农田生物多样性对昆虫的生态调控作用

周海波， 陈巨莲， 程登发，

Frederic Francis 2， 刘 勇3， 孙京瑞1

（1．中国农业科学院植物保护研究所，植物病虫害生物学国家重点实验室，北京 100193；2．Functional ＆Evolutionary Entomology，Gembloux Agro－Bio－Tech，Universite de Liege，

Gembloux 5030，Belgium； 3．山东农业大学植物保护学院，泰安 271018）

农田生态系统（agr oecosystem）是以农作物为核心，人为地对自然生态系统进行改造而建立起来的生态系统，主要包括3个子系统：作物系统、非作物系统、人类系统。其特点是人类为了自身的利益，不断施加影响，尤其是化学农药的大量使用，使农田生态系统朝着有利于提高农作物产量和经济利益的方向发展［1－2］，这就导致了农业生态环境的简单化。仅有的几十种作物被大面积种植，取代了原有的自然多样性［3］，造成群落结构趋于简单，群落的物种数和个体数都比自然生态系统少，农业害虫易暴发成灾。为防治害虫，大量、不合理的化学防治引发了害虫产生抗药性（resistance）、再生猖獗（resur gence）、农药残留（residue）等一系列影响人畜健康、食品安全和环境质量的严重问题［4］。近年来，随着人们健康、绿色环保意识的加强，生物多样性－农田生态系统－植食性昆虫关系的研究受到全世界昆虫学家和生态学家的广泛关注［3，5－9］。

1 农田生物多样性的概念

农田生物多样性是以自然生物多样性为基础，以人类的生存和发展为动力而形成的人与自然相互作用的生物多样性系统，主要指农田生态系统中的农作物、杂草、动物、微生物等生物多样性；是生物多样性的重要组成部分；同时受到地理环境、人类 活 动 、社 会 经 济 等 因 素 的 影 响［3，10－11］。 而 影 响 农田生物多样化程度的关键因素有：（1）农田及周边植被的多样化程度；（2）农田作物多样化的持久性；（3）管理强度；（4）农田与自然植被隔离的范围［12］。根据在作物系统中功能的不同，农田生物多样性的组成分为不同的等级（图1）。据此，将农田生物多样性分为三部分：（1）生产生物群（productive biota）：作物、树木、有益昆虫；（2）资源生物群（resource biota）：有利于授粉、生物控制、分解的有机体；（3）有害生物群（destr uctive biota）：杂草、害虫、病原体［13］、有害螨类、蜗牛、农田害鼠等等。他们之间有不同的功能，而且不同的措施影响着农田生态系统的组分与功能（图1）。在发展中国家，农田生物多样性受到作物大面积单作的严重破坏［11］，Altieri指出，在世界农业生产中，利用增加作物或昆虫的多样性来减少为害是提高产量的有效策略之一［14］。

图1 农田生物多样性的组成、功能及影响因素（Altieri，1994；1999）

2 农田生物多样性的生态功能

尽管利用农田生物多样性已经成为害虫生态调控的重要措施之一，但多样性的生态功能随着其组合和程度的不同而有差异，因此其生态功能并没有形成完全统一、明确的解释。目前，有关农田生物多样性的控害功能主要有以下4种假设。

2．1 天敌假说（enemies hypothesis）

天敌假说认为复杂多样化的生态系统比简单生态系统具有更为复杂多样的害虫天敌，具更强的控害能力，复杂多样的生境能为天敌提供一系列的替代猎物或寄主，同时也为猎物逃避捕食者的大规模捕杀提供了许多微栖境［15－17］。

天敌丰富度的增加，由于交互修正作用（interaction modification）可以有效地降低植食性昆虫的种群密度，而且增加作物的经济产值。在苜蓿大田试验中，释放豌豆蚜 （Acyrthosip hon pisum）的3种重要天敌－异色瓢虫 （Har monia axyridis）、姬蝽（Nabis sp．）和阿尔蚜茧蜂 （Aphidius er vi），结果表明：与释放单种天敌相比，同时释放3种天敌时，苜蓿豌豆蚜的种群密度最低；当蚜虫的种群密度较高时会抑制专性寄生蜂对蚜虫的寄生，但通过多种天敌的混合释放，捕食性天敌降低了蚜虫的种群密度，进而寄生率也显著提高［18］。

