螺虫乙酯对丽蚜小蜂寄生能力的亚致死效应

羊绍武 田烨 陆园 张薄 陈国华 张晓明

摘要 为了明确螺虫乙酯大量使用后残留剂量对丽蚜小蜂寄生能力的亚致死效应，本研究在测定螺虫乙酯对丽蚜小蜂室内毒力的基础上，研究了不同浓度螺虫乙酯对丽蚜小蜂寄生功能反应的影响。结果表明LC10、LC30和LC50的螺虫乙酯均可降低丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的瞬时攻击率。经LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的处理时间延长，达0.13 d，寄生上限降低，寄生效能被抑制。经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的处理时间缩短，仅0.04 d，寄生上限提高，寄生效能被促进，但其平均寿命仅13.07 d;当烟粉虱若虫密度较高时，LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应提高。LC50的螺虫乙酯可抑制丽蚜小蜂的寄生能力，而LC10的螺虫乙酯可刺激丽蚜小蜂，提升寄生效能，但缩短了成虫寿命。田间使用螺虫乙酯防治烟粉虱时，应注意其残留量对丽蚜小蜂寄生能力的亚致死效应。

关键词 亚致死效应; 螺虫乙酯; 丽蚜小蜂; 烟粉虱; 寄生能力

中图分类号： S 481.1

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2022021

Abstract In order to determine the effect of lethal concentration of spirotetramat on the parasitic ability of Encarsia formosa Gahan， we investigate the functional responses of E.formosa on Bemisia tabaci Gennadius under lethal concentration of spirotetramat based on determining the laboratory toxicity of spirotetramat on E.formosa. The results showed that instantaneous attack rates of E.formosa on B.tabaci under lethal concentration spirotetramat at LC10， LC30 and LC50 were reduced. The treatment time of E.formosa on B.tabaci was extended and reached to 0.13 d after exposure to spirotetramat at LC50， while its maximum parasitized hosts was reduced and its parasitic efficiency was inhibited. The treatment time of E.formosa on B.tabaci was shortened， only 0.04 d， and the average life of E.formosa was shortened， only 13.07 d after exposure to spirotetramat at LC10， while its maximum parasitized hosts was increased and its parasitic efficiency was promoted. Meanwhile， the searching efficiency of E.formosa on B.tabaci was promoted when the host density was high. These findings demonstrated that spirotetramat inhibited parasitic ability of E.formosa upon exposure to its LC50 concentration， and induced hormesis in E.formosa upon exposure to its LC10 concentration and accelerated its parasitic ability， but the average life was shortened. We should pay attention to sublethal effect of spirotetramat on parasitic ability of E.formosa when it was used for B. tabaci control in field.

Key words sublethal effect; spirotetramat; Encarsia formosa; Bemisia tabaci; parasitic ability

丽蚜小蜂Encarsia formosa Gahan隶属膜翅目Hymenoptera蚜小蜂科Aphelinidae，其作为粉虱类害虫的优势寄生性天敌，被多个国家广泛应用于田间防治烟粉虱Bemisia tabaci （Gennadius）［1-3］。丽蚜小蜂可寄生1～4龄粉虱若虫，主要寄生3龄若虫，常温下单雌产卵量超过90粒，羽化率高达98.4%［4-5］。我国于1978年从英国引入该蜂后，其对我国田间烟粉虱表现出了良好的控害能力［3］，李姝等［6］使用丽蚜小蜂防治烟粉虱，防治效果可达60%以上;武琳琳等［7］研究表明，多次放蜂后，丽蚜小蜂对粉虱的防治效果可达80%以上。

