植物ATP结合盒（ABC）转运蛋白研究进展

邵若玄，沈忆珂，周文彬，方 佳，郑炳松

（浙江农林大学 亚热带森林培育国家重点实验室培育基地，浙江 临安 311300）

ABC（ATP-binding cassette）转运蛋白因其蛋白质中含有的核苷酸结合域而得名，是存在于所有生物中的一类重要的跨膜运输蛋白。至今研究发现的ABC转运蛋白数目已经超过100多种[1]，其中在人基因组中找到48个，在哺乳动物和微生物系统中已得到了广泛鉴定。具有转运活性的ABC转运蛋白依赖于三磷酸腺苷（ATP）水解产生的能量实现底物在细胞内外的跨膜转运，在生物体内参与诸多重要的生理过程，如细菌耐药性、次生代谢产物积累、生物及非生物胁迫反应和肿瘤细胞的抗药性等。与其他生物ABC转运蛋白的研究相比，植物ABC转运蛋白的研究相对滞后。随着拟南芥Arabidopsis thaliana和水稻Oryza sativa等全基因组测序的完成，人们对植物基因组中的ABC转运蛋白的情况有了进一步了解。序列分析显示拟南芥基因组中有129个ABC转运蛋白基因，水稻基因组中128个[2]，在目前完成全基因组测序的生物中数量远远超过其他生物，其原因可能与植物复杂的代谢有关。近几年的研究表明，植物ABC转运蛋白不仅参与植物体内激素，脂质，金属离子，次生代谢物和外源物质的运输，而且有利于植物与病原体间的相互作用和植物体内离子通道的调控[3]。本综述对最新研究发现的植物ABC转运蛋白的结构特征进行综述，介绍其蛋白在底物跨膜运输过程中的生物学功能，并对植物ABC转运蛋白的研究进行展望。

1 ABC转运蛋白家族

ABC转运蛋白广泛存在于植物细胞的质膜、液泡、线粒体和过氧化物酶体中，并且转运底物的差异使之在植物生长素的极性转运、外源毒素的解毒、植物抗病、抗重金属离子、脂质降解和气孔调节等诸多生理活动中发挥作用，是植物器官生长，营养物质运输，抵抗病原体，胁迫反应等过程中至关重要的转运蛋白。各类植物中含有的ABC基因的类型与数目各不相同，表达的部位也千差万别。其中部分亚族的基因只在植物的特定部位如根中表达，而有些亚族基因却在植物各部位随机表达。

ABC转运蛋白有全转运子和半转运子2种[4]。全转运子的核心单元包括2个核苷酸结构域（nucleotide binding domains，NBD）和2个跨膜结构域（trans membrane domains，TMD）等4个结构域。具有亲水性的NBD结构域嵌于细胞膜而向细胞质中突出，由几个高度保守的Walker A和Walker B序列，保守性略差的H环、Q环组成和ABC蛋白特异性位点构成。2个NBD共同结合并水解ATP供能，具有多个α螺旋跨膜片段的两个疏水性TMD结构域则利用NBD水解三磷酸腺苷（ATP）产生的能量将与其结合的底物转出质膜。其中的转运底物包括脂、氨基酸、生物碱、有机酸、金属与非金属离子、重金属螯合物、蛋白质、类固醇、细胞代谢产物和药物等[5-6]。而半转运子只含1个膜结构域（membrane spanning domain，MSD）和1个NBD，常需要通过同型二聚化或者异型二聚化而行使功能[4]。

