城市绿地中鸟类对小叶榕果实的取食和传播作用

汪国海 唐创斌 韦丽娟 农万廷 黄秋婵 董佩佩

摘要 2020年9—11月借助Safari 10×42 變焦双筒望远镜，采用焦点扫描法对访问小叶榕（Ficus microcarpa）果实的鸟类的取食行为（鸟类种类、取食频次、取食时间、取食量、取食方式和传播距离）进行观察，同时采用随机森林模型（random forest model）探讨鸟类功能特征对果实取食量和传播距离的影响。结果表明，小叶榕能吸引6种（1目3科）食果鸟类以整吞的方式取食其果实，其中红耳鹎（Pycnonotus jocosus）、白喉红臀鹎（Pycnonotus aurigaster）、白头鹎（Pycnonotus sinensis）是小叶榕果实的主要传播者。不同鸟类对小叶榕果实的取食频次存在显著差异（t=3.338，df=5，P=0.021），而取食量、取食时间和访问只数均存在极显著差异。7个变量（访问只数、取食方式、取食时间、翅长、尾长、体重和体长）对果实取食量的解释率为24.31%，其中鸟类访问只数与果实取食量间存在明显的正相关。鸟类体型特征变量（翅长、尾长、体重和体长）对鸟类传播距离的解释率为17.88%，其中翅长和体长均与传播距离间存在极显著正相关。说明鸟类的功能特征会影响其对小叶榕果实取食行为，进而影响其种群的自然更新。

关键词 小叶榕；食果鸟类；体型特征；种子传播；城市绿地

中图分类号 X 174  文献标识码 A  文章编号 0517-6611（2023）07-0053-03

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2023.07.014

Foraging and Dispersal of Birds on Ficus microcarpa Fruit in Urban Green Space

WANG Guo-hai1， TANG Chuang-bin1， WEI Li-juan2 et al

（1.College of Chemistry and Bioengineering， Guangxi Normal University for Nationalities， Chongzuo， Guangxi 532200;2.College of Mathematics， Physics and Electronic Information Engineering， Guangxi Normal University for Nationalities， Chongzuo， Guangxi 532200）

Abstract With Safari 10×42 zoom binoculars， the focus scanning method was adopted to observe the bird foraging behavior （bird species， feeding frequency， foraging time， foraging amount， foraging methods and dispersal distance） of Ficus microcarpa fruits from September 2020 to November 2020.At the same time， the random forest model was used to explore the effects of bird functional characteristics on the number of seeds foraging amount and the dispersal distance.The results showed that Ficus microcarpa cloud attracted 6 species of frugivorous birds to swallowed the whole fruit， and Pycnonotus jocosus， Pycnonotus aurigaster and Pycnonotus sinensis were the potential seed dispersers of Ficus microcarpa. There were significant differences in the foraging times （t=3.338， df=5， P=0.021）， but there was highly significant difference in the foraging amount， foraging time， foraging numbers.The interpretation rate of seven variables （number of visits， feeding pattern， feeding time， wing length， tail length， body weight and body length） on seed foraging amount was 24.31%， and there was significant positive correlation between the number of visits of birds and the seed foraging amount. The explanation rate of bird body traits （wing length， tail length， body weight and body length） to seed bird dispersal distance was 17.88%， and there was significant positive correlation between wing length and body length and dispersal distance.The result showed that the functional traits of birds would affect the foraging behavior on the fruits of F. microcarpa， and then affect the natural regeneration of its population.

Key words Ficus microcarpa;Frugivorous bird;Morphological characteristics;Seed dispersal;Urban green space

基金项目 广西民族师范学院高层次人才科研启动项目（2018FG008，2021BS002）；广西壮族自治区教育厅第四批民族院校特色学科建设立项建设学科项目。

作者简介 汪国海（1986—），男，广西乐业人，讲师，博士，从事动植物协同进化研究。通信作者，讲师，硕士，从事动物营养学研究。

收稿日期 2022-05-17

绿地建设是现代城市建设的重要内容，是保护、恢复和提高城市生物多样性的重要举措［1］。但近年来随着城市道路硬化面积的不断扩大，绿地植物的果实或种子很难通过风力和重力作用而就地萌发，导致许多绿地植物的种群更新较为困难。鸟类作为城市生态系统中的重要组成部分，绿地中的植物不仅能为鸟类提供丰富的食物来源［2］，同时由于不同鸟类间的食性、行为、体型特征、取食方式、活动模式和生境选择偏好等存在明显差异［3］，这些生态功能差异性能提高种子到达适宜萌发的微生境中并占据新的生态位的机会，从而对植物种群的更新、基因流动和物种多样性的维系起着重要作用［4-5］。

