丛枝菌根真菌影响植物病害的研究进展

马俊 李珊 顾鹏程 王其传 吴亚胜

摘 要 丛枝菌根真菌（Arbuscular Mycorrhizal Fungi，AMF）广泛存在于自然界中，在提高植物抵抗病害胁迫中起到积极作用。为进一步加快农业投入品的减量增效步伐，提高生物防治在农作物种植中的应用比例，总结了近年来国内外在丛枝菌根真菌对植物病害的影响及其作用机制的研究进展，同时展望了丛枝菌根真菌的进一步研究及应用方向。

关键词 丛枝菌根真菌；植物病害；抗病机制；次生代谢物

中图分类号：S476.9 文献标志码：A DOI：10.19415/j.cnki.1673-890x.2023.02.009

丛枝菌根真菌（Arbuscular Mycorrhizal Fungi，AMF）是一种活体营养型的土壤真菌，从属于球囊菌门（Glomeromycota），能与约80%的陆生植物根系形成互利共生关系[1]。AMF通过侵染植物根系与植物建立共生关系，并显著改善植物矿质营养和水分吸收及运输，对植物的生长起到促进作用。这种作用类似于豆科植物与根瘤菌的共生关系，但又具有其独特性，如可以在植物抵抗非生物和生物胁迫过程中起到积极的作用。农作物在生长过程常受到病虫害的影响，产量出现严重下降。传统利用杀菌剂处理病虫害的方式不仅会引起农药残留问题，而且严重影响我国农业的绿色可持续发展，迫切需要一种替代性的安全措施。AMF可作为植物病害的潜在生物防治剂，在农业领域可作为化学农药的有效替代品，有利于提高农业生产可持续性，助力解决化学农药残留对人们健康的危害问题。

1 AMF对植物病害的影响

丛枝菌根真菌在植物病害中的作用已有大量研究。SAFIR等首次发现洋葱接种AMF能降低由洋葱粉色根腐病菌（Pyrenochaeta terrestris）引起的粉色根腐病的发生率[2]。已有大量文献证实预先接种AMF的寄主植株可以增强植物对病害的抗性，且菌根侵染率与植物发病率有直接关系[3]。AMF可以减轻一些病害的严重程度，如真菌病原物、病毒、细菌及线虫等。接种AMF能够显著促进植株生长，增强其对土传病原菌的抗性，改善连作土壤环境，从而减轻苹果连作障碍，对西瓜立枯病、水稻稻瘟病、草莓枯萎病、茅苍术根腐病害等也有效果[4-8]。AMF与其他有益菌的联合对病害的防治效果也有广泛研究，目前普遍认为AMF与其他微生物联用可以有效提高植物的抗病性[9]。

2 AMF影响植物病害的作用机制

植物-丛枝菌根真菌相互作用的研究主要集中在植物营养-碳交换的生理机制和控制上。人们对菌根提供非营养益处的机制还不是很清楚，如抑制土传疾病和增强植物对病害的抗性机制。有研究认为AMF对植物抗病能力的提高作用主要是因为改善了植株的矿质营养状况，但一般认为AMF提高寄主植物抗病性的机制包括改善根系形态结构、提高植物营养吸收能力、提高其竞争能力、改善根际微生物环境、诱导植物产生抗性等[10]。

与未接种AMF植株相比，菌根植物会产生防御相关的分子物质，如酚类物质（Phenolics）、独脚金内酯（Strigolactone，SL）等生物活性物质，这些物质在植物防御反应体系中起到重要作用。研究认为，AMF可促进植物产生大量的植物抗毒素（Phytoalexins）、苯丙烷类代谢途径酶（Enzymes of the phenylpropanoid pathway）、几丁质酶（Chitinases）、β-1，3-葡聚糖酶（β-1，3-glucanases）、过氧化物酶（Peroxidases）、致病相关蛋白（Pathogenesis-related proteins）、胼胝质（Callose）、富羟脯氨酸糖蛋白（Hydroxyproline-Rich Glycoproteins，HRGP）和酚类物质（Phenolics）[11-12]。菌根植物对根际病原菌有更强的耐受性，配合育种技术可以使植物具有更强的抗病性。AMF在侵染过程中与病原菌竞争侵染位点和能源物质，根系表皮在遭到病原菌入侵时，细胞壁不断木质化、硅质化，加大了病原菌的入侵难度，从而提高植物抗病性[13]。

2.1 AMF对植物生长的影响

AMF与植物形成共生关系，在寄主植物根系中形成网络结构，可以促进植物对土壤中氮、磷、钾等矿质元素的吸收，使植物更具有活力，从而增强植物抗性，弥补了病原体引起的植物生物量和功能的损失。如当与寄主葡萄的根系形成共生关系后，AMF可以起到有效的促生作用，这可能与AMF增加了植株的氮、磷、钾等矿质元素含量、促进植物光合作用有关；接种AMF的葡萄组培苗根系活力及根系磷酸酶活性显著增强，根系中矿质养分显著提高，光合作用效率得到提高，同化产物积累增加，有效提高幼苗移栽成活率[14]。

2.2 AMF对植物代谢物质的影响

酚类是植物重要的次生代谢产物，如类黄酮、酚酸和单宁等，这些物质在结构上具有一定的共性，即芳香环上氢原子被羟基或其他功能基团所取代。这些物质参与植物逆境防御，并起到重要作用，AMF与植物根系建立互利共生关系后，对植物的次生代谢物质的合成也具有重要影响。