ABC转运蛋白家族庞大，存在范围广且数目多，命名系统繁杂混乱。有的依据突变体表型来确定名称，有的根据ATP结合结构域的系统发育关系命名，有些又是按照核心结构域结合和组织的方式来命名等等。在 HUGO命名系统中[7－8]，ABC家族分 ABCA，ABCB，ABCC，ABCD，ABCE，ABCF，ABCG和ABCH为 8个亚族。而在 Sánchez-Fernández命名系统中，ABCA被细分为 AOH和ATH；MDR，TAP和ATM对应ABCB；ABCC，ABCD，ABCE，ABCF分别被MRP，PMP，RLI和GCN代替；WBC和 PDR则是HUGO系统中的 ABCG（表1）。不同的命名方式造成ABC家族名称混乱甚至互相冲突，并且植物ABC转运蛋白数目仍在不断增加，于是Paul等[3]比较综合了之前常用的几种命名法则，提出了一个统一的植物ABC转运蛋白命名系统，使之能较好地区分各亚族，但目前还没有得到广泛的应用。

2 ABC转运蛋白的结构与功能

ABC转运蛋白普遍存在于各类生物体中。自1992年国际上报道了第1个从拟南芥中克隆的植物ABC转运蛋白AtPGP1（又称为AtMDR1）[9]。此后，研究人员对植物ABC转运蛋白进行了多方面的研究。随着模式植物拟南芥基因组测序的完成，人们对其基因组中的ABC转运蛋白的研究已较为透彻。研究者在拟南芥和水稻的基因组中发现了所有类型的真核ABC系统[10]，序列分析显示拟南芥基因组中的129个转运蛋白涉及MDR，MRP，PDR，WBC，ATM等多达13个亚家族[2]，主要集中在ABCB，ABCC和ABCG亚族。而水稻中具有更多的PDR亚族和较少的ABCA亚族，编码的ABC转运蛋白主要在植物体内参与转运大分子物质与次生代谢物质。水稻与拟南芥的基因组差异很大，但编码ABC转运蛋白的基因数量十分接近。植物ABC转运蛋白的研究进展迅速，最近几年的许多研究渐渐脱离了拟南芥等模式植物，开始在小麦Triticum aestivum，长春花Catharanthus roseus，东北红豆杉Taxus cuspidata，银杏Ginkgo biloba，杨树Populous trichocarpa，玉米Zea mays等多种植物中开展。研究人员已从这些植物中克隆出了不同亚族的ABC转运蛋白基因，并对基因的结构与功能有一定的研究，主要集中在ABCB，ABCC，ABCG等三大亚族。

表1 ABC转运蛋白家族两种常用命名系统对照表Table1 Comparison table between two common naming system of ABC transporter family

2.1 ABCB亚族

ABCB亚族蛋白成员有药物抗性相关蛋白MDR（包括p-糖蛋白，p-GP），线粒体ABC转运蛋白ATM，以及抗原肽相关运载蛋白体TAP，此类植物ABC转运蛋白功能多样。Kaneda等[11]发现ABCB亚族基因与其它ABC基因协调表达，参与拟南芥茎的木质化过程，在植物茎中发挥运输生长素的功能。Pomahacova等[12]发现CjMDR1在长春花中起转运各种单萜生物碱的作用。目前，对PGP蛋白的功能研究也涉及内源生长素的运输。如拟南芥根中的AtPGP基因与弱光下拟南芥下胚轴的细胞伸长有关，主要在根和茎顶端细胞的质膜上表达AtPGP1蛋白，作为输出泵转移与细胞伸长相关的多肽类激素。拟南芥中的AtATM则编码一种线粒体蛋白，主要功能是协助线粒体基质铁硫蛋白的输出并参与形成铁硫簇[13]。对于TAP基因及其蛋白功能的研究甚少，目前只有报道称AtTAP2蛋白在提高拟南芥植株对铝的毒抗性方面发挥重要作用[3]。