在烟粉虱的綜合防治过程中，尽管化学农药对非目标生物所产生的不利影响以及对环境安全的威胁引起了越来越多的关注，但化学杀虫剂仍广泛用于防治烟粉虱［8-10］。杀虫剂的毒性随着时间的推移和环境的变化而逐渐减弱，会对田间天敌昆虫产生亚致死效应而影响天敌昆虫的控害能力。杀虫剂对寄生性天敌昆虫控害能力的直接影响是降低其寄生率和产卵量，李增梅等［11］在多杀霉素对菜蛾绒茧蜂Cotesia plutellae （Kurdjumov）的致死和亚致死效应研究中指出，多杀霉素可显著降低菜蛾绒茧蜂的寄生率，影响菜蛾绒茧蜂的寄生能力;噻虫嗪也可显著降低短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum Riley的寄生率［12］。王华玲等［13］研究发现，亚致死剂量的多杀霉素可导致阿里山潜蝇茧蜂Fopius arisanus （Sonan）的产卵量降低;吡虫啉和噻虫嗪也可显著降低短管赤眼蜂的产卵量［14］。沈顺章等［15］在研究几种杀虫剂对日本食蚧蚜小蜂Coccophagus japonicus Compere的毒性中也发现，螺虫乙酯可明显降低日本食蚧蚜小蜂的寄生率及产卵量。因此，在烟粉虱的综合防治过程中，化学杀虫剂的使用也可能会对丽蚜小蜂控制烟粉虱的能力产生影响，研究杀虫剂对丽蚜小蜂寄生能力的亚致死效应具有重要意义。

螺虫乙酯（spirotetramat）是一种季酮酸类化合物，具有双向内吸传导性［16］，在烟粉虱综合防治过程中被广泛使用。昆虫取食或接触后会干扰昆虫的脂肪合成，导致卵和幼虫死亡，降低昆虫的繁殖力［17］。植物吸收螺虫乙酯需要一定的时间［18-21］，在此过程中，其在植物表面的残留浓度逐渐降低，对接触到的天敌昆虫有可能产生亚致死效应。探究螺虫乙酯对烟粉虱优势寄生性天敌丽蚜小蜂寄生能力的亚致死效应可为烟粉虱的综合防治提供理论依据。因此，本研究在测定螺虫乙酯对丽蚜小蜂室内毒力的基础上，通过不同浓度螺虫乙酯对丽蚜小蜂的处理，测定丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生功能反应和搜寻效应，旨在为更好地协调烟粉虱的化学防治和生物防治提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

22.4%螺虫乙酯悬浮剂（SC），拜耳股份公司。供试丽蚜小蜂采自云南省昆明市周边的四季豆上，并于室内利用MED型烟粉虱饲养，烟粉虱由云南省农业科学院提供，于室内利用四季豆饲养。供试昆虫种群均于室内无杀虫剂环境中饲养1年以上。四季豆植株单株种植于花盆內，待长出第一对真叶后掐顶。将室内饲养的烟粉虱接于四季豆真叶让其产卵，24 h后移除全部成虫，待叶背烟粉虱若虫发育至3龄时备用。

1.2 螺虫乙酯处理丽蚜小蜂

采用二次稀释法，使用蒸馏水将螺虫乙酯配制成不同亚致死浓度（LC10：72.79 mg/L，LC30：101.43 mg/L，和LC50：127.63 mg/L）的药液，采用玻璃管药膜法，分别将不同亚致死浓度的螺虫乙酯倒满指形管（直径3 cm，高6 cm）［22］，使指形管内壁充分接触药液，停留10 s后倒掉药液，室温下垂直悬挂晾干，使内壁形成药膜。将羽化24 h内的丽蚜小蜂成虫移入有药膜的指形管，每个指形管分别移入10头，待其在管内自由爬行1 h后转移至干净无药的指形管，封住管口并饲喂10%的蜂蜜水。将各处理放置于人工气候箱中饲养（温度25℃，湿度60%～70%，光照强度60%，L∥D=14 h∥10 h），24 h后检查并记录各浓度处理下丽蚜小蜂成虫存活情况，观察时轻拍指形管管壁，用细毛笔轻触虫体，2次不动则记录为死亡［23-25］，选择各处理后仍具有活动能力的丽蚜小蜂备用。

1.3 不同浓度螺虫乙酯处理后丽蚜小蜂的功能反应

将供试四季豆叶片背面烟粉虱3龄若虫的数量调整至1、2、4、8、16头/叶和32头/叶，叶柄用浸湿的棉球包裹后放入透气的塑料罐（直径10 cm，高5 cm）中，每罐分别放入经过不同浓度螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂1头，待其在罐中自由寄生24 h后移除。之后将塑料罐移入人工气候箱，饲养条件同1.2，观察烟粉虱若虫被寄生情况，直至烟粉虱若虫全部羽化、死亡或变为黑蛹，对死亡的若虫于体视显微镜下确定其是否被寄生［26-27］。以蒸馏水处理为对照，处理各重复5次。

