植物病毒操控介体昆虫行为和生物学特性研究进展

李 尧，厉欣怡，瞿 泽，相 颖

（1.中国农业科学院植物保护研究所昆虫功能基因组实验室，北京 100193；2.扬州大学植物保护学院，江苏扬州 225000）

植物病毒引起的病害占已知植物总病害的1/2，每年在全世界范围造成约11%的农作物损失和高达4 000 亿人民币的经济损失[1]。近85%的植物病毒依赖介体昆虫传播至寄主植物造成发病[2]。根据病毒的介体持续时间和巡回路径，虫媒植物病毒的传播模式可分为4 种类型：非持久型传播、半持久型传播、持久非增殖型传播和持久增殖型传播。非持久型和半持久型病毒感染昆虫后仅需要几秒钟至几小时即可传播至新寄主，而持久型病毒传播则需要几天至几周[3-4]。由此可见病毒在介体昆虫内的滞留时间直接决定病毒的传播速度。此外，介体昆虫的行为、适应性、发育、产卵等生物学特性对病毒在植物间的流行速率和扩散范围亦起至关重要的作用。因此，研究介体昆虫的行为、适应性和其他生物学特性将为植物病毒病防治提供理论基础[5]。

肯尼迪等人早在1951 年就发现，病毒感染的甜菜上蚕豆蚜（Aphis fabae）的生殖能力增强[6]。随后，100 余种虫媒植物病毒病传播系统中，均发现植物病毒可以操纵介体昆虫行为及其多种生物学特性[7]。然而，植物病毒操纵介体昆虫是否利于病毒流行，不同植物病毒操纵昆虫的策略和模式，以及植物病毒操纵介体昆虫的深层机制，这些科学问题亟待解决。本综述对植物病毒操纵介体昆虫模式和机制的研究进展进行总结，该领域的深入理解能够为植物病毒病防治提供新策略，对农作物生产和农业经济发展具有深远的指导意义。

1 植物病毒对介体昆虫行为和生物学特性的影响

植物病毒对介体昆虫的影响可间接通过寄主植物介导，亦可直接获毒后操纵介体昆虫自身。

1.1 植物病毒对介体昆虫的间接影响

介体昆虫对病毒感染的寄主植物更具有行为偏好。1960—2022 年已报道超50 个虫媒植物病毒系统，其中27 篇文献表明介体昆虫对携带病毒植物产生趋向、滞留或刺探取食增加等偏好行为，只有1 篇显示介体昆虫对无毒植物产生偏好，8 项研究显示无偏好或者存在矛盾结果[7-9]（见表1）。在持久型传播模式中，蚜虫、粉虱和蓟马等更偏好病毒侵染的寄主植物。半持久型传播病毒侵染的植物同样对其介体昆虫蚜虫和粉虱具有更强吸引力。而非持久型传播模式下，除了花椰菜花叶病毒科和雀麦花叶病毒科病毒侵染的植物对介体昆虫有初始吸引作用，大量马铃薯Y 病毒科病毒对不同蚜虫产生不同影响。

表1 1960—2022 年文献报道的植物病毒对不同介体昆虫行为和生物学特性的影响

介体昆虫在病毒感染的寄主植物上产生生物学特性的显著变化。根据收集的资料，28 篇文献表明介体昆虫在病毒感染的植物上具有更强的寿命、生长和产卵等生物学特性参数，15 个具有相反效应，13 个无显著变化（见表1）[7,10-11]。持久型病毒感染的植物上，介体昆虫蚜虫、粉虱和蓟马等产生寿命延长、生长加快和产卵增加等现象。在非持久型传播的病毒中，雀麦花叶病毒科、马铃薯Y 病毒科、花椰菜花叶病毒科和呼肠病毒科病毒减弱介体昆虫的生物学特性，只有1 种蚜虫和甲虫的研究显示相反结果。总之，植物病毒通过间接改变寄主植物影响了昆虫的行为偏好和其他生物学特性，利于自身传播流行。

1.2 植物病毒对介体昆虫的直接影响

植物病毒除了通过影响植物间接影响介体昆虫，还可以在获毒后直接影响介体昆虫（见表1）。该类研究主要发现于持久型传播病毒-介体昆虫系统中。相比无毒的粉虱，持久型番茄斑驳病毒感染的介体烟粉虱需要花费更长时间分泌唾液。黄症病毒科病毒可以影响蚜虫对寄主植物气味的反应[12]。

植物病毒还可以直接影响其介体昆虫的生物学特性。例如，番茄斑萎病毒侵染会加强其介体蓟马的各项生物学特性，凤仙花坏死斑病毒会减弱西花蓟马的生物学特性[13]。总之，植物病毒直接感染介体后，可以直接操纵介体昆虫的取食、趋向等行为和改变其生物学特性，从而帮助自身传播。

2 植物病毒操纵介体昆虫行为和生物学特性的机制

植物病毒可通过影响寄主植物间接影响介体昆虫的机制已研究比较透彻。1）病毒侵染常常引起植物外部性状的改变，如黄化症状等，从而视觉上吸引载体昆虫着落，包括蚜虫、粉虱等[7]。2）病毒侵染可改变寄主植物的营养成分等性状，通过味觉影响介体昆虫的行为。水稻东格鲁病毒的侵染改变了水稻的碳水化合物和酚醛含量，促进了二点黑尾叶蝉（Nephotettix virescens）的飞行[14]。3）病毒侵染诱导寄主植物的植物挥发物等次级代谢产物改变，从嗅觉上调控介体昆虫的行为。大量研究发现黄瓜花叶病毒和大麦黄矮病毒可以改变相应寄主植物的挥发物吸引介体蚜虫，从而加速病毒传播[15]。因此，植物病毒间接影响介体昆虫行为和生物学特性是通过改变寄主外部性状、营养成分和次级代谢产物实现的。

相较而言，植物病毒直接操纵介体昆虫行为和生物学特性的机制研究较少。多项研究表明病毒通过调控昆虫的取食和寄主选择行为以利于自身的传播。然而，目前只有屈指可数的研究推测水稻病毒对稻飞虱行为的影响可能通过影响其嗅觉基因，具体机制尚待挖掘。

3 结语

综上所述，来自多个植物病毒系统的研究结果支持了植物病毒通过操控介体昆虫生物学特性促进自身传播的进化策略。然而，种群之间差异和生物特性改变的不一致表明植物病毒引起的效应可能并不相同，这些差异及其发生规律有待进一步研究。此外，现有研究尚未从物种维度对整个植物-病毒-昆虫模型系统进行全面评估，并且尚未对植物病毒直接操纵介体昆虫的机制做出足够的研究和解析。未来，这些领域将是研究的热点和重大科研产出的方向。这些科研领域的成果也将成为防治植物病毒病的理论基础，为研发高效绿色的病虫害防控技术开辟新思路。