2.1.1 MDR类型 MDR蛋白又称多药耐药性蛋白（multi-drugresistance），共有29个成员，主要参与植物次生代谢物质的跨膜运输。Helvoort等[14]认为MDR1和MDR2可引起脂质的重排，因为它能将单层膜上的类脂转移到另一层膜上。最初发现的人类ABC转运蛋白P-GP即为一种由MDR1基因编码的跨膜糖蛋白。由于这类蛋白能对肿瘤化疗的药物产生耐药性，已成为当下肿瘤治疗研究中的热点。而在植物中首次获得的MDR型基因是Robert Dudle等[15]克隆出的AtPGP1，其编码的蛋白质与拟南芥对除草剂的交叉抗性有关，参与拟南芥体内有毒物质的外排过程。此后，Shitan等[16]通过同源RT-PCR法在黄芪Astragalus membranaceus中克隆到一类MDR亚族基因Cjmdr1，发现CjMDR1蛋白定位于黄芪的细胞质膜上，能识别黄连素并将其作为底物向细胞内转运，发现了第1个具有向内转运底物功能的ABC转运蛋白。近几年，金宏滨等[17－18]从能产生重要次生代谢产物的药用植物长春花、东北红豆杉和银杏中，成功克隆到了同类MDR族基因的完整cDNA，分别为Crmdr1，Tcmdr1和Gbmdr1。Crmdr1全长4395 bp，含有一个3801 bp的开放阅读框，编码一个具有1266个氨基酸残基的蛋白。Tcmdrl全长4485 bp，ORF为3951 bp，编码1316个氨基酸。Gbmdr1全长4275 bp，ORF为3840 bp，编码1279个氨基酸。分析发现这3个基因所编码的蛋白质都为全分子ABC转运蛋白，具有2个跨膜域TMD和2个核苷酸结合域NBD，按照正向的 “TMD1-NBD1-TMD2-NBD2”顺序排列。同时蛋白序列中也存在着所有ABC转运蛋白共同的高度保守基序 “WalkerA”“WalkerB”和C基序，可能在特定底物的转运过程中进行ATP水解，以及在识别结合特异底物时发挥作用。另外还发现GbMDR1和TcMDR1蛋白结构中具有CjMDR等内向摄取蛋白中的N末端突出卷曲的共同特殊性序列，因此，推测GbMDR1和TcMDR1可能也具有内向摄取功能[17]。目前，聂智毅等[19]通过筛选消减文库并结合cDNA末端快速扩增技术（RACE）在橡胶树Hevea brasiliensis中获得了HbMDR1基因的全长cDNA序列。该基因开放阅读框的长度为3753 bp，共编码1251个氨基酸残基。结构分析表明HbMDR1蛋白的氨基酸序列具有2个跨膜域及2个核苷酸结合域（NBD），是一个全分子的ABC转运蛋白。其4个结构单元排列方式为TMD1-NBD1-TMD2-NBD2。该基因的获得有利于进一步研究MDR蛋白在植物次生代谢物质转运中的作用。不同植物中的MDR基因的表达部位存在较大差异，表达量也受不同外界因素的影响。Sasaki等[20]从小麦根端分离了一个ABC转运蛋白基因TaMDR1，并用5～50 μmol·L－1铝处理小麦植株后进行表达量测定，发现铝毒害能有效诱导TaMDR1表达。此外钙通道抑制剂镧、钆、钌红等也能诱导TaMDR1大量表达。Bo slNoh等[21]发现拟南芥中MDR1和PGP1的表达受生长素的诱导，说明这2个基因在拟南芥中起控制生长素分布的关键作用，是植株正常生长不可或缺的。

2.1.2 ATM类型 ATM是ABC家族中成员较少的一个亚族，也称为线粒体ABC转运蛋白家族（ABC transporter of the mitochondria，ATM），只有一个跨膜域和一个核酸结合域，属于半分子转运蛋白。拟南芥基因组中只有3个ATM成员，其中AtATM1和AtATM2位于拟南芥Ⅳ号染色体上，之间的距离不超过582 bp，而AtATM3存在于Ⅴ号染色体上。目前，在水稻中仅发现1个，杨树中也只有2个ATM亚族成员，它们都与AtATM3相近[13，22－24]。AtATM1与AtATM2的序列相似性高达近85%，而两者与AtATM3的相似性略低。经过染色体复制研究和序列相关性分析推测前2个基因很可能由AtATM3多次复制而来，这同时在一定程度上解释了水稻和杨树中的ATM成员与AtATM3具有较高的同源性的原因。AtATM1和AtATM2编码的蛋白功能与AtATM3有所不同，它们丧失了AtATM3蛋白的部分功能，但同时获得了一些新的功能。AtATMs在植物体中起到抵抗重金属的作用[13]，可在重金属的诱导下大量表达。CHEN等[22]发现AtATM1参与维持拟南芥细胞铁离子的平衡，铁离子浓度增大能提高其表达量，而钙离子能够诱导AtATM3在拟南芥根中大量表达。另有研究发现拟南芥中的AtATM在根中的过量表达可以使植株对镉和铅的抗性提高[13]。