2．2 资源集中假说 （resource concentration hypothesis）

资源集中假说认为特定植物组合可能对植食者发现和利用寄主植物的能力有直接影响。该假说的两种效应：一是这些特定的植物组合体可能扰乱植食昆虫赖以寻找寄主的视觉或嗅觉刺激，结果对寄主植物的侵染减少；二是改变生境内的微环境和植食者的运动行为，致使从寄主植物上迁出增大［15，19］。在害虫发生较多的地区，与玉米单作相比，玉米与扁豆分别以1∶1和2∶1的比例间作可以有效降低玉米禾 草 螟 ［Chilo partell us （Swinhoe）］的 种 群 密度［20］，Chabi－Olaye 等 认 为 玉 米 茎 夜 蛾 ［Busseol a f usca（Fuller）］的种群密度较低是因为多样性的生态系统降低了其产卵的寄主寻找行为和幼虫的迁移［21］。该假说强调植物组合，从另一个角度来看，并不是所有组合都能起到调控害虫的作用，而是需要有合理的组合、合理的搭配模式，才会发挥作用，这就为我们探讨农田生物多样性的合理性、可行性、可操作性提供了新的思路。

2．3 种库理论（species pool）

作物生境中天敌物种丰富度和群落重建的速度与天敌种库容量、天敌运动迁移能力密切相关，而种库容量又取决于种库生境结构的复杂性与植被多样性［17］。农田系统周围的田埂、水沟（渠）、杂草地等非作物生境及其植被中的天敌是农田的天敌种库，是农田生境中天敌种群建立、发展或重建的重要来源［22－23］。种库生境可以为天敌提供补充的食物、替换寄主、栖息地、越冬和庇护场所，从而大大提高了农田生态系统的缓冲力、保持其自然稳定性。例如稻田系统中非稻田生境比例，如田埂间距离、宽度，非稻田生境中植被等对稻飞虱和叶蝉卵寄生蜂的保护利用非常关键。而在柑橘园中种植藿香蓟和保留杂草，为捕食螨提供花粉和栖息场所，有利于控制柑橘全爪螨的危害［24］。

2．4 适当／不适当着陆理论（appropriate／inappropriate landings）

适当／不适当着陆理论认为，当植食性昆虫飞过裸露土地上的植株时，大多数的植食性昆虫都避免着陆在像土壤颜色的表面，而更偏重着陆在寄主植物上［25］。农田生态系统多样性在作物的某个生长期可以避免出现裸地，积累一定量的植食性昆虫，保证了天敌的食物来源，随着天敌的增多，可以控制作物另一个时期植食性昆虫的暴发。小麦间作大蒜或油菜的试验表明：小麦返青后，油菜上即有一定数量的桃蚜 （Myzus persicae）和萝卜蚜 （Lipaphis er ysi mi）。它们可以为瓢虫和蚜茧蜂提供猎物和替代寄主，而油菜花可以为蚜茧蜂提供食物。因此，5月14日前麦－油间作田中的瓢虫数量和5月2日前的蚜茧蜂数量都显著高于单作田［26］。

3 农田生物多样性的应用

农田生态系统中生物多样性在害虫综合治理中的应用以调控农田生态系统为基础，以调控作物－害虫－天敌相互关系为中心，对害虫起到有效的调控作用［27］。其应用主要体现在以下几个方面。

3．1 作物品种多样性

作物品种单一种植，导致遗传背景狭窄、遗传防御机制脆弱，容易为植食性昆虫提供持续的方向性选择。合理的品种多样性能够协调作物间的竞争与互补关系、减轻病虫危害［28－29］。

Ninkovic等研究表明，4个对蚜虫没有显著差异抗性的大麦品种 （‘Kara’，‘Alva’，‘Frida’和‘Hulda’）混作后能够影响蚜虫对寄主植物的接受程度［30］。小麦感蚜品种‘北京837’分别与5个不同抗蚜类型的品种‘中四无芒’（高抗）、‘JP2’（中抗）、‘郑州831’（低抗）、‘红芒红’（抗生性）、‘KOK’（不选择性）以8∶2的行数进行行间作，结果表明：小麦单作田麦长管蚜的数量显著高于小麦品种间作处理，且各间作处理麦田中蚜茧蜂的平均数量高于小麦单作田，大田小麦品种间作抗蚜品种对麦长管蚜有显著的调控作用［31］。大面积水稻品种多样性的种植有利于防治病虫害，且显著增加作物的产量［32－34］。

3．2 农田物种多样性

农田物种多样性是目前世界农业中应用、推广较多的种植模式。合理的作物品种搭配，可以避免农田系统中植被单纯，群落结构简单，能够有效调节昆虫的行为［35］，提高土地利用率，增加经济效益。

与小麦单作相比，条带种植小麦与紫花苜蓿增加了卵形异绒螨 （Allothrombium ovatum）幼虫与卵的密度，提高了麦长管蚜被卵形异绒螨的寄生率，寄生蚜虫螨的平均数也明显升高，有翅蚜的寄生率高于无翅蚜，从而限制了蚜虫种群的增长、扩散［36］。小麦与豌豆间作，优势天敌瓢虫类和蚜茧蜂类均有较高的种群密度，天敌群落的丰富度明显提高，Shannon－Wiener多样性指数增加［37］。棉花与感蚜小麦品种以2∶3行间作的模式，可以明显降低棉花苗期的棉蚜（Aphis gossypii）数量，而捕食性天敌的数量显著提高［38］。秋季青花菜与荞麦或芥菜间作，可使甘蓝蚜［Brevicor yne brassicae （L．）］得到一定的控制，其寄生性天敌菜少脉蚜茧蜂 （Diaeretiell a r apae）的种群密度也显著提高［39］。