许多研究表明，不同食果鸟类对同种植物种子传播有效性的贡献存在明显差异，这种贡献差异与鸟类的功能特征有关，尤其是鸟类的形态功能特征［6-7］。如小体型鸟类虽然经常访问目标母树，但其每次访问时取食的果实数量较少且其更倾向于将种子直接沉积在目标母树附近［3］；而大型鸟类的访问时间更长且具有较大的鸟喙和消化道容量，能同时以整吞的方式取食大量不同类型的植物种子，加之其较强的飞翔能力和活动范围，能将植物种子传播到不同类型的生境中，从而更有利于植物种群的空间扩散［8-9］。此外，这种贡献差异也可能与植物功能特征（母树结实率、果实大小、颜色及次生物质浓度）有关［10］。如较高的母树结实率意味其能为鸟类提供充足的食物来源［11］，鲜艳的果实颜色能对鸟类形成强烈的视觉吸引作用［12］。因此，鸟类对植物种子的传播有效性同时受动植物功能特征影响。

小叶榕（Ficus microcarpa）隶属于桑科（Morus）榕属（Ficus）常绿植物，在我国广东、广西、贵州等南方地区主要应用于城市道路绿化、园林景观营造以及生态造林等［13］。小叶榕果实呈扁球形，成熟后由绿色转为粉红色或紫黑色，符合依赖动物取食后进行传播的特征。但目前对鸟类在小叶榕种子传播中的作用研究鲜见报道。因此该研究以分布在城市绿地中的小叶榕为研究对象，通过观察鸟类对其果实的取食行为，探讨鸟类在其种群更新中的作用，为后期进一步研究城市生态系统中的动植物协同进化网络及绿地建设提供基础数据参考。

1 研究区域概况与研究方法

1.1 研究区域概况

该研究主要在广西民族师范学院校园内（22°23′N，107°23′E）进行。该区域属于南亚热带季风气候，年平均气温21～22 ℃；年降雨量1 200 mm，有明显的旱季和雨季之分（雨季4—9月，旱季10月—翌年3月），其中80%的降雨量都集中在雨季；年无霜期达340 d，年日照时数高达1 600 h。校园内种植有大量的果实植物，包括海南蒲桃（Syzygium cumini）、秋枫（Bischofia javanica）、香樟（Cinnamomum camphora）、海桐（Pittosporum tobira）等，这些植物果实能为食果鸟类提供大量的食物来源。

1.2 研究方法

2020年9—11月，选取5～6株结实率高且易于观察的小叶榕植株作为目标母树，每天06：00—08：00和15：00—17：00借助Safari 10×42变焦双筒望远镜，采用焦点动物扫描法，对访问目标母树的鸟类取食行为进行连续观察，详细记录鸟类种类、取食频次、取食时间、取食量及取食方式（整吞或啄食），直至其离开观察树为止［14］。若一群同种鸟类同时访问目标母树，又无法对所有鸟类的取食行为进行同步观察时，则选择最适宜观察的一只个体进行记录［15］。将以整吞的方式取食小叶榕果实的鸟类视为种子潜在传播者，同时采用Newcon LR7×40 型激光测距仪测量鸟类完成取食后离开母树至初次停留位置间的距离（初停距离），并将其作为种子潜在的传播距离［16-17］。所有的观察都在晴朗的天气中进行。

为探讨鸟类取食行为（取食时间、取食频次、访问只数）对种子搬运数量的影响，该研究采用随机森林模型（random forest model）对鸟类取食行为和种子搬运数量间的关系进行分析，计算出各个变量在模型中的重要性并筛选出主要的影响因子，然后对两者间的关系进行相关性分析。同时以相同的方法分析鸟类的体型特征（体长、体重、翅长和尾长）对种子传播距离的影响。

1.3 數据处理分析

采用One-Sample T-test对不同鸟类间的取食频次、访问只数、取食时间、取食量、传播距离的差异进行分析；以不同鸟类对小叶榕果实取食方式（啄食或整吞）的频次为基础数据，采用Bipartite功能包绘制取食网络图。鸟类体型特征的所有参数来自《中国鸟类志》［18］。所有试验数据均为平均值±标准误（±SE）。所有数据的分析均在SPSS 20.00上完成，并将显著水平设定为P<0.05。采用R语言（3.6.1）进行作图［19］。