2.2 ABCC亚族

此亚族成员在相关的研究报导中一般以MRP为名。在已发现的129个ABC基因中有15个编码MRP蛋白[23]，但目前仅对拟南芥中的MRP家族的结构功能有一定的研究。植物MRP基因的最初发现是因为观察到谷胱甘肽化合物进入植物液泡是依赖ATP提供能量而非依靠膜内外质子电势差的[24]。拟南芥中的AtMRP1与AtMRP2都具有谷胱甘肽共轭转运活性，并且AtMRP2较AtMRP1的活性强[25]。AtMRP2基因全长12 kb，有28个内含子，cDNA长5.3 kb，编码蛋白包含1632个氨基酸残基，与AtMRP1的相似度高达97%。位于拟南芥III号染色体上的AtMRP6基因全长5.2 kb，含有9个内含子，cDNA编码1466个氨基酸残基，相对分子量为164.4 kDa。AtMRP6的5'端和3'端分别是AtMRP7和AtMRP3，3个基因的同源性较高，编码的蛋白质有一定的相似性，可能来自于2个基因的连续复制过程。预测AtMRP6蛋白至少含15个跨膜螺旋结构，每个半分子有6个跨膜螺旋，1个TMD0和至少3个跨膜区[23]。AtMRP5则主要是利用对细胞膜离子通道的调节和对肌醇六磷酸的高亲和力在拟南芥保卫细胞的信号转导、水分利用以及植酸储存中发挥作用[26－28]。MRP基因家族的共同特征是具有2个核苷酸结合域NBD1和NBD2，每个核酸结合域除了含有ABC家族共同的WalkerA，WalkerB，C基序和12个预测的跨膜域外，还包括结合在NBD1上的2个连续调节域。此结构编码多种氨基酸残基，而且在192～223氨基酸残基处的N端延伸处共同含有5个亲水氨基酸[25]。

2.3 ABCG亚族

ABCG亚家族是NBD-TMD反向序列结构域类型的转运子，包括PDR和WBC等2个类型。其中PDR只在植物与真菌中存在，并且是ABC转运蛋白家族中数量最多的一个类型。