李建福和王明元在研究中发现，接种AMF后，在植物根系形成菌根的过程中会诱导植物产生酚类物质，如黄酮醇、咖啡酸、槲皮黄酮、对羟基苯甲酸和类黄酮等[15]。酚类物质在AMF-寄主植物共生体中可能的作用机制主要包括AMF可以影响植物体内酚类物质的产生，酚类物质也对AMF的生长繁殖产生影响，如孢子的萌发、菌丝的分枝，酚类物质还可能具有加强AMF与寄主植株的共生关系等作用。

有研究证明，AMF共生改善了葡萄对柱孢属和蜜环菌属等根系真菌性病原菌的耐受性，还提高了对体外寄生的土壤根结线虫和剑线虫的抗性[9，16-18]。有研究发现，不同葡萄品种接种AMF后，在霜霉病和灰霉病侵染時，芪类化合物活跃成分含量上升，芪类化合物合成途径中的苯丙氨酸酶（PAL）、芪合酶（STS）和白藜芦醇-氧-甲基转移酶（ROMT）基因表达上调[19]。接种AMF可以增强葡萄接触空气部分的防御反应能力以应对活体和死体的病菌，而且受到基因种类、植物栽培种和病毒类型不同的强烈影响[20]。

AMF增加植物次生代谢物质具有以下特点：1）不同AMF菌种对植物次生代谢产物的影响不同；2）AMF对植物不同部位的次生代谢产物影响程度不同；3）AMF对植物次生代谢产物的影响受到环境条件限制；4）混合接种效果要好于单独接种；5）接种时植物的生长状态也会对植物次生代谢物质含量产生影响；6）添加适量的氮、磷、铁等矿质元素能够促进次生代谢产物的积累[20]。

在AMF对植物次生代谢物质合成产生影响的同时，AMF侵染植物根系的分泌物也可以从不同程度上影响土壤中微生物组成。在AMF侵染对葡萄在连作土壤中生长研究中，接种AMF的葡萄扦插幼苗，其地上、地下部分生理指标及根系分泌物种类与含量均受到菌根的积极作用，如提高葡萄地上及地下生长量，提高叶片抗氧化酶及根系活力，并且改善根系分泌物质及土壤环境[21]。

3 AMF诱导植物抵抗病害的作用机制

AMF在侵染植物根系后可以激发植物病害防御系统，这与菌根诱导抗性（Mycorrhiza-Induced Resistance，MIR）有关。CAMERON等提出，MIR对寄主植物提供了广泛的系统保护作用，并与病原菌侵染后的系统获得性抗性（Systemic Acquired Resistance，SAR）和非病原菌侵染后的诱导系统抗性（Induced Systemic Resistance，ISR）具有相同的特征[22]。在AMF侵染根皮层时，根系会分泌独脚金内酯，而植物体对AMF的反应与活体营养病原体引起的防御反应相似，植物天然免疫系统识别真菌的微生物相关分子模式（MAMPs），触发免疫并产生信号抑制，由此诱导SAR启动。

AMF引起的防御激素水平调节被认为是启动植物增强病原菌防御的重要因素。在共生关系建立的早期，植物内源水杨酸（SA）水平升高导致植物防御基因表达量升高，但这些基因随后被抑制，从而导致AMF成功定殖。植物的一些激素变化可以限制AMF的定殖，而另一些则促进AMF的侵染。如AMF促进植物激素脱落酸（ABA）的产生，ABA在抗病反应中的作用是复杂的，取决于互作的阶段和性质。有研究认为ABA能够抑制SA依赖型防御生物病原菌的作用，并在早期通过如微生物相关分子模式（MAMP）诱导气孔关闭、活性氧和细胞壁增强起到防御作用[23]。尽管ABA作为系统性MIR信号的潜在作用可能是短暂的，但其在植物木质部和韧皮部的移动性，使得该激素可能成为一个作为补充长距离MIR信号的候选激素，并引发细胞壁防御机制。

AMF在植物根系定殖后期，SA水平回落，宿主植物感知菌根分泌物传递的信号后形成ISR，产生茉莉酸（JA）和乙烯（ET）进行防御，由此激活JA途径，因此JA很可能是通过ISR对MIR产生影响，但是JA能否作为ISR的内源信号尚待进一步研究。AMF与植物的共生体可以通过表达MIR保护植物免受病原菌攻击，虽然MIR的作用机制尚不完全清楚，但MIR的确会增加防御酶活性或介导病程相关蛋白表达升高。

4 展望

我国是农业大国，减少化肥和农药等农用人工化学品的使用，需要辅以有效的生物防治和生物肥料等措施。目前，我国对AMF的研究仍局限于实验室阶段，虽然已经有大量研究证明了AMF可以对植物生长过程起到有效调节作用，在农业生态系统中的病害逆境胁迫中也起到积极作用，但是AMF在农作物栽培中的应用仍然不足。除了AMF的培养技术需要进一步探索，还需要利用已经建立的AMF菌种库资源，在设施栽培蔬菜、果树林木、大田农作物、药用植物等植物上的應用进行实践探索，进一步系统地研究AMF提高植物抗病作用机制，并综合考虑与其他有益菌群的配合作用。

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（责任编辑：张春雨）