目前的应用中，也可以在主栽作物中种植一些非经济作物或杂草来调节昆虫的行为。在主栽作物玉米、高粱中种植一些非寄主植物糖蜜草（Melinis minutif lor a）可以有效降低害虫的为害水平，同时也增加了大螟盘绒茧蜂（Cotesia sesamiae）对蛀茎害虫幼虫的寄生率［40］。

3．3 种植诱集作物

根据协同进化的原理，所有植食性昆虫都会有一种或几种偏好的寄主植物。在主栽作物的田间种植小面积一定量的、能够吸引目标昆虫的诱集作物，能够阻止其为害主栽作物，将害虫集中到一个小的范围以便更有效地治理。在经济作物卷心菜田中种植一些转基因芥菜可以有效控制小菜蛾 （Pl utella xylostella）幼虫的数量［41］。油菜蚤跳甲 （Psylliodes chr ysocephal a）是甘蓝型油菜上重要的害虫之一，种植一些其诱集作物白菜型油菜能够降低油菜蚤跳甲对甘蓝型油菜的为害［42］。

种植一些适当的诱集作物也可以显著影响植食性昆虫的运动和定殖，有利于害虫的综合治理［43］。此外，诱集作物的选择还可以考虑天敌昆虫的因素，种植一些能够诱集天敌昆虫的作物也能够减轻害虫对主栽作物的为害。尽管诱集作物的应用是害虫生态调控的得力措施之一，但在实际操作时，诱集作物品种的选择、种植的时期、比例和布局等都是影响生态调控的重要因素，应科学、合理应用以达到良好的控制效果。

3．4 调节非作物生境

非作物生境中贮存着丰富的天敌资源，对作物生境中天敌节肢动物群落的建立与发展具有明显的促进和调节作用［44］。尤其当田间作物使用杀虫剂、杀菌剂时，非作物生境为天敌提供的食物库、避难所显得更为重要。其中，研究和探讨最多的非农作性生境是农田边缘带（fiel d mar gin），这种边缘带可以是杂草、草地、灌木、林地、水生群落或这些植物群落复合体所构成的半自然地带［45］。非作物生境资源以破碎化的小生境斑块散布于作物景观中时，天敌就比较容易进入作物生境，迁移扩散的限制作用将被弱化［46］。试验结果表明，草本边界能够吸引大量无脊椎动物，如黑角负泥虫 （Lema mel anopa）以及天敌如蜘蛛和寄生蜂等，当然还有部分害虫如蚜虫等，但对捕食性蜘蛛的效应大于蚜虫［47］。当农田进行集约耕作时，草本边界还可以作为蜘蛛和步甲的临时栖息地［48］。由此可见，农田边界在保护生物多样性方面有重要作用［49］，根据不同昆虫的生态对策调节非作物生境、优化田间生态结构也可以影响植食性昆虫与天敌的行为，达到生态调控的目的。另外，农田边缘带的宽度对其功能也有重要影响，如在耕地边缘引入人工播种的农田边界时，边界宽度只有≥3 m才能够有效地减轻肥料和杀虫剂等漂落物的影响并且为生物创建新的栖息地［50］。

4 展望

尽管很多试验和研究已经探讨了生物多样性对害虫及其天敌种群的影响，但是大多数工作尚未涉及多样性作物系统的生态评价和经济效益问题。尽管生物多样性能否作为一种害虫防治的方法目前还存在着争议，这主要是定量研究还很不充分，但其巨大的生态意义是不可否认的。保护和利用农田生物多样性，提高农业生态系统稳定性的措施，既要考虑措施的控害保益效果，又要便于农事操作。因此结合社会、经济和生态效益，农业生物多样性调控害虫的措施主要有：（1）合理、科学地进行作物间作、套作或轮作，对于某些作物也可以采取适当混作的方式，以提高作物的多样性，增加土地利用率。（2）在适当的地区种植诱集作物，减少对主栽作物的为害，同时可以集中对有害生物进行综合处理。（3）保护非作物生境，如保留田埂、水沟等地的具有较高耐受性的特殊杂草和开花植物等，为天敌提供必要的场所。

受人类活动影响，目前地球上物种灭亡速度之快令人震惊，生物多样性丧失已成为国际社会和生态学界最为关注的热点问题之一。随着研究的不断深入，农田生物多样性对害虫的调控作用势必成为未来生物防治的重要发展方向，对保护生态环境、生物安全、可持续发展具有重要的现实意义，符合自然、人类社会发展、进步的要求。

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