2.3.1 PDR类型 PDR亚族大量分布于各种植物中，当前分别在拟南芥和水稻中发现了15个和23个PDR基因[29]。植物受到一些外界胁迫如高盐胁迫、组织缺氧、重金属胁迫、细菌感染等时就会表达PDR基因。PDR型转运蛋白参与众多有毒物质与代谢物质的吸收、积累和外排过程，在机体防御过程中起关键作用。PDR型转运蛋白中既有全转运子也有半转运子，其全转运子的核苷酸结构域的Walker A和Walker B区域在N端和C端的序列上有一定差异，而其独特之处即在于PDR型转运蛋白的NBD比TMD更接近N端，这与MDR，ABCA和MRP等家族正好相反[30]。Ducos等[31]通过同源基因克隆从烟草Nicotiana tabacum植株中获得一个在缺乏铁离子的条件下表达的基因NpPDR3。对其研究发现在NpPDR3基因的启动子区域存在一个保守元件IDE-1，在缺乏铁离子时，IDE-1元件激活NpPDR3的启动子，从而促使基因表达[32]。Eichhorn等[33]采用小片段分离法在大豆Glycine max中得到了cDNA全长4750 bp的GmPDR12，该基因在水杨酸及其功能类似物质的诱导下能够快速并大量表达。GmPDR12编码的蛋白质共有1447个氨基酸残基，具有2个相似的重复单元，为典型的全分子转运蛋白。尚毅等[34]用发病毒性因子DON处理小麦植株，根据预测的基因序列设计引物，并经过可转化人工染色体（TAC）文库筛选，从小麦穗组织中克隆出了TaPDR1。TaPDR1属于Ⅳ族PDR基因，位于小麦的5A染色体上，基因全长7377 bp，包含19个外显子。其编码蛋白序列（CDS）长4308 bp，编码1435个氨基酸，蛋白分子量为161 kD。已知TaPDR1的表达可由DON因子、禾谷镰刀菌Fusarium graminearum，铝离子（Al3+）和游离钙离子（Ca2+）的诱导，而不受生物胁迫与非生物胁迫因子的影响，但是目前此基因的功能和调控模式尚不清楚。通过邻接法构建的进化树共将植物PDR基因分成了I～V 5个亚族，每个亚族中均有拟南芥、水稻和苜蓿Medicago sativa的基因，烟草、小麦等其他植物的多向耐药性（PDR）基因则分散地分布于不同的族中。推测可能是因为植物体代谢途径的多样性造成了各族PDR基因数目之间的差异[35]。第一个被鉴定的植物PDR基因浮萍Spirodella polyrhiza的 SpTUR2基因与OsPDR9，AtPDR12等同属于I族，其表达受ABA、低温胁迫和盐胁迫的诱导[28]。Ⅱ族PDR基因的表达具有较强的组织特异性。拟南芥中的AtPDR5，6，7，9，11和12等主要在根部表达。其中AtPDR12的表达受金属离子、缺氧等非生物胁迫诱导，AtPDR12表达越强的拟南芥植株对铅的耐受力越强。Kang等[36]还发现AtPDR12的表达能够增强植物的抗旱能力，因为它可介导植物细胞吸收脱落酸。Ⅲ族中的AtPDR8在受到干旱和盐胁迫时上调表达，表达部位集中在地面部分组织中，表达产物参与多种抗原菌诱导的生物胁迫反应。已知Ⅳ族PDR基因中的TaPDR1在小麦中参与植物抗病防御反应，而进一步的研究证实了这种的抗病反应与赤霉病抗性有关[34]。最新研究发现PDR亚族中的ABCG32基因表达产物还参与植物角质层细胞壁的形成过程[37]。最终通过对PDR各族基因的表达与功能进行整体分析发现，这些基因在不同组织或者器官中表达，可被多种生物和非生物胁迫所调节，各基因的同源性与功能之间没有十分密切的联系。

2.3.2 WBC类型 WBC亚族共29个成员[38]。骆斌等[39]从陆地棉Gossypium hirsutum纤维cDNA文库中分离到GhWBC1基因，该基因在纤维细胞发育中起作用。GhWBC1在棉花纤维细胞的伸长期高水平表达，并且表达量与纤维细胞的伸长相一致。而在子叶、叶片、茎等组织中表达量少，在根中甚至检测不到转录本。当纤维停止生长后，GhWBC1在棉花纤维细胞中的表达也基本停止[38]。拟南芥中有一个与GhWBC1高度同源的AtWBC11基因，该基因在花和果荚中大量表达，叶片和茎中有少量的表达，而在根中几乎不表达[38]。Bird等[40]研究发现AtWBC11是拟南芥角质正常形成过程中重要的转运蛋白。研究人员将GhWBC1基因转入拟南芥后检测其表达量，发现GhWBC1在拟南芥短果荚植株中的表达量比正常果荚植株中的高[39]。由此可知外源GhWBC1基因的过量表达可造成果荚长度的变化。WBC蛋白均为半转运子，只含1个NBD和1个TMD，必须通过形成二聚体来发挥转运功能。洋葱Allium cepa表皮细胞中的EGFP蛋白融合实验说明GhWBC1蛋白位于细胞膜上，可能介导物质的跨膜转运或胞间运输[39]。Bird等[40]通过向拟南芥基因组中插入T-DNA获得了AtWBC11突变体，经研究发现AtWBC11的功能是参与分泌拟南芥角质层脂质，在植物角质层的形成过程中不可缺少。随后McFarlane等[41]发现AtWBC11是ABCG12具有生理活性的前提，因为ABCG12蛋白只有与AtWBC11蛋白结合后才能发挥从拟南芥表皮到角质层运输脂质的作用。同时AtWBC11还可以与其他多种ABCG半分子分别结合形成各种具有不同功能的全分子转运蛋白。