1.4 不同浓度螺虫乙酯处理后丽蚜小蜂成虫寿命测定

将供试四季豆叶片背面烟粉虱3龄若虫的数量调整至50头/叶，叶柄用浸湿的棉球包裹后放入透气的塑料罐（直径10 cm，高5 cm）中，每罐分别放入经过不同浓度螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂1头，之后将塑料罐移入人工气候箱，饲养条件同1.2。每24 h更换1次带有烟粉虱3龄若虫的新鲜叶片，直至丽蚜小蜂死亡，记录丽蚜小蜂存活天数。以蒸馏水处理为对照，每处理重复30次［28］。

1.5 数据分析

试验数据采用Holling Ⅱ圆盘方程拟合，Na=aNT/（1+aThN），寻找效应（S）采用Holling提出的寻找效应与寄主密度的模型进行拟合：S=a/（1+aThN）［29］，式中，Na为被寄生的烟粉虱若虫数，N为供丽蚜小蜂寄生的若虫数，a为瞬时攻击率，T为寄生时间（d），Th为处理一头若虫所需时间，丽蚜小蜂的理论最大寄生量Namax=1/Th。不同浓度螺虫乙酯处理下丽蚜小蜂成虫寿命数据采用SPSS 20.0通过LSD法进行差异显著性分析。采用Origin 2018进行方程拟合并制图。

2 结果与分析

2.1 不同浓度螺虫乙酯处理后丽蚜小蜂的寄生功能反应

在不同浓度螺虫乙酯处理后，丽蚜小蜂的寄生量均随着烟粉虱若虫密度的增长而逐渐增加，烟粉虱若虫密度越高，丽蚜小蜂的寄生量增长越平缓，并最终趋于稳定（图1）。说明经过LC10、LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生功能类型均属于Holling Ⅱ型。

不同浓度螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的瞬时攻击率均低于对照，LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的瞬时攻击率稍高，为0.89，随着螺虫乙酯浓度升高，丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的瞬时攻击率明显降低。经LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的处理时间最长，达0.13 d，经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的处理时间最短，仅0.04 d。经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生上限较对照明显升高，达24.88头，而经LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生上限较对照明显降低，仅7.87头。经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生效能升高明显，达22.03，经LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生效能明显降低，分别仅为9.01和4.84（表1）。

2.2 不同浓度螺虫乙酯处理后丽蚜小蜂的寄主搜寻效应

不同浓度螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应均随着烟粉虱若虫密度的升高而降低。在烟粉虱若虫密度为1、2头/叶和4头/叶时，相较于对照，经LC10、LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应均有不同程度的降低。在烟粉虱若虫密度为8头/叶时，经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应为0.69，与对照（0.68）差别较小，而经LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应相较于对照明显降低，仅为0.47和0.38。在烟粉虱若虫密度为16头/叶和32头/叶时，经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应分别为0.56和0.41，相较于对照（0.48和0.31）明显升高，而经LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应（LC30：0.37和0.26;LC50：0.27和0.18）相较于对照明显降低（图2）。

2.3 不同浓度螺虫乙酯对丽蚜小蜂成虫寿命的影响

不同浓度螺虫乙酯对丽蚜小蜂成虫寿命影响不同。经LC30和LC50的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂成虫寿命分别为16.67 d和19.80 d，相较于对照（18.37 d）差异不显著;而经LC10的螺虫乙酯处理后的丽蚜小蜂成虫寿命仅为13.07 d，相较于对照显著缩短（F3，119=7.623 0;P=0.000 1）（图3）。

3 结论与讨论

本研究发现，经不同浓度螺虫乙酯处理的丽蚜小蜂对烟粉虱3龄若虫的寄生功能反应类型仍属于Holling Ⅱ型，但对瞬时攻击率、处理时间、寄生上限等参数存在不同程度的影响。王华玲等［13］在多杀霉素对阿里山潜蝇茧蜂的亚致死效应研究中发现，不同浓度多杀霉素处理下，阿里山潜蝇茧蜂对橘小实蝇Bactrocera dorsalis （Hendel）卵的寄生功能反应类型仍属于Holling Ⅱ型;唐超等［30］在研究农药亚致死剂量对椰甲截脉姬小蜂Asecodes hispinarum Boucˇek功能反應的影响中也指出，杀虫剂的亚致死效应未改变椰甲截脉姬小蜂功能反应模型的结构，但对模型的各项参数影响明显，本研究结果与其一致。