2 结果与分析

2.1 不同鸟类取食行为差异

从表1可以看出，研究期间共观察到6种鸟类（1目3科）访问目标母树438次，不同鸟类对小叶榕果实的取食频次（t=3.338，df=5，P=0.021）间存在显著差异，而取食量、取食时间、访问只数间均存在极显著差异（P<0.01）。红耳鹎（Pycnonotus jocosus）的取食量最大（2.62颗），取食时鸟类多集群而来，其中暗绿绣眼鸟（Zosterops japonicus）的访问只数最大，为4.62只，鹊鸲（Copsychus saularis）最少，为2.00只。

从传播距离上来看，不同鸟类间的传播距离存在极显著差异（t=12.502，df=5，P<0.01），其中白喉红臀鹎（Pycnonotus aurigaster）取食后的传播距离最大，为6.06 m（表1）。同时所有鸟类均能以整吞的方式取食小叶榕果实，其中红耳鹎、白喉红臀鹎、白头鹎3种鸟类的取食频次较多，是小叶榕果实的主要传播者（图1）。

2.2 鸟类特征对种子传播的影响

2.2.1

鸟类取食行为特征对果实取食量的影响。随机森林模型分析结果表明，7个变量（访问只数、取食方式、取食时间、翅长、尾长、体重和体长）对果实取食量的解释率为24.31%，其中鸟类访问只数对果实取食量的影响最大，且鸟类访问只数和果实取食量间（r=0.364，P＜0.01）存在明显的正相关（图2）。

2.2.2

鸟类体型特征对鸟类传播距离的影响。对鸟类完成取食后的行为进行追踪，共记录到438个鸟类传播距离。随机森林模型分析结果表明，鸟类体型特征变量（翅长、尾长、体重和体长）对鸟类传播距离的解释率为17.88%，其中翅长和体长对种子传播距离的影响较大，且体长（r=0.345，P＜0.01）和翅长（r=0.396，P＜0.01）均与传播距离存在极显著正相关（图3）。

3 讨论与结论

自然界中的植物为了吸引更多的鸟类对其种子进行取食和传播，往往会进化出不同类型的果实，其中颜色（黑色和红色）是植物最常用的视觉吸引剂［12］。小叶榕果实成熟后会由绿色转为粉红色或紫黑色，果实鲜艳的假种皮能与周围植物的绿色背景形成强烈的视觉反差，从而对空中飞行的鸟类产生强烈的视觉吸引作用［20］，且小尺度上大量结实母树的聚集分布易形成较强的广告效应，能间接吸引大量不同种

类和不同体型特征的鸟类对其种子进行取食［21］。但研究期间仅发现6种鸟类取食小叶榕的果实，较少的取食鸟类可能是由于同时期校园中的海桐、秋枫、香樟等肉质果植物也正处于成熟期，可供鸟类选择利用的食物资源较多，从而降低了鸟类对小叶榕果实的取食次数。

鸟类对植物果实或种子的取食方式会直接影响后期植物種群的空间分布［22］。例如：果实被鸟类以整吞的方式吞入消化道后，不仅能加快果肉与种皮的分离速度，同时种子还能伴随鸟类移动距离的增加而被传播到距离母树更远的地方以实现种群的扩散；而被鸟类以啄食方式取食的种子会直接沉积在母树周边，从而面临较高的密度制约死亡率［23］。该研究中，6种鸟类均能以整吞的方式取食小叶榕的果实，属于种子的潜在传播者，这对于城市绿地中的小叶榕种群的扩散和更新具有重要作用。

鸟类的取食行为会影响鸟类对果实的取食量［24］。该研究中，鸟类访问只数对果实取食量的影响最大，且鸟类访问只数和果实取食量间存在明显的正相关，说明果实的取食量随着访问的鸟类只数的增加而增大。同时传播距离与体长呈极显著正相关，较大的体长意味着鸟类对能量的需求较高，加之其较大的消化道容量能使种子具有较长的滞留时间，从而能将种子传播到更远的地方。其他研究也表明，传播距离随着鸟类体长的增加而增加［8］。此外，传播距离还与鸟类的翅长呈极显著正相关。翅长越大意味着鸟类对不同类型的森林适应性和飞行能力越强［24］，从而能将种子传播到不同类型的生境中。

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