2.4 其他亚族的结构与功能

在ABC转运蛋白家族中，ABCE和ABCF亚族仅位于细胞质中，蛋白质无跨膜区域，因而不具有转运功能[42]。ABCH亚族在昆虫、鱼类、棘皮动物和黏菌Myxomycophyta中大量分布，但在植物中尚未发现。ABCA亚族则存在于动物的上皮细胞、巨噬细胞以及神经元等细胞中[43]，功能为参与动物内源性脂质的跨膜运输[44]，具体的转运底物仍有待鉴定[45]。植物中ABCA亚族的相关研究较少，其中Byrne等[46]发现黑麦草Lolium perenne叶片中的ABCA家族基因ATH在亚硒酸钠的诱导下表达量显著增加，而其在植物体内的功能尚不明确。研究发现ABCC/MRP基因在拟南芥的根、茎、叶中都有表达。其中AtMRP1与AtMRP2蛋白均具有谷胱甘肽共轭转运活性。AtMRP3蛋白主要在拟南芥根中与植物对重金属的抗性有关。AtMRP5则主要在叶片中参与叶片保卫细胞的信号传递与水分分配。Bovet等[47]发现拟南芥的15个MRP基因中有14个同时在根与叶中表达，用镉处理植株后叶中的表达量无明显变化，而根中的AtMRP3，6，7和14的表达明显增加，其中以AtMRP3的增加量最为显著。在其他物种如玉米中，Marrs等[48]通过突变体分析推测MRP蛋白参与酚类糖苷转运进入液泡的过程。ABCD即PMP亚族，也称作过氧化物酶体跨膜运输蛋白，大多数成员属于半转运子，主要以同源或异源二聚体形式将脂肪酸输入过氧化物酶体中。拟南芥只有2种转运蛋白属于ABCD亚族[49]，其中AtPMP2的功能是将脂肪酸运输进入过氧化物酶体以进行β-氧化和乙醛酸循环，种子中该基因的突变将导致萌发缺陷。而AtPMP1是质体半转运子蛋白，其功能有待进一步研究[3]。

3 展望

ABC转运蛋白家族庞大、功能广泛。水稻、拟南芥等模式植物基因组的测序完成极大地促进了ABC转运蛋白基因的发现与研究，并且近年来逐渐开始在其他的一些物种如小麦、大豆、银杏、东北红豆杉等植物中克隆出了ABC转运蛋白基因。但是对于整个大家族来说，已有的研究还是微不足道的。与动物ABC基因的研究相比，克隆出的植物ABC基因甚少，尤其在木本植物中。而且研究的物种仍比较单一，已克隆基因的功能大部分还未阐明。目前对一些植物如拟南芥中的几个ABC蛋白亚族的结构与功能已经有了较深入的研究，但是我们不能简单地将一种生物体中获得的研究结果直接应用于其他的生物体中，因为各植物体中的ABC转运蛋白不尽相同。如在拟南芥和水稻中，PDR亚族在数量上便差异显著，说明不同植物体的代谢途径多样性可能造成了其转运蛋白的结构功能千差万别。此外，绝大部分转运蛋白的底物尚未确定，同种转运蛋白可能具有多种不同的底物。因而我们还远不能整体观察ABC基因家族，而需要借助生物信息学、遗传学等方法研究各族ABC基因的功能，或者异源性表达研究其功能和相应底物，亦可以通过基因序列相似性比较研究发现基因功能的相关性。

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