本研究结果表明，LC50的螺虫乙酯明显抑制了丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的寄生效能和搜寻效应，其瞬时攻击率和寄生上限明显降低，处理时间明显延长。马雪［28］研究了3种杀虫剂对棉蚜Aphis gossypii Glover主要天敌的影响，LC50的吡虫啉、吡蚜酮或氟啶虫酰胺可显著影响棉蚜茧蜂Lysiphlebia japonica Ashmead的控害能力，降低其瞬时攻击率和最大理论寄生量，延长其处理单头寄主所用时间。古德就等［31］研究了农药亚致死剂量对菜蚜茧蜂Diaeretiella rapae （M′ Intosh）的影响，亚致死剂量的抗蚜威、氯氰菊酯和乐果可引起菜蚜茧蜂的钝态反应，影响其搜索寄主的能力，降低攻击率，结果均与本研究一致。

本研究发现，LC10的螺虫乙酯明显缩短了丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的处理时间，提高了寄生上限，其寄生效能被明显促进;当烟粉虱若虫密度较高时，LC10的螺虫乙酯还促进了丽蚜小蜂对烟粉虱若虫的搜寻效应。该结果可能是由于低浓度的螺虫乙酯使丽蚜小蜂产生了毒物兴奋效应（hormesis）。毒物兴奋效应是一种高剂量接触呈抑制作用而低剂量接触呈刺激或促进作用的一种双向剂量-效应关系（biphasic dose-response relationship）［32-33］。寄生性天敌对杀虫剂的兴奋效应主要表现在其对寄生性天敌寄生能力等方面的刺激，王坤等［34］研究了高效氯氰菊酯对螟黄赤眼蜂Trichogramma chilonis Ishii繁殖的亚致死效应，发现较低浓度的高效氯氰菊酯可显著刺激螟黄赤眼蜂产卵，增加其单雌产卵量;Wang等［35］研究了新型和传统杀虫剂对丽蚜小蜂的影响并指出，低浓度的阿维菌素、烯啶虫胺、吡虫啉和噻虫嗪均能提高丽蚜小蜂的寄生率;Yang等［22］的研究也表明，LC10的螺虫乙酯可明显促进丽蚜小蜂对烟粉虱的定位能力，刺激其寄生产卵，结果与本研究相似。但在LC10的螺虫乙酯处理后，丽蚜小蜂成虫寿命明显缩短。沈顺章等［15］研究表明，24%螺虫乙酯1 000倍或1 500倍液均可使日本食蚧蚜小蜂的成虫寿命明显缩短，不同浓度螺虫乙酯造成类似结果可能是由于螺虫乙酯对不同种类寄生蜂的毒性差异造成的。较低浓度螺虫乙酯刺激了丽蚜小蜂产卵寄生，寄生过程中能量的过度消耗和未及时补充营养物质可能是造成其成虫寿命缩短的原因［36-37］。

本研究利用寄生功能反应模型评价了不同浓度螺虫乙酯对丽蚜小蜂寄生能力的影响。系统评价寄生性天敌的控害能力不仅应研究其对害虫的寄生能力，还应关注其发育历期、羽化率和体型大小等生长发育相关指标［38-40］。沈顺章等［15］在研究几种杀虫剂对日本食蚧蚜小蜂的毒性中指出，螺虫乙酯不仅可降低日本食蚧蚜小蜂的寄生率和产卵量，其对日本食蚧蚜小蜂的羽化率也存在不同程度的负面影响，随着螺虫乙酯浓度的升高，日本食蚧蚜小蜂的羽化率降低越明显。因此，系统评价螺虫乙酯对丽蚜小蜂控害能力的亚致死效应，还应注重螺虫乙酯对丽蚜小蜂亲代及其子代的生长发育、寄生能力等方面的影响，以期更加全面系统地评价螺虫乙酯对丽蚜小蜂的亚致死效应。

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（责任编辑：田 喆）