之间，土壤碱解氮含量变化范围为80.2～103.2 mg/kg，结皮层下各层土壤氮素含量无显著差异;

3)土壤全氮、碱解氮以及微生物氮的剖面分布在不同降水量带差异不显著。生物结皮对土壤中氮素的贡献主要集中在结皮层，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土层中土壤氮素含量差异不显著;生物结皮层土壤氮素含量在不同降雨带差异不显著。

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